УДК 581.1
СИГНАЛЯЩИЕ ЭНДОСОМЫ И ТРАНСПОРТ ЭНДОСОМ У РАСТЕНИЙ
© 2010 г. Н. Л. Клячко
Учреждение Российской академии наук Институт физиологии растений им. К.А.
Тимирязева РАН, Москва
Поступила в редакцию 12.03.2009 г.

Открытие возможности передачи сигналов из эндосом, количественно и качественно
отличающейся от сигналинга из плазматической мембраны, стало хорошо доказанным
фактом для рецепторов животных и дрожжей, но долгое время оставалось вне
внимания исследователей растений. В данной лекции в краткой форме описана
изменившаяся в последнюю декаду ситуация, а также приведены факты об участии
актинового цитоскелета в транспорте эндосом от плазматической мембраны к
акцепторному компартменту.


Ключевые слова: растение ? эндосомы ? рецепторы ? сигналинг ? актиновый
цитоскелет.

------------------------------------
Сокращения: ПМ ? плазматическая мембрана; BR ? брассиностероид.
Адрес для корреспонденции: Клячко Нелла Леопольдовна. 127276 Москва,
Ботаническая ул., 35. Институт физиологии растений РАН. Факс: 007 (495) 977-80-18;
электронная почта: nellaklyachko@mail.ru

ВВЕДЕНИЕ
Пути передачи сигналов в растительной клетке являются предметом активного
изучения, в результате которого мы уже много знаем о молекулярных компонентах
этих систем и их взаимодействии, как в пределах отдельных систем, так и при
объединении различных систем в сложные сети.
Гораздо меньше мы знаем о пространственной организации этих цепей передачи
сигналов, в частности, о начальных этапах передачи внешних или внутриклеточных
сигналов от мембранных рецепторов к акцепторным компартментам клетки.
До недавнего времени считали, что передача сигнала от рецептора в
плазматической мембране (ПМ) к ядру происходит путем диффузии компонентов цепи
в цитозоле, а интернализация рецептора (его перемещение из мембраны внутрь клетки)
является способом снижения его концентрации в ПМ, т.е. способом тушения сигнала
(что и происходит во многих случаях при транспорте рецепторов в лизосомы). Однако
в последнюю декаду стали накапливаться сведения, что рецептор может продолжить
или даже начать передавать сигнал и из эндосом, и что эндосома может быть местом
локализации и других компонентов сигнальной цепи, что способствует иx более
эффективному взаимодействию с рецептором (см. обзоры [1?3] и многие другие).
Появился даже специальный термин "эндоцитоз, опосредованный рецептором"
(receptor-mediated endocytosis). Если для животных и дрожжей передача сигнала из
эндосом является хорошо доказанным фактом, в случае растений, для которых первые
указания на само существование процесса эндоцитоза появились всего 20 лет тому
назад, эта проблема до недавнего времени была вне внимания исследователей.

ИНТЕРНАЛИЗАЦИЯ РЕЦЕПТОРОВ ПЛАЗМАТИЧЕСКОЙ
МЕМБРАНЫ ПУТЕМ ЭНДОЦИТОЗА
Интернализация различных биологически активных компонентов ПМ, в
частности, белковой природы, была неоднократно показана как для животных, так и
для растений [4]. Среди таких растительных белков (белков арабидопсиса) PIN и AUX
переносчики ауксинов [5, 6] и переносчик бора AtBOR1 [7], обогащенная повторами
лейцина серин/треониновая киназа AtSERK1 [8], гомолог рецептор-подобной
CRINKLY4 киназы (ACR4) [9], или рецептор трансферрина человека (hTfR),
экспрессируемый в протопластах арабидопсиса [10]. Интернализация разных белков,
локализованных в ПМ, может осуществляться разными путями: например, эндоцитоз
разных переносчиков ауксина может быть в разной степени чувствителен к
специфическим ингибиторам [11, 12]. Подробнее о процессах интернализации во
внутриклеточные эндосомные компартменты можно узнать из ряда превосходных
обзоров ([13?19] и др.).
Существование эндоцитоза, опосредованного рецептором, у растений
относительно хорошо изучено только для двух систем. В обоих случаях речь идет о
классе рецепторных серин/треониновых киназ с повторами, обогащенными лейцином
(LRR, от Leu-rich repeat receptor-like Ser/Thr kinases) у арабидопсиса. Это наиболее
многочисленный класс рецепторов растений, присутствующих в плазмалемме (более
200 у арабидопсиса).
Интернализация рецепторов может быть индуцирована их взаимодействием с
лигандом или быть конститутивной. Примером первого процесса является
интернализация рецептора флагеллина FLS2 (от flagellin-sensitive 2), трансмембранной
обогащенной повторами лейцина рецепторной киназы, которая, взаимодействуя с flg22
(консервативный пептид из 22 остатков аминокислот, фрагмент бактериального
флагеллина), запускает каскад передачи сигнала, приводящего к повышению
устойчивости растений к патогену. Robatzek с соавт. [20] продемонстрировали
интернализацию этого рецептора после его взаимодействия с flg22. При длительном
взаимодействии с пептидом этот белок исчезал, что говорит о том, что его
интернализация происходит по пути его последующей передачи в лизосомы и
деградации. Однако в период его достаточно долгого пребывания в ранних эндосомах
он может служить источником сигнала. Действительно, не способный к эндоцитозу
мутант fls2 не был также способен к реакции на flg22, проявляющейся в развитии
окислительного взрыва. Для интернализации этой киназы необходимо его
взаимодействие с еще одной LRR-киназой ? ВАК1 в плазмалемме, о взаимодействии
которой с каким-либо лигандом ничего не известно.
Другой относительно хорошо изученный пример интернализации рецепторов
растений является интернализация рецептора брассиностероида BRI1 (от brassinosteroid
insensitive 1). В плазматической мембране BRI1 находится в неактивном состоянии.
Присоединение BR приводит к автофосфорилированию и гомодимеризации рецептора.
Его С-конец взаимодействует с ингибитором BKI1. Фосфорилирование рецептора
приводит к отсоединению этого ингибитора и, как следствие, активации рецептора. Для
активного состояния рецептора необходимо также его взаимодействие с ВАК1/SERK3
(BRI1-associated receptor kinase 1/somatic embryogenesis receptor kinase 1), еще одной
LRR-киназой, той же самой, которая взаимодействует с FLS2 рецептором, о котором
шла речь выше, т.е. образуется сложный мультибелковый гетеромерный комплекс, так
называемая сигналосома. ВАК1 ? не единственный корецептор BRI1; в этой роли могут
выступать и другие SERK белки. BRI1 и ВАК1 взаимно фосфорилируют друг друга. В
протопластах коровьего гороха, но не in planta, взаимодействие рецептора и его
корецептора активирует интернализацию рецептора [21]. Дальнейшие ближайшие
мишени активированного рецептора BR пока неизвестны; в конечном счете,
происходит ингибирование протеинкиназы BIN2 и активация фосфатазы BSU1, что
приводит к дефосфорилированию локализованных в ядре факторов транскрипции
BZR1 и BES1, их димеризации, последующему присоединению к ДНК и активации
соответствующих генов ответа на BR (рис. 1). В отсутствие BR накапливающиеся в
ядре фосфорилированные факторы транскрипции выводятся из него и разрушаются в
протеасомах.
Russinova с соавт. [21] и Geldner с соавт. [23] для протопластов коровьего гороха и
арабидопсиса, а также для клеток меристемы корней арабидопсиса показали, что
рецептор брассиностероида BRI1 локализован как в ПМ, так и в ранних эндосомах (как
было определено по флуоресценции функционально активного BRI1 белка, слитого с
зеленым флуоресцентным белком). Geldner с соавт. [23] продемонстрировали, что
круговорот рецептора между этими компартментами не зависел от его активации
лигандом, т.е. был конститутивным. Искусственное накопление рецепторов в
эндосомах с помощью брефельдина А, ингибитора транспорта эндосом, способствовало
усилению ответной реакции генома на BR. Одной из возможных причин такого
поведения рецептора является невключение его негативного регулятора (BKI1) в
эндосомы. Таким образом, эндосомы могут проявлять избирательность в
комплектовании корепрессоров и ингибиторов, определяя этим гетерогенность их пула
и качественные и количественные различия в передаче сигналов от эндосом и ПМ.
Адаптационное значение интернализации может быть связано с тем, что
плазматическая мембрана перегружена рецепторными киназами (их плотность в
клетках арабидопсиса в 100 раз превышает таковую в Chlamydomonas), и эндоцитоз
создает дополнительную сигналящую поверхность [17]. Другое преимущество такой
системы ? возможность быстрого транспорта эндосом в большой по объему
эукариотической клетке, где разные рецепторные комплексы могут находиться на
разном расстоянии от ядра [17].
Итак, исследованный ранее у животных механизм участия эндосом в передаче
сигналов в последнее время попадает в фокус внимания исследователей растений, и
полученные данные свидетельствуют о том, что такие механизмы функционируют, по
крайней мере, у всех эукариот. Вместе с тем, популяции эндосом весьма гетерогенны
как по составу, так и по временным параметрам эндоцитоза, а конкретные механизмы
эндоцитоза зависят от множества участвующих в нем белков и могут различаться как
для разных рецепторов, так и для разных организмов.

АКТИН-ЗАВИСИМЫЙ ТРАНСПОРТ ЭНДОСОМ
Эндоцитоз компонентов сигнальной цепи может быть способом ее эффективного
перемещения внутри крупных клеток эукариот в противовес диффузии в цитоплазме
клетки. Как микротрубочки, так и актиновые микрофиламенты важны для
внутриклеточной подвижности эндоцитозных везикул.
Эндоцитоз осуществляется путем последовательных стадий созревания везикул
общей длительностью в несколько минут. Сначала возникает латеральная
гетерогенность ПМ с концентрированием того или иного ее компонента в
определенных локусах; затем происходит впячивание этого участка мембраны с
последующим сближением и слиянием фланкирующих зон и отщеплением
эндоцитозного пузырька от ПМ. Существует несколько типов эндоцитоза. При
наиболее хорошо изученном клатрин-зависимом эндоцитозе клатрин является одним из
первых белков, прибывающим к месту эндоцитоза и остающимся на поверхности
везикул, когда они с помощью динамина и быстро полимеризующегося актина
отделяются от мембраны. Динамин ? крупная ГТФаза, деформирующая мембрану и
образующая олигомеры вокруг шейки созревающего эндоцитозного пузырька,
способствуя его отделению от ПМ. Множество дополнительных белков участвует в
образовании эндоцитозных везикул, образуя белковую сеть.
Актиновый цитоскелет может функционировать на всех стадиях эндоцитоза, как
при образовании эндоцитозного комплекса, его отделении от ПМ, так и при
последующем перемещении эндосом в клетке. Бoльшая часть экспериментальных
данных о связи актинового цитоскелета и эндоцитоза получена для клеток животных и
дрожжей [24?27].
Актин может отвечать за локальное полярное расположение компонентов
сигнальных цепей в плазматической мембране, прежде всего рецепторов и
переносчиков. Полярное актин-зависимое распределение мембранных рецепторов
показано, например, для эпителиальных клеток животных [28]. Актин участвует в
полярной локализации PIN-переносчиков ауксина в мембранах клеток корней
арабидопсиса [17, 29]. Некоторые стадии эндоцитоза требуют бурной локальной
полимеризации актина, очевидно, происходящей с участием малых ГТФаз,
локализованных на ПМ или примыкающих к ней, и Arp2/3-комплекса. На поздних
стадиях созревания эндоцитозных везикул полимеризация актина способствует
отталкиванию созревших эндосом от ПМ. Динамин содержит специфические домены
для прикрепления актин-связывающих белков и белков, участвующих в полимеризации
актина. Ингибиторы полимеризации актина приводят к разрушению эндомембранных
компартментов и последующей смерти клеток [30].
Итак, существует координация между протеканием эндоцитоза и динамичными
изменениями актинового цитоскелета. Очень упрощенная схема образования одного из
видов эндоцитозных везикул, покрытых клатрином, и участия актина в этом процессе
представлена на рис. 2а.
Хотя бoльшая часть данных относительно участия актина в образовании и начале
миграции эндоцитозных везикул получена на клетках животных и дрожжей,
исследования последних лет начинают прояснять механизмы эндоцитоза у растений,
обнаруживающие как общие черты, так и отличия от соответствующих механизмов у
животных и дрожжей [32].
В местах образования растительных эндосом найдены тяжелые и легкие цепи
клатрина, адапторные белки, AtSH3P белок, содержащий SH3 домен, и ряд других
белков [33?36]. Различные формы динамин-подобных белков, в разной степени
гомологичных динамину животных и колокализованных с клатрином были
обнаружены в виде дискретных структур, динамика движения которых зависела от
состояния цитоскелета, как актиновых микрофиламентов, так и кортикальных
микротрубочек. Динамин-подобные белки обнаруживали полярность в их
распределении в кортикальном слое клетки и корреляцию с активностью ростовых
процессов [37]. Показано сосуществование клатрин-зависимого и клатрин-
независимого эндоцитоза в разных доменах одной и той же растительной клетки
(пыльцевой трубки) [38, 39].
Однако механизм эндоцитоза у растений пока изучен плохо и требует
дальнейших исследований. Во многих чертах он отличается от соответствующих
процессов у животных и дрожжей. Так, некоторые исследователи высказывают
сомнение в быстрой полимеризации актина с помощью Arp2/3-комплекса как основной
движущей силе для отделения эндосом растений от ПМ и считают, что такую силу
обеспечивает циклозис [37], хотя в других работах показано разобщение процесса
эндоцитоза и кругового движения цитоплазмы [40].
Последующая актин-зависимая миграция везикул может осуществляться или с
помощью миозиновых моторов вдоль микрофиламентов актина, или актиновыми, так
называемыми "хвостами комет", наподобие тех, что приводят в движение
энтеропатогенные бактерии в клетках животных [41, 42]. Такие связанные с
эндосомами хвосты комет неоднократно наблюдали в клетках дрожжей и животных
(рис. 3).
Кортикальный актин может принимать участие в миозин-зависимом транспорте
эндосом только после их полного созревания и отделения от ПМ. Оказывается, миозин
вблизи образующихся везикул находится в неактивном состоянии из-за ингибирования
АТФазной активности его головки глобулярным хвостом до тех пор, пока
присоединение к последнему определенного груза (карго) не активирует движение
вдоль актиновых микрофиламентов (рис. 2б).
Роль актинового цитоскелета в перемещении секреторных экзоцитозных везикул
растений показана давно, в частности, в растущей пыльцевой трубке или корневом
волоске [43, 44]. Относительно роли F-актина во внутриклеточном транспорте эндосом
у растений полученные сведения очень ограничены и иногда противоречивы. Участие
миозин-зависимого транспорта эндосом по актиновым микрофиламентам у растений
показано в случае интернализация переносчиков ауксина PINI и AUX1, локально
присутствующих в базальной части плазматической мембраны клеток и
накапливающихся в эндосомах [5, 6]. Dhonukshea с соавт. [45] показали, что
ингибиторы транспорта ауксина, такие как 2,3,5-трийодбензойная кислота или 2-(1-
пиреноил)бензойная кислота, нарушали динамику актиновых микрофиламентов,
гиперстабилизируя их, и таким образом подавляли внутриклеточный везикулярный
транспорт. Стабилизатор актина джасплакинолид также подавлял эндоцитоз в клетках
арабидопсиса. Интернализация стерола из ПМ эпидермальных клеток арабидопсиса
зависела от состояния актинового цитоскелета [46]. Kasprowicz c соавт. [47] показали,
что реорганизация актинового цитоскелета в кончиках корней кукурузы под влиянием
окиси азота тесно коррелировала с нарушениями эндоцитоза полисахаридов клеточной
стенки. Ненормальная организация актиновых микрофиламентов у kam1 мутанта
арабидопсиса приводила к агрегации компонентов эндомембранной системы [48].
Сверхэкспрессия AtRAC10, одной из малых ГТФаз, регулирующих рост и морфогенез
растений, приводила к дезорганизация актинового цитоскелета в корневых волосках и
эпидермисе листьев арабидопсиса и подавляла эндоцитоз, но стабилизация актина
джасплакинолидом не влияла на него [38]. С другой стороны, эндоцитоз в клетках
междоузлий харовой водоросли (Chara corralina) осуществлялся независимо от
актинового цитоскелета [49]. Плотная сеть кортикального актина и микротрубочек
может служить барьером для транспорта эндосом, т.е. актиновые филаменты могут
играть роль стимуляторов или ингибиторов эндоцитоза.
Таким образом, немногое известно о возможной связи актина и эндоцитоза у
растений. Хотя в растениях найдены некоторые взаимодействующие с актином
компоненты, участвующие в образовании эндоцитозных везикул, точный
молекулярный механизм этого процесса и многие факторы, способствующие
полимеризации актина, пока не выяснены, да и данные о необходимости такой
полимеризации для отпочковывания эндосом от ПМ весьма противоречивы. Роль
актиновых микрофиламентов в качестве рельсов для последующего внутриклеточного
транспорта мембран эндосом в растительной клетке лучше подтверждена
экспериментальными данными, хотя и в этом случае результаты зависели от типа
клеток или даже локализации эндоцитоза в одной клетке.
Подводя итог, можно сказать, что эндоцитоз ? это процесс, предназначенный не
только для поглощения внеклеточных соединений, симбиотических микроорганизмов,
вирусов и различных компонентов ПМ, но и для регуляции передачи сигналов от ПМ.
Интернализация комплексов рецепторов и их лигандов путем эндоцитоза, достаточно
давно исследуемая для клеток дрожжей и животных, была недавно
продемонстрирована и для растительных клеток, хотя точную организацию аппарата
эндоцитоза у растений и транспорта в растительной клетке сигналов, передача которых
опосредована эндоцитозом с участием цитоскелета, предстоит выяснить.


СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
1. Piddini E., Vincent J.P. Modulation of Developmental Signals by Endocytosis:
Different Means and Many Ends // Curr. Opin. Cell Biol. 2003. V. 15. P. 474-481.
2. Fischer J.A., Eun S.H., Doolan B.T. Endocytosis, Endosome Trafficking, and the
Regulation of Drosophila Development // Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2006. V. 22. P. 181-
206.
3. Von Zastrow M., Sorkin A. Signaling on the Endocytic Pathway // Curr. Opin. Cell
Biol. 2007. V. 19. P. 436-445.
4. Murphy A.S., Bandyopadhyay A., Holstei S.E., Pee W. Endocytotic Cycling of PM
Proteins // Annu. Rev. Plant Biol. 2005. V. 56. P. 221-251.
5. Geldner N., Friml J., Stierhof Y. D., Jurgens G., Palme K. Auxin Transport
Inhibitors Block PIN1 Cycling and Vesicle Trafficking // Nature. 2001. V. 413. P. 425-428.
6. Geldner N., Anders N., Wolters H., Keicher J., Kornberger W., Muler P., Delbarre
A., Ueda T., Nakano A., Jurgens G. The Arabidopsis GNOM ARF-GEF Mediates Endosomal
Recycling, Auxin Transport, and Auxin-Dependent Plant Growth // Cell. 2003. V. 112. P.
219-230.
7. Takano J., Miwa K., Yuan L., von Wiren N., Fujiwara T. Endocytosis and
Degradation of BOR1, a Boron Transporter of Arabidopsis thaliana, Regulated by Boron
Availability // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2005. V. 102. P. 12 276-12 281.
8. Shah K., Russinova E., Gadella T.W., Jr., Willemse J., de Vries S.C. The
Arabidopsis Kinase-Associated Protein Phosphatase Controls Internalization of the Somatic
Embryogenesis Receptor Kinase 1 // Genes Dev. 2002. V. 16. P. 1707-1720.
9. Gifford M.L., Robertson F.C., Soares D.C., Ingram G.C. ARABIDOPSIS
CRINKLY4 Function, Internalization, and Turnover Are Dependent on the Extracellular
Crinkly Repeat Domain // Plant Cell. 2005. V. 17. P. 1154-1166.
10. Ortiz-Zapater E., Soriano-Ortega E., Marcote M.J., Ortiz-Masia D., Aniento F.
Trafficking of the Human Transferrin Receptor in Plant Cells: Effects of Tyrphostin A23 and
Brefeldin A // Plant J. 2006. V. 48. P. 757-770.
11. Kleine-Vehn J., Dhonukshe P., Swarup R., Bennett M., Friml J. Subcellular
Trafficking of the Arabidopsis Auxin Influx Carrier AUX1 Uses a Novel Pathway Distinct
from PIN1 // Plant Cell. 2006. V. 18. P. 3171-3181.
12. Robert S., Chary S.N., Drakakaki G., Li S., Yang Zh., Raikhel N.V., Hicks, G.R.
Endosidin1 Defines a Compartment Involved in Endocytosis of the Brassinosteroid Receptor
BRI1 and the Auxin Transporters PIN2 and AUX1 // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2008. V.
105. P. 8464-8469.
13. Surpin M., Raikhel N. Traffic Jams Affect Plant Development and Signal
Transduction // Mol. Cell Biol. 2004. V. 5. P. 100-109.
14. Samaj J., Baluska F., Voigt B., Schlicht M., Volkmann D., Menzel D. Endocytosis,
Actin Cytoskeleton, and Signaling // Plant Physiol. 2004. V. 135. P. 1150-1161.
15. Muller J., Mettbach U., Menzel D., Samaj J. Molecular Dissection of Endosomal
Compartments in Plants // Plant Physiol. 2007. V. 145. P. 293-304.
16. Raikhel N., Hicks G. Signaling from Plant Endosomes: Compartments with
Something to Say! // Genes Dev. 2007. V. 21. P. 1578-1580.
17. Geldner N., Robatzek S. Plant Receptors Go Endosomal: A Moving View on
Signal Transduction // Plant Physiol. 2008. V. 147. P. 1565-1574.
18. Aker J., de Vries S.C. Plasma Membrane Receptor Complexes // Plant Physiol.
2008. V. 147. P. 1560-1564.
19. Robinson D.G., Jiang L., Schumacher K. The Endosomal System of Plants:
Charting New and Familiar Territories // Plant Physiol. 2008. V. 147. P. 1482-1492.
20. Robatzek S., Chinchilla D., Boller T. Ligand-Induced Endocytosis of the Pattern
Recognition Receptor FLS2 in Arabidopsis // Genes Dev. 2006. V. 20. P. 537-542.
21. Russinova E., Borst J.W., Kwaaitaal M., Cano-Delgado A., Yin Y.H., Chory J., de
Vries S.C. Heterodimerization and Endocytosis of Arabidopsis Brassinosteroid Receptors
BRI1 and AtSERK3 (BAK1) // Plant Cell. 2004. V. 16. P. 3216-3229.
22. Wang X., Chory J. Brassinosteroids Regulate Dissociation of BKI1, a Negative
Regulator of BRI1 Signaling, from the Plasma Membrane // Science. 2006. V. 313. P. 1118-
1122.
23. Geldner N., Hyman D.L., Wang X., Schumacher K., Chory J. Endosomal Signaling
of Plant Steroid Receptor Kinase BRI1 // Genes Dev. 2007. V. 21. P. 1598-1602.
24. Engqvist-Goldstein A.E.Y., Drubin D.G. Actin Assembly and Endocytosis: From
Yeast to Mammals // Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2003. V. 19. P. 287-332.
25. Kaksonen M., Toret C.P., Drubin D.G. Harnessing Actin Dynamics for Clathrin-
Mediated Endocytosis // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2006. V. 7. P. 404-414.
26. Smythe E., Ayscough K.R. Actin Regulation in Endocytosis // J. Cell Sci. 2006. V.
119. P. 4589-4598.
27. Toret C.P., Drubin D.G. The Budding Yeast Endocytic Pathway // J. Cell Sci.
2006. V. 119. P. 4585-4587.
28. Sheff D.R., Kroschewski R., Mellman I. Actin Dependence of Polarized Receptor
Recycling in Madin-Darby Canine Kidney Cell Endosomes // Mol. Biol. Cell. 2002. V. 13. P.
262-275.
29. Feraru E., Friml J. PIN Polar Targeting // Plant Physiol. 2008. V. 147. P. 1553-
1559.
30. Higaki T., Goh T., Hayashi T., Kutsuna N., Kadota Y., Hasezawa S., Sano T.,
Kuchitsu K. Elicitor-Induced Cytoskeletal Rearrangement Relates to Vacuolar Dynamics and
Execution of Cell Death: In Vivo Imaging of Hypersensitive Cell Death in Tobacco BY-2
Cells // Plant Cell Physiol. 2007. V. 48. P. 1414-1425.
31. Hehnly H., Stamnes M. Regulating Cytoskeleton-Based Vesicle Motility // FEBS
Lett. 2007. V. 581. P. 2112-2118.
32. Plant Endocytosis / Eds Samaj J.; Baluska F.; Menzel D. Berlin: Springer-Verlag,
2005. 336 p.
33. Lam B.C.H., Sage T.L., Bianchi F., Blumwald E. Role of SH3 Domain-Containing
Proteins in Clathrin-Mediated Vesicle Trafficking in Arabidopsis // Plant Cell. 2001. V. 13. P.
2499-2512.
34. Holstein S.E.H. Clathrin and Plant Endocytosis // Traffic. 2002. V. 3. P. 614-620.
35. Fujimoto M., Arimura S.I., Nakazono M., Tsutsumi N. Imaging of Plant Dynamin-
Related Proteins and Clathrin around the Plasma Membrane by Variable Incidence Angle
Fluorescence Microscopy // Plant Biotechnol. 2007. V. 24. P. 449-455.
36. Dhonukshe P., Aniento F., Hwang I., Robinson D.G., Mravec J., Stierhof Y.-D.,
Frim J. Clathrin-Mediated Constitutive Endocytosis of PIN Auxin Efflux Carriers in
Arabidopsis // Curr. Biol. 2007. V. 17. P. 520-527.
37. Konopka C.A., Backues S.K., Bednareka S.Y. Dynamics of Arabidopsis Dynamin-
Related Protein 1C and a Clathrin Light Chain at the Plasma Membrane // Plant Cell. 2008. V.
20. P. 1363-1380.
38. Zonia L., Munnik T. Vesicle Trafficking Dynamics and Visualization of Zones of
Exocytosis and Endocytosis in Tobacco Pollen Tubes // J. Exp. Bot. 2008. V. 59. P. 861-873.
39. Onelli E., Prescianotto-Baschong C., Caccianiga V., Moscatelli A. Clathrin-
Dependent and Independent Endocytic Pathways in Tobacco Protoplasts Revealed by
Labelling with Charged Nanogold // J. Exp. Bot. 2008. V. 59. P. 3051-3068.

40. Bloch D., Lavy M., Efrat Y., Efroni I., Bracha-Drori K., Abu-Abied M., Sadot E.,
Yalovsky S. Ectopic Expression of an Activated RAC in Arabidopsis Disrupts Membrane
Cycling // Mol Biol. Cell. 2005. V. 16. P. 1913-1927.
41. Taunton J., Rowning B.A., Coughlin M.L., Wu M., Moon R.T., Mitchison T.J.,
Larabell C.A. Actin-Dependent Propulsion of Endosomes and Lysosomes by Recruitment of
N-WASP // J. Cell Biol. 2000. V. 148. P. 519-530.
42. Fehrenbacher K., Huckaba Th., Yang H.Y., Boldogh I., Pon L. Actin Comet Tails,
Endosomes and Endosymbionts // J. Exp. Biol. 2003. V. 206. P. 1977-1984.
43. Baluska F., Salaj J., Mathur J., Braun M., Jasper F., Samaj J., Chua N.H., Barlow
P.W., Volkmann D. Root Hair Formation: F-Actin-Dependent Tip Growth Is Initiated by
Local Assembly of Profilin-Supported F-Actin Meshworks Accumulated within Expansin-
Enriched Bulges // Dev. Biol. 2000. V. 227. P. 618-632.
44. Smith L.G., Oppenheimer D.G. Spatial Control of Cell Expansion by the Plant
Cytoskeleton // Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2005. V. 21. P. 271-295.
45. Dhonukshea P., Grigoriev I., Fischere R., Tominaga M., Robinsonh D.G., Haseki
J., Pacioreka T., Petrasekk J., Seifertovak D., Tejosl R., Meiselm L.A., Zaz?malova E.,
Gadella T.W.J., Stierhofa Y.-D., Uedan T., Oiwaf K., Akhmanova A., Brocke R., Spang A.,
Friml J. Auxin Transport Inhibitors Impair Vesicle Motility and Actin Cytoskeleton
Dynamics in Diverse Eukaryotes // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2008. V. 105. P. 4489-4494.
46. Grebe M., Xu J., Mobius W., Ueda T., Nakano A., Geuze H.J., Rook M.B., Scheres
B. Arabidopsis Sterol Endocytosis Involves Actin-Mediated Trafficking via ARA6-Positive
Early Endosomes // Curr. Biol. 2003. V. 13. P. 1378-1387.
47. Kasprowicz A., Szuba A., Volkmann D., Baluska F., Wojtaszek P. Nitric Oxide
Modulates Dynamic Actin Cytoskeleton and Vesicle Trafficking in a Cell Type-Specific
Manner in Root Apices // J. Exp. Bot. 2009. doi: 10.1093/jxb/erp033.
48. Tamura K., Shimada T., Kondo M., Nishimura M., Hara-Nishimura I.
KATAMARI1/MURUS3 Is a Novel Golgi Membrane Protein That Is Required for
Endomembrane Organization in Arabidopsis // Plant Cell. 2005. V. 17. P. 1764-1776.
49. Klima A., Foissner I. FM Dyes Label Sterol-Rich Plasma Membrane Domains and
Are Internilized Independently of the Cytoskeleton in Characean Internodal Cells // Plant Cell
Physiol. 2008. V. 49. P. 1508-1521.


ПОДПИСИ К РИСУНКАМ

Рис. 1. Схема передача сигнала от рецептора брассиностероидов BRI1 путем
эндоцитоза (по Wang и Chory [22]).
BL ? брассинолид; BRI1 ? рецептор брассиностероидов; BKI1 ? негативный
регулятор BRI1; BAK1 ? LRR-киназа, корецептор BRI1; BIN2 ? протеинкиназа; BSU1 ?
протеинфосфатаза; BES1 и pBES1 ? дефосфорилированный и фосфорилированный
фактор транскрипции.

Рис. 2. Участие актина в эндоцитозе и транспорте эндосом (по Hehnly и Stamnes
[31], модифицировано).
a ? схема образования сигналящей эндосомы, содержащей рецептор
трансферина; олигомер динактина, образующий кольцо вокруг шейки покрытого
клатрином эндоцитозного пузырька, взаимодействует с актин-связывающими белками,
инициирующими бурную полимеризацию древовидно ветвящегося актина с помощью
Arp2/3-комплекса, что способствует отталкиванию эндосомы от ПМ; б ? схема
конформационного изменения структуры и активации миозинового мотора после
присоединения груза (эндосомы) к его глобулярному хвостовому домену.

Рис. 3. Транспорт эндосом с помощью актиновых "хвостов комет" (по Taunton с
соавт. [39]).
Электрон-микроскопический анализ везикул, связанных с актиновыми
"хвостами комет" (актин, быстро полимеризующийся с участием Arp2/3-комплекса), в
бесклеточных препаратах из цитозоля яиц лягушки; полимеризация актина происходит
в связи с подвижными эндосомами, но не митохондриями. Э ? эндосома; ХК ? "хвост
кометы"; М ? митохондрия. Масштабная линейка = 500 нм.