УДК 581.1

СТРУКТУРНЫЕ И ФИЗИОЛОГО-БИОХИМИЧЕСКИЕ АСПЕКТЫ СОЛЕУСТОЙЧИВОСТИ ГАЛОФИТОВ

© 2017 г. О. А. Розенцвет1, В. Н. Нестеров, Е. С. Богданова 

Федеральное государственное бюджетное учреждение науки 

Институт экологии Волжского бассейна РАН, Тольятти

Поступила в редакцию 02.09.2016 г.

Рассмотрены современные сведения о структурных и физиолого-биохимических аспектах солеустойчивости высших растений-галофитов. Обсуждаются интегральные физиологические процессы – рост и фотосинтез гликофитов и галофитов в контексте экологической пластичности, многообразии адаптивных стратегий, сформированных в ходе эволюции и естественного отбора. Проведен анализ известных анатомо-морфологических адаптаций (суккулентность, специализированные солевыделительные структуры, особенности разрастания тканей, кранц-анатомия и мезоструктура листа) галофитов, которые и обеспечивают толерантность к засолению среды. Представлены наиболее важные с позиции солеустойчивости физиолого-биохимические адаптации галофитов: поглощение, транспорт, аккумуляция и выделение Na+ и Cl–, особенности состава мембран и пигментной системы, противостояние осмотическому и окислительному стрессу. Обсуждается связь физиолого-биохимических особенностей галофитов с экологической стратегией солеустойчивости. 

 

Ключевые слова: галофиты – структура − физиологические и биохимические особенности − адаптационный и ресурсный потенциал

 

---------------------------

Сокращения: ДГДГ – дигалактозилдиацилглицерин; МГДГ – моногалактозилдиацилглицерин; СОД – суперокиддисмутаза; СХДГ – сульфохиновозилдиацилглицерин; ФГ – фосфатидилглицерин; ФХ – фосфатидилхолин, ФЭ – фосфатидилэтаноламин.

1Адрес для корреспонденции: Розенцвет Ольга Анатольевна. 445003, г. Тольятти, ул. Комзина, 10. Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Институт экологии Волжского бассейна РАН. Электронная почта: olgarozen55@mail.ru

 

ВВЕДЕНИЕ

Избыточное содержание солей в почве является одним из главных факторов окружающей среды, лимитирующих рост и продуктивность растений [1, 2]. По разным оценкам 15–23% от общей площади земной суши, включая территории, используемые сельским хозяйством, покрыто засоленными почвами [3]. Увеличение засоленных площадей, которые связывают с глобальными изменениями климата, распространением орошения и увеличением народонаселения, создает угрозу для здоровья людей, экосистем и национальных экономик [4, 5]. 

К настоящему времени сформировано общее представление о негативном влиянии солей на растения, согласно которому Na+ является основным токсичным ионом для большинства наземных растений [2]. Некоторые виды растений также чувствительны к Cl– – наиболее распространенному аниону засоленных почв. Высокие концентрации Na+ и/или Cl– в почве вызывают у растений осмотический стресс, обусловленный резким падением водного потенциала корнеобитаемой среды, а избыточное поступление их в клетки сдвигает ионный баланс, нарушает многие физиологические и биохимические процессы [4]. Осмотический стресс наступает, сразу же после повышения концентрации солей в почвенном растворе, что приводит к цепи последовательных событий – снижению устьичной проводимости, ограничению поступления воды и СО2, уменьшению размеров листьев, прямому ингибированию деления клеток и их растяжения, и в конечном итоге к замедлению роста [6, 7]. Вторая фаза негативного влияния солей обусловлена накоплением солей в клетках растений и их токсическим действием, нарушающим работу ферментов и накоплением ряда промежуточных продуктов, вызывающих отравление растений [8]. Кроме того, высокие концентрации Na+ и/или Cl– в клетках способствуют образованию активных форм кислорода (АФК), что вызывает окислительный стресс и связанные с ним повреждения биомолекул [9, 10]. 

В зависимости от солеустойчивости растения разделяют на гликофиты и галофиты. Галофиты представляют эколого-физиологическую группу растений с высоким потенциалом биологической устойчивости к засолению. Несмотря на общее название, отражающее отношение к одному экологическому фактору, галофиты представляют крайне неоднородную группу растений, к которым относятся представители разных таксонов, жизненных форм, экологических типов, флор [11, с. 43]. В процессе эволюции ими выработаны специальные механизмы устойчивости: 1) избирательное накопление/ исключение ионов; 2) контроль поглощения ионов корнями и транспорта в листья; 3) предотвращение накопления Na+ (и Cl–) в цитоплазме путем их вакуолярной компартментации; 4) синтез и накопление нетоксичных (совместимых) осмолитов в цитозоле; 5) изменение фотосинтетического пути; 6) индукция антиокислительной системы; 7) стимуляция фитогормонов, таких как абсцизовая и жасмоновая кислоты. Все эти механизмы реализуются на уровне целого растения, растительной ткани, и клеточно-молекулярном уровне [12]. Как правило, солеустойчивость галофитов мультигенна, и лишь в редких случаях один из механизмов имеет большее значение для способности выжить при высокой концентрации NaCl [13]. Однако не весь спектр приспособительных механизмов реализуется у разных галофитов в равной мере.

Цель настоящего обзора – систематизировать сведения о структурных, физиологических и биохимических особенностях галофитов, оценить их адаптационный и ресурсный потенциал. 

 

БИОЭКОЛОГИЧЕСКАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА ГАЛОФИТОВ

Известно, что галофиты составляют лишь 2% от наземных видов растений. Однако они присутствуют почти в половине семейств высших растений. В зависимости от способности к накоплению/исключению солей различают “соленакапливающие” растения – эугалофиты, “солевыделяющие” – криногалофиты, “соленепроницаемые” – гликогалофиты и псевдогалофиты (= миогалофиты). С экологической точки зрения галофиты разделяют на облигатные, факультативные и псевдогалофиты [5, 14]. Характер их роста существенно различается: облигатные галофиты растут только в соленых местах обитания (рис. 1) [15]. К этой категории растений принадлежат многие виды сем. Chenopodiceae. Наибольшие скорости роста и фотосинтеза для наиболее типичных эугалофитов рода Salicornia наблюдали при содержании NaCl в среде в концентрациях 200–400 мM (S. europaea) [16], 100–300 мM (S. herbacea) [17], а для Sarcocornia fruticosa – 510 мМ [18]. Причем растения S. europaea могут успешно расти и при более высоких концентрациях NaCl (700 и 1000 мМ) [16, с. 2]. При концентрациях соли более 500 мМ, как правило, у большинства галофитов наблюдается снижение скорости роста и скорости фотосинтеза (рис. 1). Факультативные галофиты могут произрастать на засоленных почвах, но их оптимальный рост наблюдается на незасоленных и слабосоленых средах. Тем не менее, они могут переносить определенные концентрации соли. Большинство видов сем. Poaceae, Cyperaceae, Brassicaceae, а также большое количество двудольных, таких как Aster tripolium, Glaux maritima, Plantago maritima и др. принадлежат к этой группе. Растения, которые индифферентны к соли, но в состоянии справиться с засолением, обычно растут на несоленых почвах. Они могут конкурировать с чувствительными к соли видами. Так, Chenopodium glaucum, Myosurus minimus, Potentilla anserina могут расти в любой среде обитания [15]. 

Как видно, границы экологической дифференциации галофитов довольно условны. В этой связи существует другой подход к классификации, основанный на чувствительности растений к засолению субстрата. В этом случае в зависимости от диапазона концентраций NaCl растения разделяют на чувствительные, умеренно устойчивые и очень выносливые виды [4, 5]. Если для чувствительных видов с увеличением уровня засоления ростовые процессы замедляются и даже прекращаются, то для галофитов в определенных диапазонах концентрации соли имеет место стимуляция роста (рис. 1). Для каждой из разных по чувствительности групп растений существует определенный порог солеустойчивости, который снижается в ряду облигатные – факультативные – псевдогалофиты – гликофиты [15]. Для оптимального роста некоторых видов галофитов (представителей родов Suaeda, Salicornia) важным фактором является не только определенный уровень засоления, но и наличие влаги в почве [19]. По отношению к увлажнению выделены 4 основные группы видов: галогигрофиты, галомезофиты, галомезоксерофиты и галоксерофиты. Кроме названных, различают также группы суккулетных и несуккулентных галофитов [20, с. 210] (рис. 1).

Все вышесказанное говорит об экологической полиморфности галофитов, основанной на многообразии адаптивных стратегий, сформированных в ходе эволюции и естественного отбора. В целом взаимоотношения растений с засоленной средой произрастания бывают двух основных типов: минимизация проникновения соли в растение и минимизация концентрации соли в цитоплазме. Это соответствует двум основным адаптивным стратегиям растений: 1) избегание стресса с помощью различных физических, физиологических и/или метаболических барьеров, в результате чего негативные последствия стресса, вызванного засолением, уменьшаются; 2) устойчивость к стрессу, связанная с адаптивными механизмами, которые позволяют успешно справляться с солевым стрессом [12]. 

В природных экосистемах при изменении фактора засоленности субстрата от наибольшего к наименьшему, как правило, соответственно изменяется и видовой состав, который может быть охарактеризован группами, сменяющими или дополняющими друг друга, эугалофиты → криногалофиты → гликогалофиты (или облигатные → факультативные галофиты). Однако разнообразие механизмов солеустойчивости и их эффективность имеют прямо противоположный вектор. Поэтому наиболее минерализованные почвы занимают виды, приспособленные к высокой и средней степени засоленности субстрата, но их экологическая пластичность невысока, поэтому они плохо переносят конкурентную борьбу на менее засоленных участках [21]. 

 

АНАТОМО-МОРФОЛОГИЧЕСКИЕ ОСОБЕННОСТИ

Способность солеустойчивых растений осуществлять жизненный цикл при высоких концентрациях солей в среде в значительной степени реализуется за счет структурных приспособлений. На уровне органов и тканей – это суккулентность, опушенность листьев, уменьшение их размеров, многослойность эпидермиса, утолщение кутикулы, наличие специальных желез, трихом и т.п. [22].

Суккулентный облик является типичным для многих галофитных растений. Экологическое значение суккулентности заключается в запасе влаги и разбавлении солей внутри растительного организма [20, с. 210]. Эффект увеличения суккулентности с ростом уровня засоления почвы обнаружен у таких растений как Zygophyllum aegyptium и Halocnemum strobilaceum [23]. У других растений, как Inula crithmoides и Arthrocnemum macrostachyum, суккулентность возрастала до определенного порога засоления почвы, после чего снова снижалась [24]. 

Пузырчатые волоски являются специализированными выделительными структурами. Это модифицированные образования эпидермиса, состоящие из двух частей – стебелька и пузыря. Функция стебелька заключается в транспорте ионов из клеток мезофилла к пузырю. Пузырек, покрытый непроницаемой для соли и воды кутикулой аккумулирует раствор NaCl [25]. Пузырек может разрастаться по мере накопления солей до размеров свыше 200 мкм. Затем пузырчатые волоски прорываются и до 80% солей выходят на поверхность листьев. Пузырчатые волоски обнаружены у видов рода Atriplex, Chenopodium, Halimione. 

Солевые железки являются более узкоспециализированными образованиями и их строение различно у представителей разных родов. Они выполняют функцию выделения солей, но в отличие от пузырчатых волосков не накапливают, а выделяют соль постоянно. Типичными представителями являются виды рода Limonium [26]. Для галофитов Puccinellia distans, Juncus gerardi, Bolboschoenus maritimus, периодически переживающих засуху, характерным является сворачивание листьев за счет эпидермальных клеток [27, c. 100]. Важное значение в солеустойчивости имеют образования дополнительных слоев камбия, эндодермы, интенсивная лигнификация, наличие склереид [27, с. 118]. Интенсивная лигнификация обеспечивает большую механическую прочность клеток при высоком осмотическом давлении. Такой механизм обнаружен в листьях папоротника Acrostichum aureum мангровых зарослей [28]. Развитая эндодерма действует как барьер на пути проникновения солей внутрь органов растений [29]. Разрастание эндодермы в надземных и в подземных органах характерно для облигатных и факультативных галофитов [27, с. 395]. Опробковение и образование поясков Каспари в клетках корня – важные анатомические особенности, при которых растения способны контролировать транспорт воды и минеральных элементов. Однако, подобные анатомические особенности характерны не только для галофитов, но встречаются и у гликофитов, например у Gossypium hirsutum [30]. 

Растения Fimbristylis dichotoma, произрастающие на участках, затапливаемых морской водой, обладали хорошо развитой аэренхимой [31]. Корни, имеющие аэренхиму, способны выдерживать длительные периоды затопления соленой водой. 

Склереиды развиты в листьях галофитов Arthrocnemum macrostachyum, Halocnemum strobilaceum, Sarcocornia fruticosa [27, с. 175]. Кроме того, у ряда растений рода Salicornia, а также у Halocnemum strobilaceum, Arthrocnemum glaucum обнаружены спиральные клетки, расположенные между клетками палисада. Их экологическая функция до конца не известна. Предположительно спиральные клетки участвуют в поддержании водного баланса [27, с. 211]. Листья, собранные в базальную розетку, например, у растений Scorzonera cana, Plantago coronopus, за счет постоянного обновления также помогают растению избавляться от избытка соли [27, с. 451].

Особый тип анатомо-морфологических приспособлений представляют собой кранц-анатомия листьев, обнаруженная у С4-растений [32]. Характерными структурными особенностями С4-растений является двойной слой клеток обкладки, плотно упакованных вокруг проводящих пучков; наличие большого количества плазмодесм между клетками обкладки и мезофилла; наличие специфичных хлоропластов в клетках мезофилла и обкладки. Примерами С4-галофитов могут служить такие виды как Anabasis salsa, Atriplex lampa, Climacoptera brachiata, Suaeda acuminata, Suaeda eltonica и др. 

Помимо организменных и тканевых структурных особенностей выявлены различия на уровне мезоструктуры у галофитов, различающихся по стратегии соленакопления. Так, у эугалофита Salicornia perennans размеры клеток были в 4–5 раз больше, чем у криногалофита Limonium gmelinii и гликогалофита Artemisia santonica. Однако у эугалофита число клеток в единице площади листа было меньше, чем у крино- и гликогалофитов. Более крупные клетки эугалофитов содержали хлоропласты больших размеров, но суммарная поверхность наружных мембран клеток и мембран хлоропластов была выше у глико- и криногалофитов, по сравнению с эугалофитами [33]. 

 

ПОГЛОЩЕНИЕ, ТРАНСПОРТ, АККУМУЛЯЦИЯ ИОНОВ

Поступление Na+ из почвенного раствора в корень осуществляется пассивно за счет градиента концентрации и потенциала [34]. Далее Na+ транспортируется по направлению к проводящим пучкам ксилемы, проходит через симпласт и апопласт от эпидермиса к ксилеме. Существование поясков Каспари может ограничить поступление Na+ в ксилему [35]. Накопленные в корнях ионы Na+ изолируются в вакуолях или транспортируются в надземную часть. Поддержание определенной концентрации ионов в цитоплазме основывается на балансе входящих и выходящих потоков [36, c. 9]. 

Согласно современным представлениям, поступление Na+ в растительную клетку осуществляется с помощью ионных каналов [37, 38] и транспортеров [39, 40]. Ионные каналы способны избирательно открываться или закрываться для определенных ионов (К+, Na+, Са2+, Сl–) при изменении мембранного потенциала, гормональных, механических и осмотических воздействиях [41, с. 27]. Поступление Na+ в клетку может идти на фоне конкуренции с поступлением ионов K+ через калиевые каналы, которые содержатся практически во всех растительных мембранах [37]. Катионные каналы могут быть потенциал-независимыми неселективными (NSCC) и потенциал-зависимыми каналами. Последние разделяются на каналы, обеспечивающие поступление калия в клетку KIRC (inward rectifying K+ канал) и его удаление из клетки KORC (outward rectifying K+ канал) [38]. Их работа регулируется абсцизовой кислотой, Ca+, инозитолтрифосфатом, диацилглицерином, G-белками. Кроме ионных каналов возможно также поступление Na+ в клетки корня с помощью белков, кодируемых представителями семейства генов НКТ [39]. HKT-транспортер функционирует как К+/Na+-симпортер, но при засолении может функционировать как низкоаффинный Nа+-унипортер, через который Na+ по градиенту электрохимического потенциала поступает в клетки. Симпортеры семейства HKT локализуются в плазматической мембране клеток паренхимы ксилемы и участвуют в организации дальнего транспорта в растении, выполняя функцию Na+-разгрузки ксилемы. За счет работы симпортера ионы Na+ задерживаются в верхней части корневой системы и нижней части стебля, вследствие чего его содержание в надземной части снижается.

Для поддержания низких концентраций Na+ в цитоплазматическом компартменте растительной клетке необходим экспорт ионов. Этот процесс осуществляется с затратой метаболической энергии с помощью членов группы транспортеров, описанных как Na+/H+-антипортеры (NHXs). Эти антипортеры играют важную роль в регуляции рН, Na+ и/или К+ гомеостаза, клеточного объема в различных организмах от бактерий до человека. NHXs-антипортеры растений представляют собой гетерогенную группу интегральных мембранных белков NHX1-8 [40]. Антипортеры NHX1-4 являются вакуолярными транспортерами Na+, снижают его концентрацию в цитозоле, закачивая в вакуоль. NHX7-8-антипортеры плазматической мембраны (SOS1) осуществляют перенос Na+ в апопласт за счет электрохимического протонного градиента. У некоторых галофитов гены, кодирующие эти белки, активны только в корнях, у других – в листьях, а у гликофитов активируются только при стрессе [42]. Помимо плазматических и вакуолярных существуют и эндосомальные антипортеры (NHX5-6), участвующие в везикулярном транспорте и поддержании ионного гомеостаза эндосом [43].

Роль разных изоформ NHX антипортеров в осморегуляции, росте и развитии клетки в различных условиях среды активно исследуется. Антипортеры Na+/H+ перемещают ионы натрия против градиента электрохимического потенциала за счет протон-движущей силы, генерируемой H+-АТФазой [43]. Воздействие засоления повышает активность H+-АТФазы плазмалеммы. Вакуолярная H+-АТФаза и H+-пирофосфатаза также являются одними из важнейших протонных помп, которые вносят вклад в формирование свойств солеустойчивости растений. В некоторых случаях отмечается снижение активности вакуолярной H+-АТФазы и одновременное возрастание транспортной и гидролитической активности H+-пирофосфатазы [44]. Клеточные органеллы, такие как хлоропласты и митохондрии, также могут аккумулировать Na+. Транспортеры, которые переносят Na+ в хлоропласты, являются белками NHX-типа и характеризуются как Na+/Н+ и Li+/H+ антипортеры (NhaD) [43] (рис. 2).

Еще одним типом транспортеров Na+ являются белки семейства CHX, обнаруженные только в мембранах клеток эндодермы корня. Показано, что AtCHX21 вносит вклад в транспортировку Na+ из эндодермы в центральный цилиндр [45]. 

Поступление ионов Сl– в клетки растений при высоких концентрациях NaCl в почвенном растворе происходит через анионные каналы плазмолеммы по градиенту электрохимического потенциала. Более быстрая диффузия Na+, чем Сl– в клетки приводит к изменению мембранного потенциала, а, следовательно, к пассивному входу хлорида в клетки корня [46]. Анионные каналы обнаружены во всех видах мембран, включая плазмалемму, эндоплазматический ретикулум, мембраны митохондрий и хлоропластов. При солевом стрессе поступающие в клетки корня ионы Сl–, так же как и Na+, должны выводиться назад в экстрацеллюлярное пространство или депонироваться в вакуолях. Экспорт Сl– из цитоплазмы через плазмалемму или тонопласт, аналогично входу этого иона, происходит через анионные каналы [47]. Направление движения Сl– через эти мембраны определяет также направление градиента электрохимического потенциала, который в свою очередь зависит от активности Н+-АТФазы и пирофосфатазы. Включаясь, эти транспортные белки приводят к гиперполяризации мембран и, соответственно, осуществляют экспорт Сl–.

Существует возможность везикулярного переноса ионов из цитоплазмы в вакуоль с помощью пиноцитозных структур – пиноцитозных инвагинаций и мультивезикулярных тел [48]. На примере клеток эпидермиса коры корня галофита Suaeda altissima показано, что при засолении среды до 50 мМ NaCl образовывались пиноцитозные инвагинации, а при концентрациях в интервале 50–250 мМ формировались мультивезикулярные тела, которые в отличие от пиноцитозной инвагинации ограничены одной мембраной, происходящей из тонопласта. Формирование пиноцитозных структур создает условия для транспорта веществ по трем направлениям: из апопласта в центральную вакуоль, из цитоплазмы в вакуоль и из цитоплазмы в апопласт. И хотя везикулярный транспорт осуществляется в пределах отдельных клеток, он может определять ионные потоки и в целом растении. 

У соленакапливающих галофитов потоки Na+ и Cl– из корней в листья, по сравнению с их потоками в других направлениях, являются преобладающими. В результате эти растения аккумулируют Na+ и Cl– в листьях и стеблях значительно больше, чем в корнях [34, 49, 50]. Кроме того, установлено, что толерантность к засолению связана с соотношение ионов Na+ и K+. В ряду видов Halocnemum strobilaceum ≥ Salicornia fragilis ≥ Arthrocnemum fruticosum = Suaeda prostrata ≥ Salsola kali = Petrosimonia brachiata ≥ Juncus maritimus = Aeluropus littoralis ≥ Halimione portulacoides = Limonium graecum ≥ Artemisia santonicum величина показателя Na+/K+ в листьях растений снижалась [51].

 

ФОТОСИНТЕТИЧЕСКИЙ АППАРАТ

Фотосинтетический аппарат играет одну из ключевых ролей в адаптации растений к засолению среды, что связано с необходимостью сохранения функциональной активности фотосистем (ФС I и ФС II) в условиях солевого стресса и участием пластидного генома в регуляции состава белков и проницаемости мембран [52]. Основными функциональными единицами фотосинтетического аппарата, локализованными в мембранах тилакоидов, являются пигмент-белковые комплексы ФС I, ФС II, цитохромный комплекс b6f и F-АТФ-аза. Помимо снижения поступления СО2 из-за закрытия устьиц, эффективность работы фотосинтетического аппарата зависит от содержания пигментов, структурных преобразований хлоропластов и ФС. Количество хлорофилла а и b снижалось под действием возрастающих концентраций NaCl, например, в таких растениях, как Zea mays, Carthamus tinctorius, Paulownia imperiallis [10, 53]. Уменьшение пигментов связывают с ослаблением взаимодействия белок-пигмент-липидных комплексов или с повышением активности фермента хлорофиллазы [54]. В то же время наблюдалось увеличение содержания пигментов у Lycopersicon esculentum [54], Portulaca oleraceae [55], Amaranthus tricolor [56]. Данный эффект объясняют увеличением количества хлоропластов в листьях растений, подверженных влиянию соли. Однако как увеличение, так и снижение количества пигментов зависят от времени экспозиции и концентрации соли [57, 58]. Для галофитов, растущих в естественных условиях, но различающихся по стратегии соленакопления, установлено, что в листьях крино- и гликогалофитов содержание как зеленых, так и желтых пигментов было существенно (в два и более раз) выше, чем у эугалофитов [33].

Во многих случаях уменьшение эффективности фотосинтеза при высоких концентрациях NaCl связывают со снижением активности ФС II. В частности солевой стресс подавлял восстановление фотоповрежденной ФС II, ингибируя de novo синтез белка D1 и многих других белков, необходимых для репарации повреждений ФС II [59]. 

Исследованием влияния NaCl на структуру тилакоидов эугалофита Suaeda altissima методом электронной микроскопии выявлено, что при оптимальной для роста концентрации NaCl (250 мМ) хлоропласты имели типичную ламеллярно-гранальную структуру. В случае предельно высоких концентраций (1 М NaCl) обнаружено набухание тилакоидов гран, увеличение объема люмена тилакоидов, появление просветов в межгранальной ламеллярной части стромы [60]. Эти сведения говорят о характере нарушений ультраструктуры хлоропластов при превышении оптимума наружных концентраций NaCl. 

Галофиты способны достаточно эффективно защищать фотосинтетический аппарат и поддерживать фотосинтез. Так, протеомный анализ двух филогенетически родственных видов гликофита Oryza sativa и галофита Porteresia coarctate показал, что у галофита содержалось больше белков, входящих в состав обеих ФС, таких как белков Mn-кластера, стабилизирующих кислород-выделяющий комплекс ФС II; белка CP47, связанного с пигментами внутреннего антенного комплекса и участвующего в стабилизации белка D1 в реакционном центре ФС II; периферийного белка ФС I, участвующего в связывании ферредоксина; большой субъединицы РБФК/О и др. [61]. У некоторых видов, например, Aster tripolium и Sesuvium portulacastrum, обнаружена модификация липидов в мембранах ФС II [62]. 

Другим способом адаптации галофитов является существование С4-пути фотосинтеза, который представляет собой комплекс эволюционных черт, возникших в результате серьезной реорганизации анатомии листьев и обмена веществ для создания механизма эффективной фиксации СО2 в условиях, ограничивающих С3-фотосинтез (водный дефицит, высокие значения температуры и интенсивности солнечного излучения) [63]. C4-растения имеют общие функциональные свойства – фиксация атмосферного СО2 осуществляется в клетках мезофилла с помощью ФЕП-карбоксилазы с образованием С4-кислот, которые затем становятся источником углерода в цикле Кальвина в клетках обкладки сосудистого пучка. В соответствии с ферментом, осуществляющим декарбоксилирование в клетках обкладки, различают три биохимических типа С4-растений (НАДФ-малатдегидрогеназный, НАД-малатдегидрогеназный, ФЕП-карбоксикиназный). Описаны 25 форм кранц-анатомии листьев растений [64]. Особенно много видов с большим разнообразием форм С4- и С3-фотосинтеза включает в себя сем. Chenopodiaceae. Последовательность событий в структурном и биохимическом развитии C4-типа продемонстрирована на разных стадиях роста листа представителей рода Suaeda [64]. Было установлено два структурных типа кранц-анатомии, охватывающих сосудистую ткань. В растениях Suaeda taxifolia клетки мезофилла и обкладки сосудистых пучков локализованы на периферии листьев. У второго типа, обнаруженного у Suaeda eltonica, клетки мезофилла и обкладки окружают сосудистые пучки в центральной плоскости листа. В обоих случаях развитие C4-структуры и биохимии происходило в три этапа: 1) образование мономорфных хлоропластов в двух типах клеток с преимущественной локализацией РБФК/О в хлоропластах обкладки и параллельное развитие кранц-анатомии; 2) вакуолизация и избирательное позиционирование органеллы в клетках обкладки с возникновением ФЕП-карбоксилазы преимущественно в клетках мезофилла; 3) создание диморфизма хлоропластов и митохондриальная дифференциация в зрелых тканях и полной C4-биохимией.

Еще один важный аспект адаптации галофитов к высокому содержанию солей в почве связан с переключением между различными видами ассимиляции углерода. Некоторые галофиты в состоянии изменить режим ассимиляции углерода из С3 (например, Portulacaria afra или Mesembryanthemum crystallinum) или С4 (например, Portulaca oleracea) в САМ-фотосинтез при солевом стрессе [65]. Хотя САМ-путь создает преимущество для роста в условиях высокой интенсивности света и недостатка воды, он не может обеспечить высокой продуктивности растений и конкурентноспособности с С3- и С4-растениями [20, с. 206].

 

МЕМБРАННЫЙ АППАРАТ

Фундаментальной основой адаптации растений к солевому стрессу является способность клеток контролировать транспорт соли через мембраны. Структурной основой всех клеточных мембран являются амфифильные липиды с полярной гидрофильной группой и неполярными гидрофобными ацильными цепями – гликолипиды и фосфолипиды. Кроме них мембранными липидами являются стерины. Липидам отводится ведущая роль в регулировании текучести мембран – одного из главных условий обеспечения функционирования белков, включая белки транспортных систем. Как правило, эта роль заключается в изменения состава липидов, непредельности и длины углеводородной цепи жирных кислот (ЖК) [66]. Например, в плазмалемме корневых клеток Brassica oleracea при воздействии 80 мкМ NaCl в течение 15 дней было обнаружено увеличение активности Н+-АТФ-азы, что сопровождалось увеличением содержания белка и полиненасыщенных ЖК (линолевой и линоленовой) [67]. В этой же работе показано, что активность Н+-АТФазы плазматической мембраны очень чувствительна к стериновому окружению. В частности, было обнаружено увеличение концентрации стигмастерина и уменьшение содержания ситостерина в растениях, инкубированных с NaCl. Следовательно, изменения в активности Н+-АТФазы были согласованы, не только с уровнем экспрессии белка, но и с изменениями мембранных липидов. Показано также, что активация Н+-АТФ-азы зависит как от степени ненасыщенности, так длины ацильных цепей ЖК [68].

Физиологический смысл связи ненасыщенности ЖК с солеустойчивостью был продемонстрирован экспериментами с использованием мутантов сине-зеленых водорослей Synechocystis sp. [69]. Мутантные клетки, у которых были инактивированы десатуразы D-12 и D-6, ответственные за образование двойных связей в ацильных цепях ЖК, почти полностью утрачивали способность к Na+/H+ обмену после 30 ч инкубации с NaCl. Клетки дикого типа сохраняли около половины первоначальной активности. Следовательно, мембрана с высоким содержанием насыщенных ЖК делает Na+/H+ антипорт более чувствительным к солевому воздействию. 

Интересные результаты получены при исследовании липидов в плазмалемме клеток каллуса галофита Spartina patens [70]. Оказалось, что доминирующим классом липидов были стерины, за ними следовали глико- и фосфолипиды. Соотношения стерины/фосфолипиды и стерины/гликолипиды мало изменялись с увеличением концентрации NaCl в среде. Но существенно менялась композиция стеринов: снижалась доля ситостерина и увеличивалась кампестерина. В структуре ситостерина и кампестерина имеется боковая углеводородная цепь, присоединенная к тетрациклическому углеродному скелету. Заместителем в боковой цепи ситостерина является метильная группа, а кампестерина – этильная. Более короткая метильная группа имеет меньшую степень вращения, что приводит к более жесткому взаимодействию с фосфолипидами и, соответственно, к более плотной упаковке липидного бислоя. 

Вместе со стериновым компонентом мембран в плазмалемме клеток каллуса галофита Spartina patens обнаружены также существенные изменения в составе фосфолипидов, особенно фосфатидилхолина (ФХ) и фосфатидилэтаноламина (ФЭ). Их соотношение увеличивалось с ростом концентрации соли. В отношении этих фосфолипидов, помимо того что они являются главными компонентами плазмалеммы и непластидных эндомембран, известно, что они различаются по размеру полярной головки и типу конфигураций ламеллярной (присущей ФХ) и гексагональной фазы (характерной для ФЭ) в липидном бислое [70]. Избыточность гексагональной фазы в биологической мембране помимо разрыва бислойной структуры может инициировать образование дополнительных пор и водных каналов и, соответственно, увеличить пассивную диффузию воды через мембраны. То есть изменение таких параметров, как соотношения ФХ/ФЭ, фосфолипиды/стерины, степень ненасыщенности ЖК направлены на сохранение упорядоченности и структурированности мембран, необходимых для контроля за проницаемостью и функциональной активностью мембраны. 

Известно, что липиды специфично распределяются в растительной клетке. В отличие от непластидных мембран, главными липидами тилакоидов являются моногалактозилдиацилглицерин (МГДГ), дигалактозилдиацилглицерин (ДГДГ), сульфохиновозилдиацилглицерин (СХДГ), фосфатидилглицерин (ФГ). Роль тилакоидных липидов тесно связана с функционированием фотосинтетического аппарата, в частности с поддержанием олигомерной структуры ФС и светособирающего комплекса (ССК). Известно также, что кроме структурных свойств оба галактолипида и СХДГ активируют комплекс цитохромов b6-f и CF0-CF1-АТФазу [71]. Различие в строении МГДГ и ДГДГ определяет их способность к образованию ламеллярных и неламеллярных структур в мембране. Поскольку молекулы ДГДГ способны формировать бислой, а МГДГ формируют монослой в мембране, то изменение соотношения ДГДГ/МГДГ может повлиять на структуру и микровязкость мембран, а также на образование гран [72]. Эффективность работы ФС II в листьях эугалофита Suaeda salsa зависела от изменений в составе липидов. Воздействие NaCl приводило к увеличению квантового выхода ФС II и увеличению концентрации хлорофилла а. Одновременно с этим снижалось содержание галактолипидов, но увеличивалось содержание фосфолипида ФГ и ненасыщенность ЖК во всех классах липидов. Поскольку ФГ отвечает за олигомеризацию пептидов ССК, а ненасыщенные ЖК – за его контакт с реакционным центром, то изменение этих параметров способствовало большей эффективности работы ФС II [73]. 

Другим примером участия липидов в защите фотосинтетического аппарата является увеличение содержания СХДГ с увеличением концентрации соли в листьях галофитов Aster tripolium и Sesuvium portulacastrum, в то время как в аналогичных условиях содержание этого липида у Arabidopsis thaliana оставалось постоянным [62]. Активность F-АТФ-азы, локализованной в хлоропластах, у Aster tripolium, коррелировала с концентрацией NaCl в питательной среде. Это означает, что формирование СХДГ, наряду с изменением соотношения МГДГ и ДГДГ, ростом содержания ФГ и ненасыщенности ЖК галактолипидов, важны для солеустойчивости галофитов. 

При сравнении разных видов растений, различающихся по степени солеустойчивости (устойчивые – Salicornia europaea и Atriplex gmelinii; средне-устойчивые – Gossypium arboreem, Spinacia olearacea и Lycopersicum esculentum; чувствительные – Cucumis sativus) также были обнаружены существенные различия в составе мембранных липидов, особенно в корневых тканях. При этом мембраны солеустойчивых видов были более проницаемы для ионов, чем мембраны чувствительных растений. По мере возрастания галофильности снижалось отношение МГДГ/ДГДГ и содержание фосфолипидов, но увеличивалось соотношение между глико- и фосфолипидами. На основании полученных результатов сделан вывод, что гликолипиды стимулируют ионный транспорт, а фосфолипиды его ограничивают [74].

В составе мембранообразующих липидов у дикорастущих галофитов среди фосфолипидов доминировал ФХ, но у эугалофитов его вклад составлял более 70%, что превышает обычное содержание (45–60%) для высших растений, а у Halocnemum strobilaceum достигал 83% от суммы ФЛ. У глико- и криногалофитов вклад ФХ в пул фосфолипидов был на уровне 50–55%. Соотношение ФХ/ФЭ варьировало от 3.2 у Limonium gmelinii до 33.6 у Halocnemum. strobilaceum. Учитывая, что ФХ локализуется на внешней стороне бислоя мембраны, а ФЭ – на внутренней, высокое содержание ФХ может говорить о большей асимметрии и кривизне мембран и, следовательно, большем влиянии на структуру функциональных белков [75]. 

Таким образом, реорганизация и специфичность состава липидов является существенным фактором в солеустойчивости галофитов. Помимо обеспечения структурной основы мембран и необходимого микроокружения для белков, липиды выступают в качестве вторичных мессенджеров, модуляторов активности ферментов и свойств рецепторов. С мембранных липидов клеток растений начинаются различные сигнальные системы, которые запускаются фосфолипазами. Например, фосфолипаза D локализуется в липидных рафтах плазматической мембраны и для ее активации необходим непосредственный контакт с фософлипидным матриксом. Чувствительность к липидной упаковке проявляют также фосфолипаза С и протеинкиназа С, например, в растениях Thellungiella halophila при солевом стрессе [76]. 

Необходимо добавить, что ненасыщенные ЖК полярных липидов являются главными мишенями для АФК, что приводит к усилению процессов перекисного окисления липидов (ПОЛ). Повышение уровня МДА – конечного продукта ПОЛ, с увеличением уровня засоления среды показано для многих гликофитов, например, для Portulaca oleraceae [77], Triticum aestivum [78]. В листьях дикорастущих галофитов процессы ПОЛ у крино- и гликогалофитов (Limonium gmelinii и Artemisia santonica, соответственно) протекали в 2 и более раз интенсивнее, чем у эугалофитов Salicornia perennans, Suaeda linifolia и Halocnemum strobilaceum [51]. 

При стимуляции процессов ПОЛ в мембранах нарушается структура липидного бислоя и появляются дефектные зоны в мембранах клеток, что нарушает не только барьерную функцию мембран, но и функциональную активность мембраносвязанных белков. В то же время изменения, вызванные продуктами ПОЛ, могут рассматриваться как сигнал для последующих восстановительных процессов, в связи с чем процессы, связанные с усилением окисления липидов, рассматриваются как один из универсальных механизмов управления внутриклеточным метаболизмом. 

 

АНТИОКСИДАНТНЫЙ КОМПЛЕКС

Образование избыточного количества АФК и развитие окислительных процессов является одним из токсических проявлений внутриклеточного действия солей. В случае контролируемого уровня АФК играют ключевую роль в росте и развитии растений, а при нарушении баланса между их генерацией и удалением становятся причиной повреждения клетки и ее смерти. АФК вызывают окисление липидов, белков, Fe-S-центров ферментов, фрагментацию пептидных цепей, оказывают прямое и опосредованное действие на ДНК [79]. 

Хлоропласты – главное место образования АФК в растительной клетке [80]. При солевом стрессе у растений обычно снижается устьичная проводимость и уменьшается доступность СО2 для фиксации углерода в цикле Кальвина, в результате чего поглощение света превышает потребности для фотосинтеза [81, 82]. Избыток света влияет на скорость транспорта электронов через ФС, истощая акцепторы электронов (QA в ФС II и НАДФ в ФС I), и усиливает образование АФК (в основном супероксид анионного радикала и синглетного кислорода) [83]. В дыхательной цепи митохондрий АФК образуются при участии убихинона, флавинов и железосодержащих белков [84]. Образование АФК в митохондриях происходит не так активно, как в хлоропластах. Пероксисомы и глиоксисомы – это дополнительные источники АФК, которые образуются за счет процесса фотодыхания или окисления ЖК. Наряду с внутриклеточными компартментами АФК образуются в апопластном пространстве за счет НАДФ-оксидаз и связанных с клеточной стенкой пероксидаз [85]. 

Контроль за предотвращением повреждений клетки и в то же время за выполнением полезных функций АФК осуществляется с помощью специальной антиоксидантной системы защиты. Антиоксидантный комплекс включает гидрофильные (аскорбиновая кислота, глутатион, фенольные соединения), гидрофобные (α-токоферол и каротиноиды) антиоксиданты и антиокислительные ферменты. Среди ферментов супероксиддисмутаза (СОД) является первым средством защиты от окислительного стресса в растениях, утилизируя главным образом супероксидный радикал. У галофитов общая активность СОД коррелирует с увеличенным содержанием ПОЛ [51]. Например, у Cakile maritima при нарастании воздействия NaCl активность СОД повышалась с увеличением интенсивности ПОЛ [86]. В экспериментах, проведенных с растениями Bruguiera gymnorrhiza [87] и Bruguiera parviflora [88] обнаружено резкое повышение общей активности СОД во время солевого воздействия. В случае B. gymnorrhiza общая активность СОД увеличилась почти в 8 раз, в сравнении с контролем, через 9 дней воздействия NaCl в концентрации 500 мM. В проростках B. parviflora общая активности СОД увеличилась через 45 дней воздействия NaCl в концентрациях 200 и 400 мМ на 128% [88]. Кроме того, в проростках B. parviflora было обнаружено, что повышение общей активности СОД, в основном, обусловлено увеличением активности Mn-СОД (на 60%). Активность Cu/Zn-СОД при этом не менялась, а Fe-СОД-2 увеличилась на 21%, что говорит о специфичности ответа отдельных изоформ СОД, локализованных в разных органеллах клетки.

Наряду с примерами, показывающими рост активности СОД в галофитах при воздействии увеличивающихся концентраций соли, имеются свидетельства о снижении и вариации активности в разных тканях одного и того же растения. Так, в тканях листа Avicennia marina общая активность СОД увеличилась, но уменьшилась в тканях побегов и корней [89]. В тканях побега галофита Crithum marutinum в присутствии 50 мМ NaCl активность СОД увеличивалась, а при концентрации 200 мМ не менялась [87], а в корнях в обоих случаях снижалась. 

Разнонаправленность в изменении активности СОД частично связана с тем, что по-разному меняется активность отдельных изоформ. Так, Mn-СОД, как правило, локализована в митохондриях, Fe-СОД – в хлоропластах, CuZn-СОД – в хлоропластах и/или в цитозоле [90]. В галофите Suaeda salsa продемонстрировано снижение активности Cu/Zn СОД I, которое компенсировалось увеличением активности Fe-СОД и Mn-СОД, в результате чего никаких изменений в общей активности СОД не было обнаружено [91].

Для галофитов характерно участие и других антиокислительных ферментов в детоксикации АФК. Например, под действием NaCl наблюдали увеличение пероксидазной активности в тканях корней и стеблей галофита Avicennia marina, но незначительное изменение активности в листьях [89]. А в листьях Bruguiera parviflora существенно (в 2,5 раза) повышалась активность аскорбатпероксидазы, при воздействии двух различных концентраций NaCl (200 и 400 мM) [88]. Оба эти фермента также как каталаза участвуют в утилизации Н2О2 [81]. Однако активность каталазы в условиях засоления субстрата в большей степени зависят от вида растения. Действительно, для растений Bruguiera parviflora, Suaeda nudiflora активность каталазы снижалась при действии засоления, у Bruguiera gymnorrhiza – повышалась в этих же условиях [79]. 

Выявлена положительная корреляция между эффективностью антиоксидантной защиты и солеустойчивостью для таких видов, как Aster tripolium, Cakile maritima, Plantago maritima [92]. 

В защите от окислительного стресса принимают участие и липорастворимые антиокисданты. В частности каротиноиды и α-токоферолы эффективны в детоксикации синглетного кислорода и связывании окисленных радикалов ЖК [89]. Уровень этих антиоксидантов у галофитов выше, чем у гликофитов. Например, уровень α-токоферола в растениях Cakile maritime был в два раза выше, чем у гликофита Arabidopsis. В то же время при увеличении концентрации соли уровень α-токоферола у гликофита снижался, а у галофита не менялся [86]. 

Аскорбат и глутатион являются наиболее общими неферментативными антиоксидантами растений. В галофите Bruguiera parviflora показано снижение концентрации аскорбиновой кислоты и глутатиона при инкубации проростков в присутствии соли. Редукция этих компонентов сопровождалась увеличением активности аскорбатпероксидазы и глутатионредуктазы. Это позволило предположить, что снижение уровней глутатиона и аскорбиновой кислоты было связано с потреблением этих антиоксидантов в аскорбат-глутатионовом окислительном цикле и его эффективности у галофитов [88].

Антиокислительные свойства проявляют и компоненты, которые принято считать совместимыми осмолитами, такие как глицин-бетаин, пролин, полиолы, полиамины. Например, антиоксидантные свойства пролина связывают с его способностью стабилизировать структуры белков и мембран за счет образования гидрофильных оболочек, препятствующих инактивации белков гидроксильными радикалами и синглетным кислородом [93]. В целом эффективная работа антиокислительной системы зависит от совместного действия всех ее элементов. Следует отметить, что у эугалофитов активность СОД и уровень МДА был ниже, чем у крино- и гликогалофитов. Поскольку эугалофиты более эффективно используют механизмы исключения Na+ из цитозоля, то им, по-видимому, не требуется высокий уровень антиоксидантной защиты [50].

 

СОВМЕСТИМЫЕ ОСМОЛИТЫ

Совместимые осмолиты даже в больших концентрациях не мешают протеканию основных ферментативных реакций в клетке и, вместе с тем, понижают водный потенциал, защищают мембраны, ферменты и др. биополимеры клетки [94]. Среди органических осмолитов в галофитах обнаружены моно-, ди-, олиго-, полисахариды (глюкоза, фруктоза, сахароза, раффиноза, трегалоза и пр.), сахароспирты (маннитол, глицерол и инозитол), аминокислоты и некоторые из их производных (аланин, глицин, аргинин, валин, лейцин, глютамин, аспарагин, β-аланинбетаин, пролин и др.), третичные амины (1,4,5,6-тетрагидро-2-метил-4-карбоксил пиримидин), сульфониевые соединения (холин-О-сульфат, диметилсульфонпропионат) и др. [53]. Наиболее изучена роль таких эффективных осмолитов, как бетаины (глицин-, пролинбетаин, β-аланинбетаин) и пролин. Глицин-бетаин встречается чаще в ответ на различные стрессовые условия у многих видов живых организмов, включая цианобактерии, водоросли, грибы, животные и растения сем. Chenopodiaceae и Gramineae [55]. Этот метаболит в основном локализован в хлоропластах и защищает комплекс ФС II и ферменты, такие как РБФК/О [56], тем самым поддерживая фотосинтетическую активность при засолении, экстремальных температурах или pH. Для растений родов Spartina и Distichlis большое количество глицинбетаина накапливалось у высокоустойчивых к засолению видов, у умеренно толерантных видов – меньшее количество, а у чувствительных видов – практически не встречалось [94]. Субстратом для образования глицинбетаина могут служить, в том числе, липиды ФХ и ФЭ за счет окисления холиновой группы. Не исключено, что аномально высокая доля ФХ (около 80% от суммы ФЛ), обнаруженная в листьях дикорастущих эугалофитов, является своеобразной формой хранения этого осмопротектора [75]. 

Пролин обнаружен в значительных количествах в растениях многих видов, испытывающих солевой стресс и дефицит воды [57, 93, 94]. Например, у облигатного галофита Sesuvium portulacastrum длительное влияние засоления приводило к значительному увеличению концентрации пролина, в то время как содержание растворимых сахаров и содержание Na+ оставались без изменений [95]. В условиях засоления помимо пролина в высших растениях накапливаются свободные аминокислоты, такие как аланин, аргинин, глицин, серин, лейцин и валин, а также амины (глутамин и аспарагин). В составе свободных аминокислот гликогалофита Artemisia santonica содержание пролина достигало 82% от суммы аминокислот. У эу- и криногалофитов значительную часть «стрессовых» аминокислот представляли аланин и γ-аминобутировая кислота [50]. 

Растворимые сахара функционируют в качестве метаболических ресурсов и структурных составляющих элементов, а также действуют в качестве сигналов, регулирующих различные процессы, связанные с ростом и развитием растений. Такая сигнализация может модулировать стрессовые пути в сложную сеть для дальнейшей организации метаболических реакций растений и является важным для осморегуляции галофитов. Наличие больших количеств растворимых сахаров было обнаружено в качестве основных осморегуляторов в растениях Atriplex halimus под воздействием NaCl. Полиолы, или многоатомные спирты, подобно сахарам, концентрируют усвоенный растениями углерод, выполняют одновременно функции совместимых осмолитов и антиоксидантов [96]. 

 

ЭКОЛОГО-ФИЗИОЛОГИЧЕСКИЙ И ЭКОНОМИЧЕСКИЙ ПОТЕНЦИАЛ ГАЛОФИТОВ

Галофиты природной флоры засоленных местообитаний составляют небольшую, но разнообразную группу растений, обладающих большим адаптационным и ресурсным потенциалом. Эти растения представляют собой важный источник масличных, кормовых, лекарственных, декоративных растений, энергоносителей и биомелиорантов. Семена многих галофитов содержат значительные количества высококачественного масла, в которых содержание ненасыщенных (65–74%) и ряда незаменимых ЖК не уступает традиционным масличным культурам. Например, семена Suaeda fruticosa, Arthrocnemum macrostachyum, Halopyrum mucronatum, Cressa cretica, Haloxylon stocksii и Alhaji maurorum содержат 22–25% масла от сухой массы [97]. Галофитные злаки, такие как Desmostachya bipinnata, Phragmites karka, Halopyrum mucronatum, Panicum turgidum и Typha domingensis рекомендованы в качестве кандидатов для производства биоэтанола, получаемого на основе метиловых эфиров ЖК [97]. 

Среди галофитов обнаружено около 50 видов растений с различными лечебными свойствами [98]. Такие растения как Mesembryanthemum edule, Tamarix gallica , Suaeda pruinosa, Suaeda mollis, Suaeda fruticosa, Suaeda asparagoides, благодаря высокому содержанию антиоксидантов, используются для лечения грибковых и бактериальных инфекций, а Suaeda fruticosa является источником антиоксидантов с противовоспалительными и противораковыми свойствами. 

Галофиты часто используются в качестве кормов для животных, особенно в аридных регионах. Растения сем. Chenopodiaceae содержат большое количество протеина, серы, неорганических веществ, витаминов – компонентов, необходимых в рационе животных. Высокие концентрации соли в этих растениях могут ограничивать количество съедаемого корма, но 30–50% добавка к другим видам кормов может существенно снизить нагрузку на выращивание растений, чувствительных к засолению почвы. 

Галофиты имеют большое эколого-физиологическое значение, поскольку они идеально подходят для рекультивации и ремедиации засоленных земель [99]. Например, биомасса Atriplex nummularia может достичь 20–30 т в год с площади в 1 га, накапливая при этом 20–40% NaCl в сухой массе при орошении соленой водой. Растения S. salsa помимо того, что могут эффективно абсорбировать и накапливать соли, используются для улучшения качества засоленных почв, увеличивая содержание органического вещества в почве и общего азота по отношению к почве, на которой не были высажены растения данного галофита. Другим примером является обнаруженная у галофитов способность накапливать ионы тяжелых металлов. Например, в побегах S. salsa накапливались ионы меди, хрома, свинца и мышьяка в количестве 100, 40, 5 и 2 мг/г сухой массы. С помощью сканирующего ионоселективного электрода проанализировано накопление Cd2+ в апексе корня S. salsa [100]. Поток Cd2+ в корни значительно подавлялся при использовании блокатора Са2+-каналов. Это означает, что Cd2+ может входить в корни через Са2+-каналы. Подобные результаты стали теоретической основой разработки технологий восстановления и стабилизации почв, загрязненных тяжелыми металлами с использованием галофитов. Число галофитов, протестированных на способность извлекать ионы тяжелых металлов из загрязненной почвы, в настоящее время составляет более 20 [97]. 

Галофиты являются источником генов, которые придают солеустойчивость чувствительным растениям. Только у S. salsa клонировано и протестировано более 20 генов, регулирующих транспорт ионов Na+ (SsHKt1, SsNHX1, SsVHA-H, SsVHA-B, SsSOS1), кодирующих белки аквапорины (SsPIP), ферменты, вовлеченные в синтез глицинбетаина (SsBADH), пролина (SsP5CS), а также ряд генов, кодирующих антиоксидантные ферменты (SsCAT, SsAPX, SsPrQ и др.) [100]. Генетическая модификация растений с применением указанных генов приводит к получению линий более устойчивых к высоким внешним концентрациям соли. Так в трансгенных растениях Solanum еsculentum и Oryza sativa, трансформированных SsNHX1, при воздействии 300 мМ NaCl существенно увеличивалось содержание сухого вещества, нетто-фотосинтез, концентрация хлорофилла в листьях при низком содержании цитозольного Na+, по сравнению с диким типом. 

Кроме S. salsa источником генов, позволяющих повысить солеустойчивость и устойчивость к другим абиотическим факторам, являются такие растения как Aeluropus littoralis, Atriplex centralasiatica, A. gmelinii, A. hortensis, A. nummularia, Avicennia marina, Beta vulgaris, Medicago sativa, Mesembryanthemum crystallinum, Sesuvium portulacastrum, Suaeda liaotungensis, Thellungiella halophila [94]. Основное направление работ по созданию солеустойчивых видов и сортов растений методами генной инженерии концентрируется на изучении генов транспортеров, эффективно контролирующих ионный гомеостаз. Однако в последнее время появилась гипотеза, требующая экспериментальной проверки, которая предполагает, что прогресс в области создания солеустойчивых видов, будет связан с изучением механизмов, позволяющих удалять Na+ из фотосинтетически активных тканей через солевые железы и солевые пузырьки [99].

 

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Галофиты являются экологически неоднородной группой растений, структура и метаболизм которых тесно связаны с произрастанием на засоленных почвах. Благодаря разнообразию механизмов толерантности (галосуккулетность, ионная компартментация, эффективная осморегуляция и антиоксидантная защита), галофиты обладают не только большим диапазоном эколого-биологических характеристик, но и широким спектром возможностей хозяйственного использования. Следует отметить, что экологическая дифференциация галофитов предполагает набор разных адаптивных механизмов. Облигатные галофиты в эволюционном аспекте пошли по пути большей экологической специализации, что позволяет им произрастать на сильно засоленных почвах и эффективно использовать влагу и элементы минерального питания (и, в тоже время, обогащать почву органическим веществом при отмирании растений). Вместе с тем развитие механизмов, обеспечивающих солеустойчивость, ослабило способность истинных галофитов к межвидовой конкуренции и ограничило их распространение на менее минерализованных территориях. Группа факультативных галофитов пошла по пути экологической пластичности, основной стратегией которой является ограничение поступления ионов через корни, что позволяет этим растениям произрастать на почвах с более широким диапазоном засоления (но не с экстремальным засолением) и хорошая способность к конкуренции. Поэтому при создании трансгенных растений, необходимо учитывать структурные и физиолого-биохимические особенности галофитов для получения более устойчивых и конкурентноспособных солеустойчивых растений [95]. Более широкое использование галофитов может помочь в решении проблем обеспечения достаточного количества пищи для растущего населения планеты, снижения нагрузки на хозяйственно значимые солечувствительные растения и невозобновляемые ресурсы, сокращения применения пресной воды в орошаемом растениеводстве.

 

 

 

 

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Rengasamy P. World salinization with emphasis on Australia // J. Exp. Bot. 2006. V. 57. P. 1017–1023. 

2. Flowers T.J., Colmer T.D. Salinity tolerance in halophytes // New Phytol. 2008. V. 179. P. 945–963.

3. Хитров Н.Б., Рухович Д.И., Калинина Н.В., Новикова А.Ф., Панкова Е.И., Черноусенко Г.И. Оценка площадей засоленных почв на территории Европейской части России (по электронной версии карты засоления почв масштаба 1:2.5 млн.) // Почвоведение. 2009. Т. 6. С. 627.

4. Munns R., Tester M. Mechanisms of salinity tolerance // Ann. Rev. Plant Biol. 2008. V. 59. P. 651–681.

5. Flowers T.J., Galal H.K., Bromham L. Evolution of halophytes: multiple origins of salt tolerance in land plant // Funct. Plant Biol. 2010. V. 37. P. 604–612

6. Geissler N., Hussin S., Koyro H.-W. Interactive effects of NaCl salinity and elevated atmospheric CO2 concentration on growth, photosynthesis, water relations and chemical composition of the potential cash crop halophyte Aster tripolium L. // Environ. Exp. Bot. 2009. V. 65. P. 220–231.

7. Munns R. Comparative physiology of salt and water stress // Plant Cell Environ. 2002. V. 25. P. 239–250. 

8. Carillo P., Annunziata M. G., Pontecorvo G., Fuggi A., Woodrow P. Salinity Stress and Salt Tolerance // Abiotic Stress in Plants  Mechanisms and Adaptations / Ed. Arun S. 2011. P. 22−38. www.intechopen.com.

9. Koyro H.-W., Geissler N., Hussin S. Survival at Extreme Locations: Life Strategies of Halophytes // Salinity and Water Stress / Eds. Ashraf M., Ozturk M., Athar H.R. Netherlands: Springer Netherlands, 2009. P. 167–177.

10. Parida A.K., Das A.B. Salt tolerance and salinity effects on plants // Ecotox. Environ. Safety. 2005. V. 60. P. 324–349.

11. Шамсутдинов З.Ш., Савченко И.В., Шамсутдинов Н.З. Галофиты России, их экологическая оценка и использование. Москва: Эдель-М, 2001. 399 с.

12. Dajic Z. Salt stress // Physiology and Molecular Biology of Salt Tolerance in Plant / Eds. Madhava Rao K.V., Raghavendra A.S., Janardhan Reddy K. Netherlands: Springer, 2006. P. 41–99.

13. Lambers H. Dry land salinity: A key environmental issue in southern Australia // Plant Soil. 2003. V. 257. P. 5–7.

14. Grigore M.-N., Toma C. Integrative ecological notes on halophytes from “Valea Ilenei” (Lași) nature reserve // Memoirs Sci. Sect. Roman Acad. 2014. V. XXXVII. P. 18–36.

15. Hasanuzzaman M., Nahar K., Alam M., Bhowmik P.C., Hossain A., Rahman M.M., Prasad M.N.V., Ozturk M., Fujita M. Potential use of halophytes to remediate saline soils // Bio. Med. Res. Inter. 2014. V. 2014. doi.org/10.1155/2014/589341. 

16. Lv S., Jiang P., Chen X., Fan P., Wang X., Li Y. Multiple compartmentalization of sodium conferred salt tolerance in Salicornia europaea // Plant Physiol. Biochem. 2012. V. 51. P. 47–52.

17. Amiri B., Assareh M.H., Jafari M., Rasuoli B., Arzani H., Jafari A.A. Effect of salinity on growth, ion content and water status of glasswort (Salicornia herbacea L.) // Caspien J. Environ. Sci. 2010. V. 8. P. 79–87. 

18. Redondo-Gomez S., Wharmby C., Castillo J.M., Mateos-Naranjo E., Luque C.J., de Cires A., Luque T., Davy A., Figueroa M.E. Growth and photosynthetic responses to salinity in an extreme halophyte Sarcocornia fruticosa // Physiol. Plant. 2006. V. 128. P. 116–124.

19. Baoshan C., Qiang H., Xinsheng Z. Ecological thresholds of Suaeda salsa to the environmental gradients of water table depth and soil salinity // Acta Ecol. Sin. 2008. V. 28. P. 1408–1418.

20. Ogburn R.M., Edwards E.J. The Ecological Water-Use Strategies of Succulent Plants // Advances in Botanical Research / Eds. Kader J.-C., Delseny M. Netherlands: Elsevier, 2010. P. 180–215.

21. Freitag Y., Golud V.B., Yuritsyna N.A. Halophytic plant communities in the Nothern Caspian lowlands:1, annual halophytic communities // Phytocenologia. 2001. V. 31. P. 63 –108. 

22. Breckle S.-W. How do halophytes overcome salinity? // Biology of salt tolerant plants / Eds. Khan M.A., Ungar I.A. Karachi: Pakistan University of Karachi, 1995. P. 199–213.

23. Serag M.S. Ecology of four succulent halophytes in the Mediterranean coast of Damietta, Egypt // Estuarine, Coastal Shelf Sci. 1999. V. 49. P. 29–36.

24. Khan M.A., Ungar I.A., Showalter A.M. Salt stimulation and tolerance in inter-tidal stem-succulent halophyte // J. Plant Nutrit. 2005. V. 28. P. 1365–1374.

25. Agarie S., Shimoda T., Shimizu Y., Baumann K., Sunagawa H., Kondo A., Ueno O., Nakahara T., Nose A., Cushman J.C. Salt tolerance, salt accumulation, and ionic homeostasis in an epidermal bladder-cell-less mutant of the common ice plant Mesembryanthemum crystallinum // J. Exp. Bot. 2007. V. 58. P. 1957–1967.

26.  Daraban I.-N., Mihali C.V., Turcus V., Ardelean A., Arsene G.-G. ESEM and DAX observatins on leaf and stem epidermal structures (stoma and salt glands) in Limonium gmelinii (Willd.) Kuntze // Ann. Roman. Soc. Cell Biol. 2013. V. XVIII. P. 123–130.

27. Grigore M.-N., Ivanescu L., Toma C. Halophytes: An Integrative Anatomical Study. Switzerland: Springer International Publishing, 2014. 544 p.

28. Soniya M.L., Krishnakumar G. Studies on ecological anatomy of the mangrove fern Acrostichum aureum L. // Inter. J. Plant, Animal Environ. Sci. 2014. V. 4. P. 195–200.

29. Naz N., Hameed M., Nawaz T., Batool R., Ashraf M., Ahmad F., Ruby T. Structural adaptations in the desert halophyte Aeluropus lagopoides (Linn.) Trin. ex Thw. under high salinity // J. Biol. Res.-Thessaloniki. 2013. V. 19. P. 150–164. 

30. Shabala S., Mackay A. Ion transport in halophytes // Advanc. Bot. Res. 2011. V. 57. P. 151–187.

31. Hameed M., Nawaz T., Ashraf M., Tufail A., Kanwal H., Sajid M., Ahmad A., Ahmad I. Leaf anatomical adaptations of some halophytic and xerophytic sedges of the Punjab // Pak. J. Bot. 2012. V. 44. P. 159–164.

32.  Sage R.F., Christin P.-A., Edwards E.J. The C4 plant lineages of planet Earth // J. Exp. Bot. 2011. V. 62. P. 3155–3169.

33. Rozentsvet O.A., Bogdanova E.S., Ivanova L.A., Ivanov L.A., Tabalenkova G.N., Zakhozhiy I.G., Nesterov V.N. Structural and functional organization of the photosynthetic apparatus in halophytes with different strategies of salt tolerance // Photosynthetica. 2016. V. 54. P. 1–10.

34. Tester N., Davenport R. Na+ tolerance and Na+ transport in higher plants // Ann. Bot. 2003. V. 91. P. 1–25.

35. Blumwald E., Aharon G.S., Apse M.P. Sodium transport in plant cells // Biochim. Biophys. Acta. 2000. V. 1465. P. 140–151.

36. Балнокин Ю.Б. Ионный гомеостаз и солеустойчивость растений. 70-е Тимирязевское чтение. Москва: Наука, 2012. 99 с. 

37. Dreyer I., Uozumi N. Potassium channels in plant cells // FEBS J. 2011. V. 278. P. 4293–4303.

38. Lebaudy A., Very A., Sentenac H. K+ channel activity in plants: Genes, regulations and functions // FEBS lett. 2007. V. 581. P. 2357–2366. 

39. Khan M.S. Role of sodium and hydrogen (Na+/H+) antiporters in salt tolerance of plants: Present and future challenges // Afric. J. Biotechnol. 2011. V. 10. P. 13693–13704.

40. Bassil E., Ohto M., Esumi T., Tajima H., Zhu Z., Cagnac O., Belmonte M., Peleg Z., Yamaguchi T., Blumwald E. The Arabidopsis intracellular Na+/H+ antiporters NHX5 and NHX6 are endosome associated and necessary for plant growth and development // Plant Cell. 2011. V. 23. P. 224–239.

41. Медведев С.С. Электрофизиология растений. 2012. Санкт-Петербург: Изд-во Санкт-Петербургского ун-та., 1997. 122 с.

42. Lv S., Jiang P., Chen X., Fan P., Wang X., Li Y. Multiple compartmentalization of sodium conferred salt tolerance in Salicornia europaea // Plant Physiol. Biochem. 2012. V. 51. P. 47–52.

43. Cosentino C. Na+/H+ transporters of the halophyte Mesembryanthemum crystallinum L.: Ph.D. Thesis. Darmstadt: Vom Fachbereich Biologie der Technischen Universitat Darmstadt, 2008. 72 p.

44. Ballesteros E., Dnaiire J., Belver A. Effects of salt stress on H+-ATPase and H+-PPase activities of tonoplast-enriched vesicles isolated from sunflower roots // Physiol. Plant. 1996. V. 97. P. 249–268.

45. Plett D.G., Mѳller I.S. Na+ transport in glycophytic plants: what we know and would like to know? // Plant Cell Environ. 2010. V. 33. P. 612–626.

46. Niu X., Bressan R.A., Hasegawa P.M., Pardo J.M. Ion homeostasis in NaCl stress environments // Plant Physiol. 1995. V. 109. P. 735–742.

47. White P.J., Broadley M.R. Chloride in soils its uptake and movement within the plant // Ann. Bot. 2001. V. 88. P. 967–988.

48. Балнокин Ю.В., Куркова Е.Б., Халилова Л.А., Мясоедов Н.А., Юсуфов А.Г. Пиноцитоз в клетках корня соленакапливающего галофита Suaeda altissima и его возможное участие в транспорте ионов Cl– // Физиология растений. 2007. Т. 54. С. 892–901.

49. Agarwal P.K., Shukla P.S., Gupta K., Jha B. Bioengineering for salinity tolerance in plants: state of the art // Mol. Biotechnol. 2013. V. 54. P. 102–123.

50. Розенцвет О.А., Нестеров В.Н., Богданова Е.С., Табаленкова Г.Н., Захожий И.Г. Биохимическая обусловленность дифференциации галофитов по типу регуляции солевого обмена в условиях Приэльтонья // Сибир. экол. жур. 2016. C. 117–126.

51. Zorb C., Summer A., Sungur A., Flowers T.J., Ozcan H. Ranking of 11 coastal halophytes from salt marshes in northwest Turkey according their salt tolerance // Turk. J. Bot. 2013. V. 37. P. 1125–1133.

52. Ma X.-L., Wang Z.-L., Qi Y.-C. Isolation of S-adenosylmethionine synthetase gene from Suaeda salsa and its differential expression under NaCl stress // Acta Bot. Sin. 2003. V. 45. P. 1359–1365.

53. Rahdari P., Hoseini S.M. Salinity stress: a review // Tech. J. Eng. Appl. Sci. 2011. V. 1. P. 63–66.

54. Doganlar Z.B., Demir K., Basak H., Gul I. Effects of salt stress on pigment and total soluble protein contents of the three different Tomato cultivars // Afr. J. Agric. 2010. V. 5. P. 2056–2065.

55. Hare P.D., Cress W.A., Van Staden J. Dissecting the roles of osmolyte accumulation during stress // Plant Cell Environ. 1998. V. 21. P.535–553.

56. Wang Y., Nil N. Changes in chlorophyll, ribulose bisphosphate carboxylase–oxygenase, glycine betaine content, photosynthesis and transpiration in Amaranthus tricolor leaves during salt stress // J. Hortic Sci. Biotechnol. 2000. V. 75. P. 623–627.

57. Koyro H.-W., Zörb C., Debez A., Huchzermeyer B. The effect of hyperosmotic salinity on protein pattern and enzyme activities of halophytes // Funct. Plant Biol. 2013. V. 40 P. 787–804.

58. Amirjani M.R. Effect of salinity stress on growth, sugar content, pigments and enzyme activity of rice // Inter. J. Bot. 2011. V. 7. P. 73–81.

59. Креславский В.Д., Карпентиер Р., Климов В.В., Мурата Н., Аллахвердиев С.И. Молекулярные механизмы устойчивости фотосинтетического аппарата к стрессу // Биол. мембраны. 2007. Т. 24. С. 195–217. 

60. Балнокин Ю.В., Куркова Е.Б., Мясоедов Н.А., Луньков Р.В., Шамсутдинов Н.З., Егорова Е.А., Бухов Н.Г. Структурно-функциональное состояние тилакоидов у галофита Suaeda altissima L. в норме и при нарушении водно-солевого режима под действием экстремально высоких концентраций NaCl // Физиология растений. 2004. Т. 51. С. 905–912. 

61. Sengupta S., Majumder A.L. Porteresia coarctata (Roxb.) Tateoka, a wild rice: a potential model for studying salt-stress biology in rice // Plant, Cell and Environ. 2010. 33. Р. 526–542.

62. Ramani B., Zornb H., Papenbrocka J. Quantification and fatty acid profiles of sulfolipids in two halophytes and glycophyte grown under different salt concentrations // Z. Naturforschung C. 2004. V. 59. P. 835–842.

63. Sage R.F., Sage T.L., Kocacinar F. Photorespiration and the Evolution of C4 Photosynthesis // Annu. Rev. Plant Biol. 2012. V. 63. P. 19–47. 

64. Koteyeva N.K., Voznesenskaya E.V., Berry J.O., Chuong D.X., Franceschi V.R., Edwards G.E. Development of structural and biochemical characteristics of C4 photosynthesis in two types of Kranz anatomy in genus Suaeda (family Chenopodiaceae) // J. Exp. Bot. 2011. V. 62. P. 3197–3212.

65. Cushman J.C., Michalowski C.B., Bohnert H.J. Developmental control of Crassulacean acid metabolism inducibility by salt stress in the common ice plant // Plant Physiol. 1990. V. 94. P. 1137–1142. 

66. Schaller H. New aspects of sterol biosynthesis in growth and development of higher plants // Plant Physiol. Biochem. 2004. V. 42. P. 465–76.

67. López-Pérez L., Martínez-Ballesta M.C., Maurel C., Carvajal M. Changes in plasma membrane lipids, aquaporins and proton pump of broccoli roots, as an adaptation mechanism to salinity // Phytochemistry. 2009. V. 70. P. 492–500.

68. Martz F., Sutinen M., Kiviniemi S., Palta J. Changes in freezing tolerance, plasma membrane H+-ATPase activity and fatty acid composition in Pinus resinosa needles during cold acclimation and de-acclimation // Tree Physiol. 2006. V. 26. P. 783–790.

69. Allakhverdiev S.I., Nishiyama Y., Suzuki I., Tasaka Y., Murata N. Genetic engineering of the unsaturation of fatty acids in membrane lipids alters the tolerance of Synechocystis to salt stress // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1999. V. 96. P. 5862–5867.

70. Wu J., Seliskar D., Gallagher J. The response of plasma membrane lipid composition in callus of the halophyte Spartina patens (Poaceae) to salinity stress // Am. J. Bot. 2005. V. 92. P. 852–858.

71. Minoda A., Sonoike K., Okada K., Sato N., Tsuzuki M. Decrease in the efficiency of the electron donation to tyrosine Z of photosystem II in an SQDG-deficient mutant of Chlamydomonas. // FEBS Lett. 2003. V. 553. P. 109–112.

72. Sui N., Li M., Li K., Song J., Wang B.-S. Increase in unsaturated fatty acids in membrane lipids of Suaeda salsa L. enhances protection of photosystem II under high salinity // Photosynthetica. 2010. V. 48. Р. 623–629.

73. Sato N. Roles of the acidic lipids sulfoquinovosyl diacylglycerol and phosphatidylglycerol in photosynthesis: their specificity and evolution // J. Plant Res. 2004. V. 117. P. 495–505.

74. Hirayama O., Mihara M. Characterization of membrane lipids of higher plants different in salt tolerance // Agric. Biol. Chem. 1987. V. 51. P. 3215–3221.

75. Rozentsvet O.A., Nesterov V.N., Bogdanova E.S. Membrane-forming lipids of wild halophytes growing under the conditions of Prieltonie of South Russia // Phytochemistry. 2014. V. 105. P. 37–42.

76. Ghars M.A., Richard L., De-Vos D.L., Leorince A.-S., Parre E., Bordenave M., Abdelly C., Savoure A. Phospholipase C and D modulate proline accumulation in Thellungiella halophyla/salsuginea differently according to the severity of salt or hyperosmotic stress // Plant Cell Physiol. 2012. V. 53. P. 183–192. 

77. Rahdari P., Tavakoli S., Hosseini S.M. Studying of salinity stress effect on germination, proline, sugar, protein, lipid and chlorophyll content in Purslane (Portulaca oleraceae L) leaves // Stress Physiol. Biochem. J. 2012. V. 8. P.182–193.

78. Hala M., El-Bassiouny S., Bekheta M.A. Effect of salt stress on relative water content, lipid peroxidation, polyamines, amino acids and ethylene of two wheat cultivars // Inter. J. Agric. Biol. 2005. V. 3. P. 363–368.

79. Bose J., Rodrigo-Moreno A., Shabala S. // ROS homeostasis in halophytes in the context of salinity stress tolerance // J. Exp. Bot. 2014. V. 65. No. 5. P. 1241–1257.

80. Asada K. Production and scavenging of reactive oxygen species in chloroplasts and their functions // Plant Physiol. 2006. V. 141. P. 391–396.

81. Jithesh M. N., Prashanth S. R., Sivaprakash K.R., Parida A. K. Antioxidative response mechanisms in halophytes: their role in stress defence // Journal of Genetics. 2006. P. 237−254.

82. Ozgur R., Uzilday B., Sekmen AH., Turkan I. Reactive oxygen species regulation and antioxidant defence in halophytes // Functional Plant Biology. 2013. V. 40. P. 832–847.

83. Allakhverdiev S.I., Nishiyama Y., Miyairi S., Yamamoto H., Inagaki N., Kanesaki Y., Murata N. Salt stress inhibits the repair of photodamaged Photosystem II by suppressing the transcription and translation of psbA genes in Synechocystis // Plant Physiol. 2002. V. 130. P. 1443–1453.

84. Noctor G., De Paepe R., Foyer C.H. Mitochondrial redox biology and homeostasis in plants // Trends Plant Sci. 2007. V. 12. P. 125–134.

85. Miller G., Suzuki N., Ciftci-Yilmaz S., Mittler R. Reactive oxygen species homeostasis and signalling during drought and salinity stresses // Plant Cell Environ. 2010. V. 33. P. 453–467. 

86. Ben Amor N., Jimeґnez A., Megdiche W., Lundqvist M., Sevilla F., Abdelly C. Response of antioxidant systems to NaCl stress in the halophyte Cakile maritima // Physiol. Plant. 2006. V. 126. P. 446–457.

87. Takemura T., Hanagata N., Dubinsky Z., Karube I. Molecular characterization and response to salt stress of mRNAs encoding cytosolic Cu/Zn superoxide dismutase and catalase from Bruguiera gymnorrhiza // Trees. 2002. V. 16. P. 94–99.

88. Parida A.K., Das A.B., Mohanty P. Defense potentials to NaCl in a mangrove, differential changes of isoforms of some antioxidative enzymes // J. Plant Physiol. 2004. V. 161. P. 531–542.

89. Cherian S., Reddy M.P., Pandya J.B. Studies on salt tolerance in Avicennia marina (Forsk.) Vierh.: effect of NaCl salinity on growth, ion accumulation and enzyme activity // Indian J. Plant Physiol. 1999. V. 4. P. 266–270.

90. Alscher R.G., Erturk N., Heath L.S. Role of superoxide dismutases (SODs) in controlling oxidative stress in plants // J. Experimental Botany. 2002. V. 53. P. 1331–1341.

91. Wang B., Luttge U., Ratajczak R. Specific regulation of SOD isoforms by NaCl and osmotic stress in leaves of the C3 halophyte Suaeda salsa L. // J. Plant Physiol. 2004. V. 161. P. 285–293.

92. Sekmen A.H., Turkan I., Takio S. Differential responses of antioxidative enzymes and lipid peroxidation to salt stress in salt-tolerant Plantago maritima and salt-sensitive Plantago media // Physiol. Plant. 2007. V. 131. P. 399–411.

93. Кузнецов Вл.В., Шевякова Н.И. Пролин при стрессе: биологическая роль, метаболизм, регуляция // Физиология растений. 1999. Т. 46. С. 321–336.

94. Lokhande V.H., Suprasannа P. Prospects of Halophytes in Understanding and Managing Abiotic Stress Tolerance // Environmental adaptations and Stress Tolerance of Plants in the Era of Climate Change / Eds. P. Ahmad, M.N.V. Prasad. Springer Science + Business Media, LLC, 2012. P. 29–56.

95. Slama I., Ghnaya T., Savouré A., Abdelly C. Combined effects of long-term salinity and soil drying on growth, water relations, nutrient status and proline accumulation of Sesuvium portulacastrum // Comptes Rendus Biolog. 2008. V. 331. P. 442–451.

96. Abebe T., Guenzi A.C., Martin B., Cushman J.C. Tolerance of mannitol-accumulating transgenic wheat to water stress and salinity // Plant Physiol. 2003 V. 131. P. 1748–1755.

97. Hameed A., Khan M.A. Halophytes: Biology and Economic Potentials // Karachi University Journal of Science. 2011. V. 39. P. 40–44.

98. Qasim M., Gulzar S., Shinwari Z.K., Khan M.A. Traditional ethno-botanical uses of halophytes from Hub, Balochistan // Pak. J. Bot. 2010. V. 42. P. 1543−1551.

99. Shabala S., Bose J., Hedrich R. Salt bladders: do they matter? // Trends Plant Science. 2014. V. 19. P. 687–691.

100. Song J., Wang B. Using euhalophytes to understand salt tolerance and to develop saline agriculture: Suaeda salsa as a promising model // Ann. Bot. 2014. P. 1–13. www.aob.oxfordjournals.org.

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

Подписи к рисункам

Рис. 1. Зависимость роста растений от степени засоления среды (Hasanuzzaman et al. [15]).

Рис. 2. Модель различных механизмов поглощения ионов Na+ на примере Mesembryanthemum crystallium (Cosentino [43]). V-ATPase – H+-ATФ-аза V-типа; Р-ATPase  H+-ATФаза P-типа; V-PPase – вакуолярная H+-пирофосфатаза; NSCC – потенциал-независимые, неселективные катионные каналы; HKT – селективный Nа+-транспортер; KIRC, KORC – селективные ионные каналы, способствующие выведению К+ и поглощению Na+; □ – Na+/Н+-антипортеры.