УДК 581.1

 

Посвящается Всеволоду Яковлевичу Бродскому,

старейшине русских исследователей ритмов

клеточных делений и развития,

к его 80-летию (4 августа 2008 г.)

Ритмический характер морфогенеза растений на примере повторяющегося образования клеток идиобластов

© 2008 г. П. В. Барлоу*, Ж. Люк**

* Отдел биологии, Университет в Бристоле, Бристоль, Великобритания

** Кабинет по изучению структурализма растений, Ле Боссе, Франция

Поступила в редакцию 04.04.2007 г.

Большинство растений состоит из повторяющихся модульных единиц, таких как фитомеры, мерофиты и клеточные пакеты. Даже в столь простых организмах как нитчатая цианобактерия Anabaena виден повторяющийся тип дифференцированных клеточных структур, в первую очередь гетероцист. Эти примеры отражают врожденные ритмы, присущие процессам развития живых организмов. В данной статье основное внимание уделено повторяющемуся образованию идиобластов, т.е. единичных клеток или групп клеток, заметно отличающихся от соседних клеток, из которых они образовались. В тканях корней высших растений идиобласты находятся внутри клеточных пакетов, образовавшихся из материнских клеток в результате определенного числа циклов деления. Обсуждается также образование гетероцист Anabaena, которые тоже можно считать идиобластами. Идиобласты в тканях корня возникают в виде мелких клеток в результате неравных клеточных делений. Эти деления обычно бывают последними внутри клеточного пакета, в котором уже прошел ряд делений; они всегда происходят на одном или обоих концах пакета. Предполагается, что концевые клеточные стенки участвуют в регуляции асимметрии делений. Обсуждены такие системы идиобластов как трихосклереиды и клетки диафрагмы в коре корней. На самой ранней стадии те клетки, из которых образовался зачаток бокового корня, также можно считать группами идиобластов, потому что они тоже возникли в результате асимметричных делений материнских клеток перицикла. Особенности деления всех указанных систем идиобластов были последовательно моделированы с применением L-систем, исходя из предположения, что возраст концевых стенок клеточного пакета играет особую роль в детерминации клеток. Ключевые слова: Anabaena catenula – Monstera deliciosa – Thalassia testudinum – асимметричные деления – пакеты клеток – гетероцисты – идиобласты – L-системы – зачатки боковых корней – морфогенез – ритмы введение Общаясь с природой, человек ощущает ее ритмы и разнообразие жизненных форм. Шведский натуралист Карл Линней, обращаясь к разнообразию растительного мира, установил, что с помощью двойной системы классификации можно свести кажущееся диким нагромождение жизненных форм к объективно распознаваемым группам видов и родов. Позднее де Жюсье и другие расширили классификацию растений, создав более высокие таксономические категории – семейства, порядки, классы и т.д. В наше время, благодаря критическому изучению онтогенеза различных органов растений в пределах этих более высоких таксонов, удалось отличить эволюционно примитивные структуры от их производных [1]. На основании такого анализа возникло представление о том, что органы растений эволюционируют с неодинаковой скоростью и что форма одних органов меняется быстрее, чем других. Иерархическая классификация таксонов растений существует параллельно иному взгляду на природный мир, также исходящему из принципа иерархии. Он основан на дискретных уровнях биологической организации, проявляющих возрастающую степень сложности [2]. В пределах каждого уровня организации доминирует причинно-следственная основа, т.е. направление развития обусловлено предварительными условиями и вытекающими из них событиями, и эти процессы не только поддерживают данный уровень, но и способствуют возникновению “более высокого”, более сложного уровня. Оба указанных подхода помогают нашим попыткам проникнуть в сложную сущность природы: медленно прогрессирующая, опирающаяся на архивные данные, классическая таксономия с ее иерархией ключевых морфологических признаков, и

-----------------------------------------------------

Использованные термины: гетероциста − у некоторых классов цианобактерий гетероцисты представляют собой клетки в составе нити, которые дифференцированы для осуществления азотфиксации; диафрагма − в случае Thalassia диафрагма представляет собой кольцо сходных между собой коровых клеток, окружающих центральный цилиндр (стель). Термин часто используется в анатомии водных растений, у которых диафрагма представляет собой клетки поддержки в тканях типа аэренхимы; идиобласт − клетка, резко отличающаяся от других клеток данной ткани. В статье описаны идиобласты в рядах, состоящих из похожих друг на друга клеток. Гетероцисты и трихобласты относятся к идиобластам, потому что отличаются от остальных соседних или окружающих клеток, из которых они дифференцируются. Идиобласты могут отличаться от остальных клеток популяции по размеру, форме, окрашиваемости и т.д.; мерофит − термин используется обычно в отношении клеточного строения корней, стеблей и листьев мхов и папоротников. Мерофит – группа клеток, имеющих общее происхождение от апикальной клетки стебля или корня. Сначала мерофит представляет собой одну клетку, будучи меньшей по размеру дочерней клеткой только что поделившейся апикальной клетки. После серии делений мерофит превращается в комплекс клеток, лежащих внутри оболочки, представляющей собой оболочку исходной (маленькой дочерней) клетки, упомянутой выше; полицит − выделяющаяся группа клеток общего происхождения путем клеточных делений. Термин по смыслу близок к мерофиту, но отличается тем, что полицит не образуется из определенной клетки, возникшей из апикальной. Здесь термин использован для описания группы клеток в тканях покрытосеменных, аналогично “клеточному пакету”; тело клетки − тот компонент клетки, из которого образуется вся структура клетки. Он включает в себя ядро и окружающую ядро организацию микротрубочек, локализованную в ядерной оболочке. Термин аналогичен предложенному в 1892 г. Юлиусом Саксом термину “энергида”; трихобласт − клетка, образующая корневой волосок. В корнях трихобласт (предшественник корневого волоска) является идиобластом, отличающимся от остальных клеток эпидермиса; трихосклереида − клетка с очень утолщенной вторичной оболочкой, которая также формирует волосок. В случае Monstera такой волосок пронизывает межклеточники в коре; фитомер − единица строения стебля. Термин обычно используется для стеблей травянистых и злаковых растений и включает узел, междоузлие и лист с зачатком почки. Адрес для корреспонденции: Peter W. Barlow. School of Biological Sciences, University of Bristol, Woodland Road, Bristol BS8 1UG, UK. Fax: +44(0)117 925 7374; e-mail: P.W.Barlow@bristol.ac.uk

 

динамизм живых систем1, иерархические структуры которых развиваются от относительно простого уровня клетки (или “тела клетки” [3, 4]) до более сложных уровней организации сообществ. В некоторых аспектах, компоненты этих двух систем аналогичны, причем “клетка” живой системы эквивалентна “индивидууму” таксономической системы, а организация ценозов эквивалентна таксономическому “классу”. Причина упоминания такого широкого диапазона систем заключается в том, что каждый уровень организации обладает своей временно́й организацией [5] с характерными ритмами деградации и обновления. Фактически ритмы и колебания можно считать свойствами общими и способствующими интеграции различных уровней организации, в которых существует материя. Они проявляются, например, в вибрации электронного облака, окружающего ядро атома, в той же степени наглядно, что и в круговом движении побега. Длительные ритмы пронизывают даже душу человека, что следует из упорно повторяющихся мифов о “переселении души из одного тела в другое” [6]. Следовательно, ритмы и временные колебания (осцилляции) кажутся нам неотъемлемым качеством живой материи. Данная статья посвящена рассмотрению некоторых известных ритмических аспектов развития растений с целью попытки выявления их основ. В этой связи следует вспомнить, что более сотни лет назад Чарльз Дарвин и его сын Фрэнсис обнаружили осцилляции корней, побегов и усиков [7]. Причина многих движений была непонятна Дарвинам; в настоящее время она прослежена до места их возникновения непосредственно позади растущей верхушки органа [8]. Сами апексы также характеризуются ритмами, участвующими в генезисе формы растения; их важность заключается не только в том, что они приводят к образованию небольших, но повторяющихся групп дифференцированных клеток внутри растительных тканей [9, 10], но также и к возникновению модулей большего масштаба, которые обеспечивают сверхструктуру тела растения [11–14]. В этом отношении интересен контраст между организмами, осуществляющими повторяющийся, модульный план строения, и организмами, развивающимися по единому плану [12]. Во второй группе, возможно, отсутствуют некие периодические органогенные проявления (и, вероятно, соответствующие генетические регуляторные механизмы), тогда как периодичность присуща организмам с модульным типом строения и является их отличительным признаком.

ПРИЛОЖЕНИЯ ТЕОРИИ

Для анализа повторяющихся типов развития у растений требуется разработать подходящую временну́ю шкалу онтогенеза. Кроме того, полезно теоретически установить основу развития и знать ее ограничения. Такова была цель теории познания ряда биологов в 60-х гг., с именем которых связано становление “теоретической биологии” [14]. В наше время исследование растений посвящено, главным образом, изучению характерных особенностей фенотипических вариантов с позиций редукционизма. Тем не менее, необходим теоретический анализ, который проложит путь новым подходам в постановке экспериментов и наблюдений [15, 16], а впоследствии принесет пользу и с практической точки зрения. В случае повторяющихся типов клеточного развития, описанных в данной статье, удобнее всего воспользоваться теоретической методологией L-систем [17, 18], а именно, D0L-систем, объединяющих детерминизм (D) и отсутствие взаимодействия (0). L-системы (названные по имени Lindenmayer) описывают превращения состояний. В данном контексте под состоянием подразумевается набор биологических свойств, которые могут быть морфологическими, физиологическим или структурными. Превращение одного состояния в другое происходит за некий промежуток времени (timestep). В применении к росту превращения состояний представляют собой основу развития организма, а временны́е шаги – это временны́́́е рамки его развития. Если превращения носят характер детерминизма, т.е. за одним состоянием будет обязательно следовать иное состояние, и если хоть одно такое превращение повторяется, то, тем самым, проявляется циклический или повторяющийся тип развития системы [13]. Изменения в ходе развития носят кумулятивный характер. Результаты предыдущего превращения состояний не теряются, а добавляются при каждом временно́м шаге, что приводит к постепенному “метаморфозу” органической формы. В этой связи, D0L-системы, по-видимому, занимают в нашем понимании такое же положение, что и понятие морфологических превращений, выдвинутое фон Гете в 1790 г. в его знаменитом эссе “К объяснению опытов по метаморфозу растений” [19]. Если взглянуть глубже, L-системы могут даже стать аналитической базой для общей теории биологических форм, предоставляя способ рационализировать ее таксономический аспект [20, 21]. Возможно также, что L-системы смогут стать дополнительным инструментом, таким как математические “суперформулы”, способным свести воедино различные геометрические формы природных конструкций [22]. Поиск теории развития – это законное полноправное занятие. Одна из целей теоретического пути – не только идентифицировать критические элементы биологической системы, но и их взаимосвязи. Более того, именно связи между элементами на каждом уровне организации “делают систему жизнеспособной”: эти связи привносят динамизм в набор статических по своей природе элементов и, тем самым, способствуют построению модели развития. Как писал Abbott [23], при использовании L-систем в изучении развития дрозофилы “цель не состоит в поиске модели, которая пригодна всегда; надо искать модель, которая сможет помочь определить фундаментальные элементы развивающейся системы и задать в отношении них полезные вопросы … Модели систем Lindermayer потенциально способны быть … достаточно специфичными, чтобы генерировать гипотезы, поддающиеся проверке”.

ПЕРИОДИЧЕСКИЙ И ПОВТОРЯЮЩИЙСЯ ХАРАКТЕР ДИФФЕРЕНЦИАЦИИ КЛЕТОК В ПРЕДЕЛАХ КЛЕТОЧНЫХ РЯДОВ

Примеры самоподдерживаемого ритмического характера дифференциации клеток можно найти при рассмотрении рядов клеток, формирующих растущий орган [9, 11]. В качестве основополагающей гипотезы мы принимаем, что такой характер является результатом возрастных изменений, воздействующих на клеточные оболочки и влияющих на информацию, передаваемую на находящуюся внутри клеток цитоплазму. Чтобы эта гипотеза стала понятнее, рассмотрим детально такой простой случай, как развитие гетероцист у нитчатой цианобактерии Anabaena catenula. Распределение вдоль нити оболочек разного возраста, как мы предполагаем, ответственно за типичную пространственно-временну́ю дифференциацию гетероцист у Anabaena. Интересно, что несмотря на кажущуюся простоту и осознаваемую “примитивность”, цианобактерии имеют много признаков организма, присущих и высшим растениям: структурированную меристему, четко выделяющиеся апикальные клетки, упорядоченное ветвление, дифференциальный рост и т.д. [24]. Примеру Anabaena следуют другие покрытосеменные, у которых происходит повторяющееся образование клеток идиобластов в тканях корней. В каждом случае L-система помогает описать и исследовать протекающие биологические процессы.

Нити Anabaena и детерминирование гетероцист

Цианобактерия A. catenula состоит из однорядной многоклеточной нити, находящейся в слизистом чехле. Нить вместе с чехлом составляет трихому. Регулярно распределенная в пространстве дифференциация гетероцист сопровождает деление вегетативных клеток вдоль нити, [25, 26]. Трихома поддерживает нитчатую форму благодаря особому типу дифференциального растяжения оболочек [27]. Каждая клетка обладает полярностью, задаваемой относительным возрастом перегородок, которые образуют “концевые стенки” клетки. Перегородки любой клетки всегда имеют разный возраст с момента их возникновения. Полярность этих клеток была отмечена Mitchison и Wilcox [28], изучавшими у Anabaena закономерности деления; она указывается стрелками, расположенными вдоль оси каждой клетки. Полярность противоположна в каждой паре сестринских клеток: и : стрелочка полярности влево указывает на левую концевую стенку левой сестринской клетки, а стрелочка вправо указывает на правую концевую стенку правой клетки. Деление вегетативных клеток не происходит точно пополам, одна из возникших дочерних клеток (va) примерно на 20% короче другой (vb) [28]. Соотношение длин дочерних клеток поэтому соответствует 5 : 4. Поскольку все v клетки делятся, достигнув строго определенной длины, это соотношение можно также отнести и к длительности жизни клеток va и vb. На основании анализа таких данных, было предложено правило [28, 29], относящееся к асимметричным делениям клеток, вследствие которых регулируется расположение новых клеток va и vb в растущей нити Anabaena. Однако, описывая клеточные нити, Lindenmayer [29] предположил, что соотношение длительности жизни дочерних клеток va и vb должно быть 2 : 1. Поскольку соотношение 5 : 4 ближе к реально измеренному, мы сочли его более точным. Система клеточных делений у A. catenula может быть описана алгоритмом D0L-системы [29].

Теоретическая система деления

Сначала рассмотрим полярность клеток. Даны 2 вида клеток, и , и один способ деления. Когда деления синхронны, развитие нити сопровождается чередованием влево и вправо направленных полярностей, как в схеме А1: В этой схеме сначала показано правило деления, а затем результат таких делений, начиная со времени 0. Превращения состояний указаны более длинными стрелками. Полярности неодинаковы, но могут быть различными по относительному возрасту двух концевых стенок клеток. На следующей схеме вертикальная линия обозначает перегородку, образовавшуюся в результате деления [30], которая разделяет прилегающие клетки. Нижние индексы 1, 2, … возле линии означают возраст образования перегородки, т.е. число клеточных циклов, прошедших с момента ее образования при делении. Соответственно, в результате деления исходной клетки на 1-ом временно́м шаге возникает пара дочерних клеток (). При каждом последующем делении возраст стенки увеличивается на единицу. Так, при 2-ом временно́м шаге будет образован клеточный квартет . Добавив к системе А1 стенки и возраст их возникновения, мы получим модифицированную систему правил и развития (А2): Если полярность нити рассматривать слева направо, то полярность индивидуальной клетки y можно представить себе как возраст правой концевой стенки минус возраст левой концевой стенки. Тогда положительные величины y заменят в А2 указывающие вправо стрелочки, а отрицательные величины y заменят стрелочки, смотрящие влево. Далее численное выражение величины y укажет возраст возникновения концевых стенок клеток, а знак при y будет обозначать положение клетки в паре сестринских клеток, к которой она принадлежит. Тогда ранее рассмотренные в А1 и А2 правила и порядок развития примут следующий вид: Соединение системы деления с детерминацией клеток Предположим теперь, что возраст является детерминантом образования гетероцист и что это можно представить в виде системы А4 в результате модификации систем А1–А3. Прежде всего допустим, что образование гетероцист начинается слева от перегородки |3, т.е. при 3-ем временно́м шаге. Эта перегородка – самая старая внутренняя перегородка на этом этапе, и клетка +2 находится по ее левую сторону. Таким образом, при 3-ем временно́м шаге, нить из 8 клеток содержит клетку +2, детерминированную стать прогетероцистой h после одного последующего деления. Затем прогетероциста h превратится в легко отличимую гетероцисту H. Этот ход событий показан на схеме А4; длинная стрелка внизу указывает полярность трихомы: Как отмечалось выше, дочерние клетки при делении бывают короткими (va) и длинными (vb) [28]. Их относительное положение на протяжении нити может быть связано со знаком разницы в возрасте стенок y. Фактически, в квартете смежных двоюродных клеток (va vb vb va), образовавшихся по правилу А2, наружные клетки имеют меньшие размеры. Соответствующие относительные длительности жизни клеток в квартете будут 5, 4, 4, 5, как указано выше. Эта система есть не что иное, как система детерминации делений (“bootstrap” – система), ранее описанная нами в рядах клеток корней кукурузы [31, 32]. Согласно этой системе, короткой клетке (va) нужно 5 шагов, а длинной клетке (vb) – 4 шага, прежде чем они достигнут того размера, при котором происходит деление. Последовательные шаги в жизненном цикле можно теперь описать нижним индексом i. Следовательно, состояние любой клетки можно обозначить как , т.е. клетка охарактеризована двумя показателями – временны́м шагом i в результате цикла деления и индивидуальной полярностью, выраженной верхним индексом y, означающим возрастную разницу концевых стенок. Полная система, образованная из А4, представлена системой А5: Принципы образования гетероцист (А3 и А4) теперь интегрированы в действительную картину развития клеточной структуры во времени, с соблюдением продолжительности жизни клеток в квартете (5, 4, 4, 5). При осуществлении 11 шагов развития на 9-ом шаге появится первый предшественник гетероцисты, обозначенный жирным шрифтом v. Дальнейшее развитие событий можно представить в виде схемы (рис. 1). Оно начинается с продолжительности жизни 4, 5 для исходных клеточных делений. Начало роста клетки ведет к поляризованному развитию трихомы. При 23-ем временном шаге, когда нить содержит 46 клеток, 25 из них находятся влево от средней линии, соответствующей границе между дочерними клетками при первом делении, а 21 клетка расположена вправо от нее. Следовательно, в данном случае трихома поляризована слева направо (как и показано длинной стрелкой на схеме А4). Полярность возникает непосредственно в результате полярности исходной клетки . Относительная длина клеток на рис. 1 задана с помощью разработанной системы [31–33]. Эту систему неравных клеточных делений пронизывает повторяющийся ритмический характер дифференциации клеток (рис. 1). У представителей цианобактерий порядка Nostocales, к которым относится Anabaena, главное событие дифференцировки – это превращение делящейся вегетативной клетки v в неделящуюся гетероцисту H [24]. Этот процесс отображен в системе А5. Ему предшествует собственно детерминация, осуществляемая в клетке (шаг 9), которая после деления дифференцируется в прогетероцисту h (шаг 14) и затем неизбежно в H (шаг 19 на рис. 1). (Следует заметить, однако, что на концах нити v клетки не дифференцируются в H клетки.) Как было упомянуто ранее, все гетероцисты начинают дифференцироваться по левую сторону от перегородки (рис. 1). Однако в развитие нашей гипотезы о том, что именно связанная с возрастом трансформация перегородки является условием образования H клетки, можно показать также, что возможно появление H клетки и по ее правую сторону. Причина в том, что сама нить обладает информацией, которая помогает регулировать распределение гетероцист. Мы предположили, что местоположение единичных гетероцист по отношению к |3 обусловлено полярностью слева направо, описанной в А4. Однако если полярность отсутствует и по обе стороны более старой перегородки находятся клетки с равными величинами y (например, ), то в нити появятся пары H клеток, что имеет место, например, у Anabaenopsis arnoldii [24]. Конечно, возможно также, что созревание клеточной оболочки сопряжено во времени с циклом деления – случай, отличающийся от рассмотренного. Тогда распределение клеток вдоль нити будет иным, и другое число клеток v будет находиться между любыми двумя H клетками. Приложение правила деления А5 дает в руки исследователя возможность понимания предыстории детерминации прогетероцисты h. По нашему предположению, которое связано с современными представлениями на молекулярном уровне [26, 34, 35], детерминация клетки h и, следовательно, наблюдаемое впоследствии распределение гетероцист, определяются состоянием перегородки, разделяющей любые пары клеток. Клетки, граничащие на обоих концах с незрелой проницаемой перегородкой, продолжают оставаться вегетативными v клетками, тогда как другие клетки, граничащие с более зрелой и относительно менее проницаемой перегородкой, будут детерминированы как h клетки. В пользу этой идеи говорит следующее наблюдение: перегородки между соседними v клетками вначале пронизаны 200–300 межклеточными каналами (микроплазмодесмами), тогда как со временем число таких каналов уменьшается до 50, как было обнаружено в перегородках, отделяющих v клетки от прилегающих к ним гетероцист [36]. Предполагается, что ритмичное образование клеток H вдоль нити Anabaena является природным явлением, задаваемым пространственно-временным характером деления клеток и созревания перегородки. Подобный принцип можно использовать для анализа продольных рядов клеток у высших растений в случае, когда неравное деление материнской клетки приводит к появлению более крупной и более мелкой дочерней клетки. Одним из примеров служат ряды эпидермальных клеток в корнях Arabidopsis, в которых ритмично образующиеся корневые волоски становятся симпластически изолированными от генеалогически связанных с ними соседних неволосковых клеток [37]. Второй пример – симпластическая изоляция устьичных замыкающих клеток от соседних клеток [38], даже несмотря на то, что некоторые из этих клеток – сестры или двоюродные сестры замыкающих клеток. Почти наверняка, можно привести еще множество примеров.

РЯДЫ КЛЕТОК ВЫСШИХ РАСТЕНИЙ И ДЕТЕРМИНАЦИЯ ИДИОБЛАСТОВ

Сам факт правильности чередования делений клеток в нитях Anabaena catenula и сопряжения с дифференциацией гетероцист указывает на то, что аналогичные закономерности можно обнаружить и у других представителей растительного царства. Так, периодическое образование трихобластов и трихосклереид (рис. 2) в коре корней Monstera deliciosa [39, 40] может регулироваться аналогичным возрастным изменением свойств поперечных клеточных стенок в ряду коровых клеток. Рассмотрим эту возможность в следующем разделе. Единичные идиобласты на примере трихосклереид Monstera Следует отметить одно различие между нитью Anabaena и рядом коровых клеток у Monstera. У Monstera дифференцированные клетки образуются в клеточных пакетах после того, как ряд клеток (нить) достигнет длины около 700 мкм от начала ряда [40] и они не распределяются по всей нити, как у Anabaena. В коре корня Monstera ряд клеток находится в пределах апикальной меристемы, и каждый ряд имеет свою инициальную клетку на апикальном конце. Инициальная клетка регулярно образует дочернюю клетку, которая затем становится материнской и дает начало потомству клеток; позднее это потомство легко идентифицировать в виде клеточного пакета или полицита [31, 32]. Трихобласты Monstera дифференцируются по левую (базальную) сторону одной из самых старых клеточных стенок (рис. 2). Недифференцированные коровые клетки прекращают делиться после завершения определенного числа () циклов. Все клеточные деления мы считаем для простоты синхронными, чтобы избежать рассмотрения длительности жизненных циклов. Предположим, что однослойный ряд клеток v подчиняется правилам системы А6. Формирование ряда коровых клеток корня начинается (шаг 0) с инициальной клетки на апикальном конце. После деления клетки (шаг 1) базальная дочерняя клетка становится материнской клеткой для потомства и подвергается делениям на равные части (шаги 2 и 3), число делений λ = 2. Как и в случае Anabaena, по каждую сторону концевой стенки образуются клетки с противоположной полярностью (v+1|v-1); концевая стенка разделяет два последовательно образованных клеточных пакета. В соответствии с системой А6, клетка дает две терминальные v клетки, тогда как клетка образует v клетку и маленький трихобласт t1, расположенный против самой старой стенки |4. Таким образом, при переходе от шага 2 к шагу 3 добавляется: . В результате двух последующих шагов t1 становится t3 и, наконец, дифференцируется в трихосклереиду t (идиобласт) на базальном конце 4-клеточного пакета. Мы полагаем, что переключение состояний от до t1 контролируется степенью зрелости концевой стенки, с которой клетка связана. Следовательно, полярность ряда клеток привносит информацию относительно места трихобласта внутри клеточного пакета. Только клетка, которая касается левой стороны перегородки , т.е. клетка с y > 0, может стать клеткой t1. Остальные 3 клетки из этого квартета прекращают делиться, когда завершено число циклов деления равное . В некоторых случаях трихобласт t1 делится на 2 дочерних клетки [40], образуя, тем самым, вторую прилежащую трихосклереиду (рис. 2б, 2в). Следовательно, клетка v-1, расположенная рядом с t1, делится следующим образом: Приведенный пример развития идиобласта в высшем растении согласуется с нашим предположением об образовании гетероцисты у Anabaena: возраст клеточной стенки, полярность клетки и полярность всего ряда клеток совместно участвуют не только в детерминации трихобластов Monstera, но и в определении их местоположения в ряду коровых клеток корня. Однако в отличие от Anabaena, у которой полное развитие ряда клеток (нити) можно увидеть непосредственно, в случае Monstera [40] пакет примерно из 8 клеток (рис. 2а, 2в) почти обязательно станет частью гораздо более длинного полицита, состоящего из 32 или 64 клеток. Тем не менее, t клетки будут возникать, когда в пакетах будет происходить последний цикл делений. Для дальнейшего и, возможно, более полного понимания последовательности развития, связанной с формированием идиобластов, обратимся к коре корня морской травы Thalassia testudinum. Группы идиобластов на примере диафрагм (колец идиобластов) в коре корня Thalassia Вспомним сначала, что в случае образования трихобластов у Monstera именно клетка v+2 на базальном конце (соприкасающаяся с концевой стенкой |3) четырехклеточного пакета коровых клеток развивается в t клетку. У корней Thalassia (рис. 3) мы предполагаем, что диафрагма из идиобластов d образуется на каждом конце 8-клеточных пакетов (рис. 4), которые находятся внутри больших 32-клеточных полицитов, то есть d клетки расположены по обеим сторонам концевых клеток пакетов. Материнская клетка d клеток может быть либо v+3, либо v-3 в соответствии со своей величиной y (возрастная разница между двумя концевыми стенками). Последовательность клеток диафрагмы d d | d d указывает на то, что для детерминации места d клеток не обязательна однонаправленная полярность внутри пакета. Вероятно, какое-то свойство клеточных стенок, обусловленное величиной y, влияет на деления прилегающих v клеток таким образом, что приводит к образованию дочерних клеток неодинаковой величины, т.е. либо (v-2,3→ d1-3 v), либо (v+3,3→ vd1+4). Тем самым, судьба v клетки сильно зависит от возраста концевых стенок. Знак при y определяет, находится ли d клетка слева или справа от самой старой стенки. В соответствии с D0L-системой, приведем правила и реализацию их развития в данном случае в виде схемы А7: Развитие диафрагмы при синхронных делениях. Предположим, что деления клеток синхронны. Система А7 может привести к двум результатам в зависимости от числа циклов делений: или  = 3 (как уже обсуждалось) или  = 4, т.е. к системе А8. Меньшие величины  относятся, по-видимому, к молодым корням (рис. 3), тогда как большие ( = 4) – к более старым (данные не приводятся). Как и в случае Monstera, имеется инициальная клетка 0, которая при каждом делении воспроизводит новую инициальную клетку и образует материнскую клетку ряда v+1,1. Деления прекращаются после появления трех (А7) или четырех поколений клеток (А8). Остановка делений регулируется величиной верхнего индекса x, сопровождающего верхний индекс y (vy,x). (Такая модификация верхнего индекса для описания состояния клетки не была нужна в случае Monstera, так как величина  была малой.) Итак, когда x = , деление клеток прекращается. Обе внутренние v клетки (А7, шаг 3) или четыре внутренние v клетки (А8, шаг 4) превращаются прямо в клетки растягивающиеся. Клетка v на другом конце пакета делится (соответственно шаги 3 и 4) и образует при этом последнюю клетку v и маленькую клетку d1 будущей диафрагмы. Каждая клетка d1 при следующем шаге делится на 2 маленьких d клетки. Самая внутренняя клетка d2 может в конце концов также превратиться в растягивающуюся клетку v. Развитие диафрагмы при асинхронных делениях. Клетки в рядах коры не обязательно делятся синхронно, как мы предположили ранее. Личный анализ микрофотографий центральных продольных срезов корней Thalassia привел нас к заключению [41], что система чисел Фибоначчи (7, 4) успешно описывает пространственную закономерность развития клеток (рис. 4). Сходная ситуация, выявленная ранее в коре корней кукурузы [31, 32, 42], свидетельствует о детерминации системы деления клеток. Соотношение (7, 4) относится к числу временны́х шагов, необходимых для каждой пары возникших дочерних клеток, чтобы начать делиться. Дочерняя клетка, расположенная слева, должна осуществить 7 временны́х шагов прежде, чем разделиться, тогда как правая дочерняя клетка нуждается в 4 временны́х шагах. Обе будут делиться, когда будет достигнут 7-ой временно́й шаг (А9). Прохождение циклов деления отмечено нижним индексом i = 1, …, 7 у v клеток. В этой связи понятно, что в предыдущих схемах (А7, А8) с синхронными делениями просто вставлена некоторая отсрочка в период между делениями. После того, как инициальная клетка , образовала дочернюю клетку v4+1,1, начинает функционировать система (7, 4) делений и создается ряд из 32 клеток за 23 временных шага (рис. 5). Последовательность инициальной клетки и пяти пакетов клеток, образовавшихся из v4+1,1, тогда будет включать 1, 3, 3, 5, 8 и 12 клеток. После  = 4, когда воспроизведение поколений будет завершено на 16-ом шаге, деление проксимальной (базальной) терминальной клетки приведет к образованию v клетки и d клетки (). Клетка d1 даст затем две дочерних клетки d2 d. Пара d клеток, прилегающих к старой концевой стенке, не удлиняется и они остаются короткими клетками диафрагмы (рис. 3 и 4). Клетка d2 в каждой паре клеток, лежащая либо слева, либо справа от концевой стенки пакета, может удлиняться; но будет ли она это делать или нет – зависит от предшествующего прохождения клеточных делений. Различные ряды клеток имеют, вероятно, немного отличающийся характер развития; удлинение d клетки может указывать на ее относительно раннее возникновение. Координация между d клетками. Как достигается “выстраивание” d клеток в разных рядах на одном уровне по радиусу корня? Самое простое объяснение заключается в синхронном образовании d клеток в каждом ряду. Необходимая синхронность в каждом соседнем делении v0 и возникновения d клеток может регулироваться каким-либо таймером, напри