УДК 581.1:577.175.1:579.852.11
УЧАСТИЕ ФИТОГОРМОНОВ В ФОРМИРОВАНИИ ВЗАИМООТНОШЕНИЙ ПРОРОСТКОВ ПШЕНИЦЫ С ЭНДОФИТНЫМ ШТАММОМ Bacillus subtilis 11ВМ
© 2011 г. А. А. Егоршина*, Р. М. Хайруллин**, А. Р. Сахабутдинова**, М. А. Лукьянцев*
* Федеральное государственное образовательное учреждение высшего профессионального образования Башкирский государственный аграрный университет, Уфа
** Учреждение Российской академии наук Институт биохимии и генетики Уфимского научного центра РАН, Уфа
Поступила в редакцию 03.02.2011 г.
Изучали стимуляцию роста проростков пшеницы (Triticum aestivum L., сорт Казахстанская 10) эндофитным штаммом 11ВМ бактерии Bacillus subtilis Cohn и участие фитогормонов в этом процессе. В исследованной концентрации бактерии ускоряли рост корней и побегов пшеницы по сравнению с контролем. С помощью биотестов выявлено, что эндофит проявляет ауксин-, цитокинин- и гиббереллин-подобную активность, но результат зависел от способа проведения эксперимента. При обработке семян пшеницы спорами B. subtilis 11ВМ в корнях и побегах проростков транзитно повышались концентрации ИУК и АБК. Показано участие оксидазы ИУК в ответе растений на инокуляцию бактериями, сопровождающееся снижением активности фермента, которое наблюдалось позже, чем накопление ауксина. Сделан вывод, что выявленные изменения гормонального статуса растений пшеницы под влиянием эндофитного штамма бактерии могут быть одним из механизмов стимуляции им роста проростков.

---------------------
Сокращение: PGPB  от plant growth promoting bacteria.
Адрес для корреспонденции: Егоршина Анна Александровна. 450001 Уфа, ул. 50-летия Октября, 34. Башкирский государственный аграрный университет. Электронная почта: egorshina@list.ru
Ключевые слова: Triticum aestivum  Bacillus subtilis  эндофит  стимуляция роста  фитогормоны

ВВЕДЕНИЕ
В свете современных знаний растения можно рассматривать в качестве сложных микроэкосистем, являющихся местом обитания различных микроорганизмов. Многие из обитателей этой ниши, как свободноживущие, так и эндофитные, т.е. заселяющие внутренние ткани растений, способны стимулировать рост растений, что дало основание называть в соответствии с англоязычной терминологией PGPB (от plant growth promoting bacteria) [1, 2].
Среди известных механизмов стимуляции роста растений такими бактериями одним из наиболее действенных представляется изменение содержания фитогормонов в растительном организме. Показано, что различные представители PGPB могут синтезировать in vitro ауксины, цитокинины, гиббереллины, АБК, жасмоновую кислоту и этилен [3]. Подобные исследования, как правило, проводятся путем культивирования микроорганизмов на питательных средах, содержащих все необходимые для их жизнедеятельности компоненты, а также субстраты для синтеза целевого соединения (фитогормона) [3]. Поскольку в таких экспериментах полностью исключается исследование влияния растения на метаболизм бактерий и не изучается баланс растительных регуляторов роста, их результаты не отражают пути сигналинга с участием фитогормонов, продуцируемых двумя организмами (растением и бактериями).
Учитывая различия экологических ниш, занимаемых эндофитными и ризосферными бактериями, можно ожидать, что взаимоотношения с растением, приводящие к стимуляции роста последнего, складываются за счет различных механизмов. Вероятно, эндофиты по сравнению со свободноживущими PGPB в большей степени ограничены в проявлении метаболической активности. Это связано с тем, что, проникая в растительные ткани, эндофиты попадают в олиготрофные условия и, кроме того, подвергаются воздействию защитных систем растения-хозяина [4].
В настоящее время крайне мало известно о физиолого-биохимических реакциях растений, происходящих при становлении взаимоотношений с эндофитными бактериями, а также механизмах их регуляции, в том числе с участием фитогормонов. В связи с этим, целью работы являлось выявление участия фитогормонов в регуляции роста проростков пшеницы эндофитным штаммом Bacillus subtilis 11ВМ.
МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ
Объекты исследования. Работу проводили на проростках пшеницы (Triticum aestivum L.) сорта Казахстанская 10. Сначала семена в течение 3 мин встряхивали в круглодонной колбе с суспензией бактерий (опыт) или с дистиллированной водой (контроль). Затем их подсушивали в открытых чашках Петри в течение суток. Далее семена проращивали 5 суток в темноте при 2425°С в эмалированных кюветах на стекле, обернутом фильтровальной бумагой, с постоянным подтоком дистиллированной воды. Проростки для анализа отбирали, начиная со вторых суток.
Для биотестов использовали растения ячменя (Hordeum vulgare L.) сорта Челябинский 99 и салата (Lactuca sativa L.) сорта Берлинский. В качестве эндофитной бактерии использовали штамм 11ВМ Bacillus subtilis Cohn (депонирован в коллекции Всероссийского НИИ сельскохозяйственной микробиологии, № 519), выделенный, согласно его паспорту, из поверхностно стерилизованных стеблей визуально здоровых растений мягкой яровой пшеницы.
Культуру клеток бактерий получали при 37°С в колбах объемом 250 мл с жидкой полусинтетической питательной средой, состав которой описан в работе Недорезкова [5], используя качалку ES-20 (“Biosan”, Латвия). Семена инокулировали спорами, концентрацию которых (колониеобразующих единиц, КОЕ в 1 мл) определяли методом десятичных разведений культуры с последующим высевом на мясопептонный агар. Для биотестов использовали культуру в стационарной фазе развития. Клетки отделяли от культуральной жидкости центрифугированием (3000 об./мин, 10 мин) и трижды таким же способом промывали 0.01 M раствором KCl. Затем клетки ресуспендировали в этом же растворе до концентрации 1.0 × 109 клеток/мл.
Для оценки рост-стимулирующей активности эндофита, анализа активности оксидазы ИУК и содержания фитогормонов в навеске семена обрабатывали по рекомендации авторов штамма спорами бактерии (1.0 × 108 КОЕ/мл) из расчета 20 л суспензии на 1 т зерна. Содержание фитогормонов исследовали в проростках, полученных из семян, поверхностно стерилизованных 80% этанолом в течение двух мин перед обработкой.
Определение ауксин-подобной активности бактерий. Ауксин-подобное действие клеток B. subtilis 11ВМ оценивали с помощью классического теста на отрезках колеоптилей пшеницы [6] двумя способами.
Способ 1: 10 отрезков колеоптилей, взятых от 3-дневных проростков пшеницы, помещали в чашки Петри с 3 мл суспензии клеток бактерий в концентрации 105 клеток/мл. Эта концентрация была выбрана в соответствии с рекомендацией Недорезкова [5], который показал, что в среднем именно такое количество клеток эндофитных штаммов B. subtilis обнаруживается в 1 г сырой массы проростков пшеницы при инокуляции семян спорами бактерий. В качестве отрицательного контроля использовали дистиллированную воду, положительного – раствор ИУК (10 мг/л).
Способ 2: первоначально семена пшеницы обрабатывали спорами B. subtilis 11ВМ или дистиллированной водой (контроль). Семена проращивали, у 3-дневных проростков отделяли колеоптили и отрезки колеоптилей помещали в дистиллированную воду. В варианте положительного контроля отрезки колеоптилей из необработанных бактерией растений помещали в раствор ИУК. Чашки Петри выдерживали 18 ч в темноте при 25°С, после чего измеряли длину отрезков и оценивали прирост.
Определение гиббереллин-подобной активности. Семена салата проращивали 24 ч при 2022°С и постоянном освещении и еще 48 ч в термостате при 24°C в темноте. Затем проростки длиной 68 мм помещали по 10 штук в чашки Петри на твердую агаризованную среду (1.5% агара) корнями к центру и накрывали корни отрезками фильтровальной бумаги. Суспензию клеток штамма B. subtilis 11ВМ (105 КОЕ/мл) наносили на точку роста проростков. В качестве контроля использовали дистиллированную воду и раствор ГК3 (10 мг/л). Чашки выдерживали двое суток при постоянном освещении (25 клк) при комнатной температуре, затем измеряли длину гипокотилей [7].
Определение цитокинин-подобной активности. Цитокинин-подобное действие клеток B. subtilis 11ВМ оценивали двумя способами, используя в качестве тест-системы отрезки листьев 10-дневных проростков ячменя [8].
Способ 1: в чашки Петри на фильтровальную бумагу, смоченную 2 мл суспензии клеток B. subtilis 11ВМ (105 КОЕ/мл), раскладывали по 6 отрезков листьев длиной 2 см. В отрицательном контроле бумагу смачивали дистиллированной водой, в положительном – раствором БАП (10 мг/л).
Способ 2: отрезки листьев растений, выросших из семян, обработанных спорами эндофита или водой (контроль), помещали в дистиллированную воду. В качестве положительного контроля отрезки листьев контрольных растений помещали на раствор БАП. Чашки Петри с отрезками листьев помещали в кюветы, закрывали сверху стеклом для поддержания оптимальной влажности. Кюветы круглосуточно освещали 7 дней люминесцентными лампами (25 клк). Затем из отрезков листьев экстрагировали 80%-ным этанолом хлорофилл и его содержание определяли фотометрически при длине волны 650 нм [8].
Определение активности оксидазы ИУК. Активность оксидазы ИУК определяли в ферментной вытяжке, полученной из обработанной холодным ацетоном навески корней 3-, 4- и 5-дневных проростков пшеницы. К реакционной смеси, содержавшей 0.1 мл 0.001 M 2,4-Д, 0.1 мл 0.001 М MnCl2, 0.2 мл 0.001 М ИУК, 0.4 мл 0.02 М Na-фосфатного буфера, рН 6.1, добавляли 0.2 мл ферментной вытяжки, перемешивали и сразу же отбирали 0.1 мл в лунку планшета, с предварительно внесенным реактивом Сальковского (200 мкл) для оценки исходного количества неокисленной ИУК. Затем пробирки с реакционной смесью помещали в затемненный шейкер и встряхивали при 120 об./мин при 26°С. Через равные промежутки времени 0.1 мл реакционной среды переносили в лунки планшета с реактивом Сальковского для оценки остаточного количества ИУК. Оптическую плотность измеряли с помощью фотометра Униплан (ЗАО “ПИКОН”, Россия) при длине волны 530 нм. Активность оксидазы ИУК (мкг окисленной ИУК/(г сырой массы с)) рассчитывали на отрезке времени, когда не менее, чем в трех точках, отмечали линейное снижение оптической плотности растворов [9].
Иммуноферментный анализ содержания фитогормонов. Экстракцию фитогормонов (ИУК и АБК) из 2-, 3- 4- и 5-дневных проростков пшеницы и иммуноферментный анализ проводили в соответствии с методами, описанными в литературе [10, 11], с использованием кроличьих антител, специфичных к ИУК и АБК, и антикроличьих антител, меченных пероксидазой хрена.
Статистическая обработка результатов. Эксперименты проводили в трех биологических и трех аналитических повторностях. Статистическую обработку результатов проводили с использованием программы Microsoft Office Excel. В таблицах 1, 2 и на рисунках приведены средние значения и их стандартные отклонения.

РЕЗУЛЬТАТЫ
Согласно паспорту штамма B. subtilis 11ВМ, наряду с высокой антагонистической активностью к фитопатогенам одним из его хозяйственно-полезных свойств является стимуляция роста растений пшеницы, из тканей которой он был выделен. Это подтвердили данные, представленные в табл. 1.
Обработка семян бактериями стимулировала рост как корней, так и надземной части растений (побегов), причем разница с контрольными растениями постепенно возрастала к пятым суткам. Так, если на третьи сутки длина корней обработанных растений превышала длину контрольных на 14%, то к пятым суткам  уже на 32%. Отзывчивость побегов на действие бактерий проявлялась в меньшей степени. На четвертые сутки длина побегов, выросших из обработанных эндофитом семян, была на 17%, а на пятые – на 22% больше, чем у контрольных.
Стимуляция роста проростков могла быть вызвана фитогормон-подобной активностью эндофита, либо изменением под его влиянием уровня фитогормонов в растении. Для проверки предположения ауксин- и цитокинин-подобная активность штамма оценивалась двумя описанными в разделе МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ способами. Второй способ основывался на том, что эндофитные бактерии могут обладать фитогормон-подобной активностью после проникновения в ткани растения.
Использование разных биотестов позволило получить данные о фитогормон-подобной активности бактерий (табл. 2). В биотестах бактерии не проявили ауксин- и цитокинин-подобной активности при непосредственной обработке тест-объектов. Однако фитогормон-подобное действие эндофита наблюдалось при использовании отрезков колеоптилей пшеницы или листьев ячменя, полученных из семян, предобработанных B. subtilis. В тесте с проростками салата штамм проявил также и гиббереллин-подобный эффект. Эти результаты подтвердили предположение о фитогормон-подобном действии штамма B. subtilis 11ВМ на растения и участии фитогормонов в становлении взаимоотношений между растением и эндофитом. В пользу этой гипотезы свидетельствуют данные иммуноферментного анализа содержания АБК и ИУК в корнях и побегах проростков, выращенных из семян, обработанных спорами B. subtilis 11ВМ (рис. 1).
По мере роста проростков содержание АБК в контрольных растениях снижалось, особенно заметно в корнях (рис. 1а) в сравнении с побегами (рис. 1б). Обработка семян спорами бактерии вызывала стойкое увеличение уровня АБК как в корнях (рис. 1а), так и в побегах, причем в побегах уже на вторые сутки прорастания (рис. 1б).
Количество ИУК в корнях и побегах контрольных растений в течение всего эксперимента менялось незначительно (рис. 1в, 1г). В инокулированных спорами эндофита проростках концентрация ауксинов постепенно возрастала к четвертым суткам опыта, а затем снижалась. Если на пятые сутки в корнях инокулированных проростков количество фитогормона было все еще больше, чем в контрольных (рис. 1в), то в побегах оно становилось таким же, как у контрольных растений (рис. 1г).
Так как в проростках одновременно возрастало содержание как АБК, так и ИУК, важно было оценить изменение баланса этих фитогормонов. В начале прорастания семян отношение ИУК/АБК было выше в инокулированных проростках, затем наблюдалось постепенное повышение этого показателя у контрольных растений, в сравнении с обработанными эндофитом (табл. 3).
Если накопление АБК в инокулированных растениях можно было объяснить защитным ответом растения на внедрение бактерий в ткани, то повышенное содержание ИУК, наряду с другими причинами, могло быть вызвано снижением активности ферментов, участвующих в деградации ауксинов, например, оксидазы ИУК, начиная с третьих суток. Поскольку в побегах преимущественным способом снижения активности ауксинов является образование конъюгатов с сахарами и аминокислотами [12], мы исследовали активность оксидазы ИУК только в корнях проростков (рис. 2). Первоначальное повышение активности фермента в корнях 3-дневных проростков, инокулированных бактериями, в сравнении с контрольными, сменялось более чем двукратным ее снижением к четвертым суткам. Таким образом, наше предположение отчасти подтвердилось, так как максимальное накопление ауксинов в корнях под действием эндофита совпало со снижением активности оксидазы ИУК в этих органах.

ОБСУЖДЕНИЕ
Инокуляции семян спорами B. subtilis 11ВМ существенно стимулировала рост проростков пшеницы, что позволяет отнести этот штамм к PGPB. В стимуляции роста проростков могут участвовать бактериальные ауксины, так как известно, что штамм B. subtilis 11ВМ способен продуцировать индольные соединения in vitro [13]. ИУК стимулировала удлинение колеоптилей на 31% относительно водного контроля (табл. 2). Клетки бактерий в биотесте с отрезками колеоптилей оказывали незначительный ауксин-подобный эффект (104%), тогда как колеоптили предварительно обработанных спорами эндофита проростков росли активнее (119%). Это позволяет предположить, что синтез бактериальных ауксинов внутри растительных тканей может усиливаться. Это подтверждается сведениями о том, что, например, у Pantoea agglomerans продукция ИУК индуцируется при взаимодействии бактерий с растениями [14].
Известна также способность бактерий B. subtilis к синтезу цитокининов [15]. Предположение об участии бактериальных цитокининов в регуляции метаболизма растений подтверждается результатами эксперимента, в котором цитокинин-подобная активность штамма проявилась в биотесте с отрезками листьев ячменя, предобработанного спорами бактерий (содержание хлорофилла увеличивалось на 35% относительно контроля, табл. 2). Так как при инкубации отрезков листьев, полученных от необработанных эндофитом проростков, в среде с клетками B. subtilis такого эффекта не наблюдалось, также не исключается активация синтеза бактериальных цитокининов в тканях растений (аналогично продукции бактериальной ИУК) [14]. Вместе с тем, меньшая цитокинин-подобная активность эндофита при первом способе постановки эксперимента, в сравнении со вторым способом, может быть связана и с активацией в первом случае защитных реакций у тест-объекта, возникающих при поранении.
Гиббереллин-подобное действие B. subtilis на проростки салата (табл. 2) может объясняться, с одной стороны, продукцией веществ с гиббереллин-подобной активностью самими эндофитами, поскольку для них показана способность к синтезу этих фитогормонов [15]. С другой стороны, можно предположить опосредованный через растение регуляторный эффект клеток B. subtilis, так как в этом биотесте исключено влияние раневого стресса.
Пул фитогормонов в различных органах растений при инокуляции эндофитом может повышаться за счет их синтеза растительными клетками. Повышение уровня АБК в инокулированных эндофитом растениях (рис. 1а) можно рассматривать не только как проявление их защитной реакции на внедрение чужеродного агента, но и как следствие индукции этого процесса ауксинами [16]. Принято считать, что повышение уровня АБК в растениях является одной из причин торможения их роста, однако проростки, инокулированные эндофитом, росли быстрее, чем контрольные (табл. 1). С другой стороны, АБК сдерживает продукцию другого ингибитора роста растений – этилена [17]. Известно, что ИУК в повышенной концентрации активирует синтазу 1-аминоциклопропанкарбоновой кислоты [18], поэтому можно полагать, что рост растений при этом должен обеспечиваться не снижением, а увеличением уровня АБК, что и наблюдалось нами. Возможность “использования” эндофитом механизма повышения уровня АБК для “взаимовыгодного сотрудничества” с растением согласуется с фактом, когда обработка этим фитогормоном способствовала колонизации растений вирулентным и авирулентным штаммами бактерии Pseudomonas syringae [17]. На возможное “содействии” АБК восприимчивости растений к биотрофам и гемибиотрофам указывают и другие авторы [19]. Вместе с тем, повышение уровня АБК в инокулированных эндофитом проростках может быть “выгодным” и для растения в качестве механизма предадаптации [20] к последующим стрессам, что, в свою очередь, будет также “выгодно” и эндофиту, занимающему нишу внутри растения.
Повышение содержания ИУК в проростках при инокуляции эндофитом (рис. 1б) в конечном счете должно приводить к разрыхлению клеточных стенок и активации роста клеток растяжением [21]. В то же время, снижение ригидности клеточных стенок может облегчать внедрение эндофита в ткани, подобно тому, как это происходит при инвазии биотрофных фитопатогенных грибов [4]. Кроме того, повышение уровня ауксинов способствует возникновению дополнительных сайтов для проникновения эндофитов [22], в том числе, благодаря стимуляции образования корневых волосков и боковых корней. Существует мнение, что ИУК, выделяемая PGPB, индуцирует узко локализованный выход питательных веществ из клеток растения, расположенных вблизи бактерий, способствуя улучшению их питания [14]. Поэтому повышение уровня ауксинов в растительных тканях можно рассматривать как фактор, облегчающий сосуществование растения и эндофита.
Один из путей, обеспечивающих повышенный уровень ауксинов в корнях, может включать снижение активности оксидазы ИУК (рис. 2). Так как уровень ИУК повышается в корнях уже на третьи сутки, а активность фермента снижается в них позже, вероятно, это снижение активности вызвано действием самого фитогормона, поскольку известно, что обработка ауксином отрезков колеоптилей овса приводит к подавлению процессов окисления ИУК в клеточной стенке [23]. Таким образом, наблюдаемое нами снижение активности оксидазы ИУК, вероятно, является не причиной, а следствием повышения содержания ИУК в корнях проростков пшеницы.
Сбалансированное изменение содержания ИУК и АБК (табл. 3) в проростках пшеницы при первоначальном контакте с эндофитом может обеспечивать его проникновение в ткани растений. Снижение к концу эксперимента баланса ИУК/АБК в инокулированных бактериями проростках может являться свидетельством активации механизмов защиты растения от распространяющихся в нем клеток эндофита. Эта реакция макроорганизма должна стабилизировать численность популяции и распространение бактерии в тканях. Такой путь регуляции взаимоотношений растения с бактериями, несмотря на колонизацию ими растения, позволяет, вероятно, сохранять за эндофитом статус PGPB и не вызывать патогенез.
 СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
1. Sturz A.V., Nowak J. Endophytic Communities of Rhizobacteria and the Strategies Required to Create Yield Enhancing Associations with Crops // Appl. Soil Ecol. 2000. V. 15. P. 183-190.
2. Antoun H., Prévost D. Ecology of Plant Growth Promoting Rhizobacteria // PGPR: Biocontrol and Biofertilization / Ed. Siddiqui Z.A. Dordrecht: Kluwer, 2005. P. 1-38.
3. Baca B.E., Elmerich C. Microbial Production of Plant Hormones // Associative and Endophytic Nitrogen-Fixing Bacteria and Cyanobacterial Associations / Eds Elmerich C., Newton W.E. Berlin: Springer-Verlag, 2007. P. 113-143.
4. Bacon C.W., Hinton D.M. Bacterial Endophytes: The Endophytic Niche, Its Occupants, and Its Utility // Plant-Associated Bacteria / Ed. Gnanamanickam S.S. Berlin: Springer-Verlag, 2006. P. 155-194.
5. Недорезков В.Д. Биологическая защита пшеницы от болезней в условиях Южного Урала. М.: МСХА, 2002. 173 с.
6. Бояркин А.Н. Метод количественного определения активности ростовых веществ // Методы определения регуляторов роста и гербицидов / Под ред. Ракитина Ю.В. М.: Наука, 1966. С. 13-15.
7. Агнистикова В.Н. Определение гибберелловой кислоты по ростовой реакции проростков // Методы определения регуляторов роста и гербицидов / Под ред. Ракитина Ю.В. М.: Наука, 1966. С. 93-99.
8. Кулаева О.Н. Цитокинины, их структура и функции. М.: Наука, 1973. 264 с.
9. Гамбург К.З. Определение активности оксидазы индолилуксусной кислоты и ее ингибитора // Методы определения регуляторов роста и гербицидов / Под ред. Ракитина Ю.В. М.: Наука, 1966. С. 57-61.
10. Кудоярова Г.Р., Веселов С.Ю., Каравайко Н.Н., Гюли-Заде В.З., Чередова Е.П., Мустафина А.Р., Мошков И.Е., Кулаева О.Н. Иммуноферментная система для определения цитокининов // Физиология растений. 1990. Т. 37. С. 193-199.
11. Shakirova F.M., Sakhabutdinova A.R., Bezrukova M.V., Fatkhutdinova R.A., Fatkhutdinova D.R. Changes in the Hormonal Status of Wheat Seedlings Induced by Salicylic Acid and Salinity // Plant Sci. 2003. V. 164. P. 317-322.
12. Олюнина Л.Н., Лабынцева О.М., Куватова А.Г. Изменения в спектре свободной и конъюгированных форм индолил-3-уксусной кислоты при действии экзогенной ИУК на проростки пшеницы // Вестн. Нижегородского ун-та. Серия: Биология. 1999. No 1. С. 109-112.
13. Иванчина Н.В. Взаимоотношения эндофитных штаммов Bacillus subtilis с симбиотической системой Pisum sativum L.Rhizobium leguminosarum bv. viceae: Автореф. дисс. ... канд. биол. наук. Уфа: ФГОУ ВПО "Башкирский государственный аграрный университет", 2010. 20 с.
14. Brandl M.T., Lindow S.E. Contribution of Indole-3-Acetic Acid Production to the Epiphytic Fitness of Erwinia herbicola // Appl. Environ. Microbiol. 1998. V. 64. P. 3256-3263.
15. Мелентьев А.И. Аэробные спорообразующие бактерии Bacillus Cohn в агроэкосистемах. М.: Наука, 2007. 147 с.
16. Веселов Д.С., Веселов С.Ю., Высоцкая Л.Б., Кудоярова Г.Р., Фархутдинов Р.Г. Гормоны растений: регуляция концентрации, связь с ростом и водным обменом. М.: Наука, 2007. 158 с.
17. Wasilewska A., Vlad F., Sirichandra C., Redko Y., Jammes F., Valon C., Frei dit Frey N.F., Leung J. An Update on Abscisic Acid Signaling in Plants and More... // Mol. Plant. 2008. V. 1. P. 198-217.
18. Patten C.L., Glick B.R. Role of Pseudomonas putida Indoleacetic Acid in Development of the Host Plant Root System // Appl. Environ. Microbiol. 2002. V. 68. P. 3795-3801.
19. Максимов И.В. Абсцизовая кислота во взаимоотношениях растений и микроорганизмов // Физиология растений. 2009. Т. 56. С. 824-835.
20. Шакирова Ф.М. Неспецифическая устойчивость растений к стрессовым факторам и ее регуляция. Уфа: Гилем, 2001. 160 с.
21. Hager A. Role of the Plasma Membrane H+-ATPase in Auxin-Induced Elongation Growth: Historical and New Aspects // J. Plant Res. 2003. V. 116. P. 483-505.
22. Agarwal S., Shende S.T. Tetrazolium Reducing Microorganisms Inside the Root of Brassica Species // Curr. Sci. 1987. V. 56. P. 187-188.
23. González L.F., Perez F., Rojas M.C. Indole-3-Acetic Acid Control on Acidic Oat Cell Wall Peroxidases // J. Plant Growth Regul. 1999. V. 18. P. 25-31.
24. Choi J., Huh S.U., Kojima M., Sakakibara H., Paek K.H., Hwang I. The Cytokinin-Activated Transcription Factor ARR2 Promotes Plant Immunity via TGA3/NPR1-Dependent Salicylic Acid Signaling in Arabidopsis // Dev. Cell. 2010. V. 19. P. 284-295.
ПОДПИСИ К РИСУНКАМ

Рис. 1. Динамика содержания АБК (а, б) и ИУК (в, г) в корнях (а, в) и побегах (б, г) проростков пшеницы.
1  контроль, 2  семена были обработаны спорами B. subtilis 11ВМ.

Рис. 2. Изменение активности оксидазы ИУК в корнях проростков пшеницы.
1  контроль, 2  семена были обработаны спорами B. subtilis 11ВМ.