УДК 581.1 СОВРЕМЕННОЕ СОСТОЯНИЕ ПРОБЛЕМЫ ВОДНОГО БАЛАНСА РАСТЕНИЙ ПРИ ДЕФИЦИТЕ ВОДЫ © 2013 г. Г. Р. Кудоярова*, В. П. Холодова**, Д. С. Веселов* * Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Институт биологии Уфимского научного центра РАН, Уфа ** Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Институт физиологии растений им. К.А. Тимирязева РАН, Москва Поступила в редакцию 14.06.2012 г. В обзоре приводится анализ современных данных литературы об отдельных механизмах, обеспечивающих поддержание водного баланса растений или толерантность к его нарушению. Рассматриваются процессы, обеспечивающие изменение скорости транспирации в условиях дефицита воды за счет устьичной проводимости и скорости роста листьев, и роль гидравлических и гормональных сигналов (АБК, этилена, цитокининов) в их регуляции. Приводятся факторы, участвующие в повышении эффективности использования воды при регуляции устьичных движений: транскрипционные факторы, киназы, ТГФ-связывающие белки, участвующие в проведении углекислого газа аквапорины. Обсуждаются также отрицательные последствия закрытия устьиц, вызываемые нарушением газообмена, генерацией активных форм кислорода и ускоренным старением, и пути их преодоления (при участии антиоксидантов и цитокининов как факторов задержки старения). Большое внимание уделено механизмам, обеспечивающим поддержание роста и транспирации при дефиците воды за счет оптимизации поглощения воды (модуляции гидравлической проводимости и относительной активации роста корней). Подчеркивается, что роль АБК в адаптации к дефициту воды не сводится только к закрытию устьиц, но затрагивает также и регуляцию роста корней и притока ассимилятов в репродуктивные органы. Рассмотрено двойственное значение этого гормона в регуляции роста: прямое ингибирующее влияние и опосредованное стимулирующее действие (через нормализацию водного обмена). Обсуждается противоречивость данных об изменении пропускной способности аквапоринов и их роли в изменении гидравлической проводимости при дефиците воды. По-видимому, это противоречие может быть связано с особенностями транспорта воды у растений разных видов (относительным вкладом апопластного и трансклеточного путей), а также влиянием таких факторов на гидравлическую проводимость в условиях дефицита воды, как повышение гидравлического сопротивления апопласта за счет отложения суберина и лигнина, кавитация сосудов и изменение их анатомии. ----------------------------------- Сокращения: gs  устьичная проводимость; L  гидравлическая проводимость; R  сопротивление; ψ  водный потенциал; TE  эффективность транспирации (от transpiration efficiency), WUE – эффективность использования воды (от water use efficiency). Адрес для корреспонденции: Кудоярова Гюзель Радомесовна. 450054 Уфа, Пр. Октября, 69. Институт биологии Уфимского НЦ РАН. Электронная почта: guzel@anrb.ru Ключевые слова: высшие растения  дефицит воды  водный обмен  осмотический потенциал  фитогормоны  устьичная проводимость  гидравлическая проводимость  аквапорины  рост корней  окислительный стресс  старение ВВЕДЕНИЕ Механизмы, лежащие в основе засухоустойчивости растений, являются предметом многочисленных исследований. Основное внимание при этом уделяется процессам, обеспечивающим сохранение жизнеспособности растений при резком снижении оводненности их тканей. Однако в промышленном масштабе растения редко возделываются там, где дефицит воды реально создает угрозу для их жизни за счет обезвоживания [1]. Процессы, обеспечивающие выживание растений при резком дефиците воды, связаны с торможением их роста и приводят к снижению продуктивности. Вероятно, поэтому подходы с использованием трансгенных растений, в тепличном эксперименте повышавшие толерантность растений к сильной засухе, не обеспечивали устойчивого подъема их урожайности в поле на фоне умеренной засухи [2]. В таких условиях более важна не толерантность к снижению оводненности тканей растений, а ее поддержание за счет баланса между поглощением и потерей воды [1]. При дефиците воды сохранение оводненности тканей достигается за счет ограничения потери воды, с одной стороны, и увеличения способности растения поглощать воду, с другой. Первому из этих механизмов (в частности, закрытию устьиц) уделяют гораздо больше внимания, хотя более высокий уровень продуктивности в условиях умеренной засухи коррелирует с повышенной скоростью транспирации и роста листьев [3]. Сохранить оводненность в условиях дефицита воды такие растения могут только путем усиления поглощения воды корнями. Однако отбор растений на засухоустойчивость был основан на величине надземной массы растений, что привело к снижению массы корней современных сортов по сравнению со старыми сортами [4]. В обзоре, опубликованном в 2010 г. в Nature [5], прогнозируется “зеленая революция” под землей, направленная на улучшение характеристик корневой системы. Способность растений поглощать воду связана не только с активацией роста корней, но и с повышением гидравлической проводимости всех органов растения, в том числе с участием аквапоринов в этом процессе. Между тем, отмечается неожиданная противоречивость в данных об изменении активности генов этих белков при дефиците воды [6]. По-видимому, причина может заключаться в недостаточном внимании к тому, при какой интенсивности засухи проводятся такого рода исследования. К настоящему времени опубликован ряд обзоров, посвященных отдельным аспектам водного обмена при дефиците воды (см. ссылки далее по тексту). Мы попытались соединить эти фрагменты, обсуждая водный обмен при дефиците воды на организменном уровне как единое целое. В отличие от большинства работ, сфокусированных на механизмах ограничения потерь воды или толерантности к обезвоживанию, мы сделали акцент на способности растений поддерживать транспирацию и рост в условиях умеренной засухи. Мы также попытались, учитывая интенсивность засухи, объяснить противоречивость данных литературы и то, каким образом альтернативные механизмы (например, закрытие устьиц или поддержание их открытыми) могут обеспечивать приспособление растений к дефициту воды. ГРАДИЕНТ ВОДНОГО ПОТЕНЦИАЛА (Ψ) КАК ДВИЖУЩАЯ СИЛА ПОТОКА ВОДЫ ПО РАСТЕНИЮ Уровень водного потенциала (ψ) тканей непосредственно связан с водным балансом растений. С одной стороны, он является результатом водного обмена, т.е. сбалансированности процессов поглощения и потери воды растением. С другой стороны, градиент водного потенциала (∆ψ) является движущей силой транспорта воды. Поэтому прежде чем перейти к механизмам регуляции водного обмена при дефиците воды, остановимся вкратце на некоторых характеристиках, связанных с водным потенциалом растений. Поскольку воздух крайне редко насыщен парами воды, между почвой и атмосферой почти всегда существует ∆ψ, поддерживающий испарение воды. Считается, что ночью, когда транспирационные потери сведены к минимуму за счет закрытия устьиц, водный потенциал листа (ψl) приходит в равновесие с водным потенциалом почвы (ψs). Оценку предрассветного ψl используют как показатель доступности воды в почве. С началом светового периода открытие устьиц приводит к резкому возрастанию скорости испарения воды с поверхности листа. В опытах с заполнением межклеточного пространства листьев жидкой фазой модифицировали реакцию устьиц на свет. Это дало авторам основание предположить, что мезофилл листа является источником некоего газообразного сигнала, необходимого для открытия устьиц [7]. Открытие устьиц и повышение транспирационных потерь воды приводит к снижению ψl и относительного содержания воды в листе. Зависимость ψl от уровня транспирации описывается уравнением: ψl = ψs  JR, где J – интенсивность транспирационного потока, R  сопротивление этому потоку [8]. Уравнение предсказывает снижение ψl при повышении J, что можно предотвратить за счет уменьшения сопротивления потоку воды R или повышения гидравлической проводимости тканей растения в целом: Lpl = 1/R, величина Lpl складывается из проводимости корней Lr, ксилемы Lx и листьев Ll. Известно, что Lr повышается днем в соответствии с транспирационным запросом, однако механизм этого эффекта прояснился лишь с открытием аквапоринов (см. обзор [9]). Обнаружена не только суточная ритмика экспрессии генов аквапоринов [10, 11], но показано также, что автономный ритм этих изменений сохраняется при непрерывном освещении, однако не проявляется у нечувствительных к фотопериоду elf3-мутантов [12]. Повышение гидравлической проводимости не полностью компенсирует снижение ψl в дневные часы, и днем дефицит воды в листе наблюдают даже в условиях высокого ψs. Небольшое снижение ψl в дневные часы не является чем-то опасным для растения, а увеличивает ∆ψ между почвой и листом, обеспечивая поток воды из корней [13]. РЕГУЛЯЦИЯ УСТЬИЧНОЙ ПРОВОДИМОСТИ (gs) В УСЛОВИЯХ ДЕФИЦИТА ВОДЫ. ОТНОСИТЕЛЬНАЯ РОЛЬ ГИДРАВЛИЧЕСКИХ И ХИМИЧЕСКИХ СИГНАЛОВ В отсутствие дождей снижение ψs создает дополнительные сложности с поддержанием водного баланса, которые растение преодолевает, уменьшая транспирационные потери благодаря частичному закрытию устьиц и снижению gs для паров воды. Хорошо известно, что размер устьичной щели регулируется тургором (ψt) замыкающих клеток. Накопление осмотически активных веществ, зарегистрированное в замыкающих клетках устьиц [14], обеспечивает поддержание высокого ψt (около 4.5 МПа) и водоудерживающей способности клеток. В результате уменьшение ψl как таковое не может существенно изменить объем устьичных клеток, что снижает роль гидропассивных эффектов в их закрытии. Закрытие устьиц связано с изменением активности ионных каналов и выходом ионов из устьичных клеток в соответствии с их градиентом, что может привести к избирательному уменьшению их объема на 40% уже за 10 мин [14]. Благодаря осмосенсорам устьица могут непосредственно реагировать на изменение натяжения мембраны клеток, в результате чего запускается каскад реакций, приводящих к их закрытию [15]. Широко обсуждается сигнальная роль абсцизовой кислоты (АБК) в закрытии устьиц (см., например, обзор [16]). Трансдукция сигнала АБК в устьичных клетках активно изучается, и в этом каскаде обнаруживают все больше посредников. Так, показано участие АФК и оксида азота (NO) в регуляции gs под влиянием АБК [16], хотя роль NO не подтвердилась в исследовании [17] на растениях nia1nia2noa1-2 мутанта с нарушениями его синтеза. При изучении мутантов по генам, ответственным за синтез глутатион- и фернизилтрансферазы, выявлена их роль в снижении чувствительности устьиц к АБК, что сказывалось на устойчивости к засухе растений арабидопсиса [18] и рапса [19]. Источник накопления АБК в устьицах остается объектом дискуссий. Вместе с тем, судя по некоторым данным литературы, локализация этого гормона в листе крайне важна. Так, показано, что при введении АБК через черешок листа снижалась не только gs, но и Lπ клеток обкладки сосудистых пучков, в то время как опрыскивание листа приводило лишь к снижению gs [20]. Суммарная концентрация АБК в листьях не всегда коррелировала с gs, более четкая корреляция была выявлена в ряде работ между gs и концентрацией АБК в ксилемном соке [21]. Убедительно установлено, что в подсыхающих корнях усиливался биосинтез АБК, откуда она транспортировалась по ксилеме в побег; тем не менее, не во всех опытах удалось зарегистрировать поступление из корней ее повышенного количества [22]. Однако и в этом случае сигнальная роль АБК реализуется через повышение рН ксилемного сока в условиях засухи, которое усиливает диссоциацию слабых кислот и, тем самым, снижает их поглощение клетками мезофилла, поскольку мембрана проницаема для их незаряженных протонированных молекул. При этом АБК может избирательно концентрироваться в апопласте устьичных клеток, откуда она запускает закрытие устьиц [16, 22]. Закрытие устьиц может также индуцироваться этиленом, синтез которого усиливается при многих стрессовых воздействиях. Вместе с тем, влияние этилена на устьица неоднозначно, он способен поддерживать устьица открытыми, противодействуя влиянию АБК [16]. Обсуждая роль химических сигналов, поступающих их корней при дефиците воды, нельзя забывать о гидравлических сигналах, которые приводят к снижению ψl и ψt. Под гидравлическим сигналом обычно понимают самораспространяющуюся волну изменения гидростатического давления. Его причиной может быть как резкое возрастание притока воды в корни, так и возрастание транспирационного запроса. Аргументом против роли гидравлических сигналов было закрытие устьиц на фоне неизменного ψl. При более продолжительном подсыхании почвы величина ψl снижалась (фаза “гидравлического сигналинга” [23]), а при более резком осмотическом воздействии на корни удалось выявить приоритет гидравлических сигналов [24]. Гидравлическим сигналам отводят важную роль в устьичной реакции на снижение влажности воздуха [25]. Вместе с тем, и в этом случае не исключено участие химических сигналов. Так, мутантные растения, потерявшие чувствительность к АБК, оказались не способны адаптироваться к условиям пониженной влажности воздуха [26]. Гидравлический сигнал может через осморецепторы индуцировать биосинтез АБК не только в устьичных клетках, но и в растущей зоне и мезофилле листа, откуда этот гормон перераспределяется в устьичные клетки, активируя закрытие устьичной щели [27]. Таким образом, гидравлические и химические сигналы оказывают влияние на устьица не изолированно, а взаимодействуя друг с другом так, что их трудно дифференцировать. ПОЛОЖИТЕЛЬНЫЕ И ОТРИЦАТЕЛЬНЫЕ ПОСЛЕДСТВИЯ ЗАКРЫТИЯ УСТЬИЦ: ПОВЫШЕНИЕ ЭФФЕКТИВНОСТИ ИСПОЛЬЗОВАНИЯ ВОДЫ И ВЕРОЯТНОСТЬ РАЗВИТИЯ ОКИСЛИТЕЛЬНОГО СТРЕССА Уменьшение устьичной проводимости не только сокращает потери воды при транспирации, но и увеличивает эффективность ее использования. С помощью этого последнего показателя, привычно обозначаемого как WUE (от water use efficiency), но в последних работах также называемого эффективностью транспирации (TE, от transpiration efficiency), удается оценить, какая масса воды теряется растением при ассимиляции единицы углерода, т.е. T (в мг H2O)/A (в мг C) [28]. При закрытии устьиц транспирация снижается быстрее и в большей степени, чем фотосинтез, в результате чего растение фиксирует больше углерода в расчете на единицу поглощенной воды [29]. У трансгенных растений риса со сверхэкспрессией гена SNAC1, кодирующего транскрипционный фактор, индуцируемый засухой преимущественно в устьичных клетках, уровень транспирации был понижен, в то время как фотосинтез существенно не снижался, что обеспечивало более высокую ТE у этих трансгенных растений [30]. Механизм повышения ТЕ пока еще далек от расшифровки. В последние годы на растениях арабидопсиса было выполнено несколько исследований, посвященных проблеме координации процессов фотосинтеза и транспирации. В публикации в Nature 2005 г. Masle с соавт. (цит. по [31]) впервые показали, что в регуляции TE напрямую участвует ген ERECTA, кодирующий предполагаемую богатую лейциновыми повторами рецептороподобную киназу (LRR-RLK), ранее известную своим участием в регуляции цветения. Наконец, в регуляции ТЕ установлено участие гетеротримерного G-белка, принадлежащего к GTP-связывающим белкам, которые принимают участие в трансдукции внеклеточных сигналов во внутриклеточные ответы. Показано, что α-субъединица гетеротримерного G-белка арабидопсиса GPA1 является негативным регулятором TE [31]. Необходимо отметить, что во всех этих работах регуляторную роль указанных структур связывают с модификацией структуры листьев, включая увеличение размера клеток эпидермиса, снижение плотности устьиц, пролиферацию клеток мезофилла и ослабление межклеточных контактов. В то же время, специально подчеркивается, что механизм действия регуляторных генов не может быть сведен только к структурным модификациям [31]. Обсуждается значение способности мезофилла листа проводить углекислый газ для поддержания фотосинтеза на фоне снижения gs при дефиците воды [29]. У трансгенных растений с повышенным уровнем аквапоринов PIP2;1 зарегистрировано возрастание проводимости мезофилла для углекислого газа и усиление фотосинтеза [32]. Еще один подход к повышению WUE основан на участии АБК в регуляции устьичных движений. Предпринимались попытки повысить концентрацию АБК путем селекции растений с высоким уровнем этого гормона. Было показало наследование уровня накопления АБК при дефиците воды [3]. Вместе с тем, в одних экспериментах более высокий уровень АБК был обнаружен у засухоустойчивых растений [33], а других – у менее устойчивых [23]. Противоречивость сведений обусловлена тем, что закрытие устьиц ингибирует фотосинтез [29], что отрицательно сказывается на росте и продуктивности растений. Исключение составляют растения, которые приспособлены к поддержанию нормального протекания фотосинтеза при закрытых устьицах благодаря особенностям их САМ-метаболизма [34]. Вместе с тем, влияние АБК на активность фотосинтеза неоднозначно. Наряду с закрытием устьиц АБК защищает фотосинтетический аппарат от фотоингибирования путем ускорения восстановления ФС II комплекса из фотонеактивного состояния [35]. В этой же работе было показано, что конститутивная экспрессия ABP9 (bZIP транскрипционного фактора, участвующего в АБК-сигналинге) повышала фотосинтез растений арабидопсиса при стрессе. Отрицательное влияние уменьшения gs на устойчивость растений к дефициту воды связано также с окислительным стрессом, развивающимся при снижении уровня углекислого газа, в то время как перенос электронов в процессе фотосинтеза продолжает функционировать [36]. В этих условиях повышается значение механизмов, обеспечивающих обезвреживание АФК. Так, у трансгенных растений Agrostis stolonifera с повышенной экспрессией ipt-гена, ответственного за синтез цитокининов, возрастание засухоустойчивости было связано с более высокой активностью антиоксидантных ферментов (супероксиддисмутазы, каталазы и пероксидазы) [37]. Защитная роль антиоксидантов широко обсуждается, и, в связи с этим, представляется важным, что пролину, который является постоянным участником стрессовых реакций у растений, отводится роль не столько совместимого осмолита, но еще и химического шаперона и специализированного антиоксиданта [38]. ТОРМОЖЕНИЕ РОСТА ЛИСТЬЕВ КАК АЛЬТЕРНАТИВНЫЙ СПОСОБ ОГРАНИЧЕНИЯ ПОТЕРЬ ВОДЫ ПРИ ЕЕ ДЕФИЦИТЕ При более длительной засухе испарение воды листьями может снижаться за счет ограничения их роста [36]. Уменьшение размера листьев имеет то преимущество при засухе, что сопровождается увеличением плотности жилкования, что позволяет растению поддерживать поток воды по соседним сосудам при закупоривании одного из них, вероятность чего возрастает при снижении ψl в условиях дефицита воды [39]. Сравнение скорости удлинения листьев арабидопсиса ночью (когда рост лимитируется доступностью ассимилятов) и днем (когда более важным лимитирующим фактором становится доступность воды) показало, что в онтогенезе происходит переключение от метаболической на гидравлическую регуляцию этого процесса [40]. При этом было установлено, что, несмотря на поддержание тургора за счет накопления осмотически активных веществ, скорость роста листьев растяжением при дефиците воды остается более низкой, чем в контроле, что указывает на изменение свойств клеточных стенок листа [41]. Таким образом, торможение роста листьев в какой-то мере является активной ответной реакцией растений на дефицит воды, в запуске которой участвует АБК. Один из возможных механизмов рост-ингибирующего действия АБК связан с ее способностью влиять на уровень ауксинов в растениях. Так, было показано, что АБК повышает уровень экспрессии гена WES1, контролирующего конъюгирование ауксинов, что сопровождается уменьшением размера и формы листьев [42]. Вместе с тем, роль АБК в регуляции роста листьев неоднозначна. Недавние исследования с использованием трансгенных и мутантных растений кукурузы, различающихся по уровню АБК, показали, что этот гормон может способствовать росту, увеличивая приток воды за счет способности АБК увеличивать Lr и Ll [43]. Были предприняты попытки использовать торможение роста листьев при дефиците воды как селекционный признак [44]. Было изучено наследование признака скорости роста листьев на фоне дефицита воды [45] и выявлены локусы этого количественного признака (QTL). Однако отбор по нему засухоустойчивых растений не всегда был успешным. О возможных причинах неудач речь пойдет ниже. ОТРИЦАТЕЛЬНЫЕ ПОСЛЕДСТВИЯ ИНГИБИРОВАНИЯ РОСТА И gs И МЕХАНИЗМЫ ПОДДЕРЖАНИЯ ЭТИХ ПРОЦЕССОВ ПРИ ЗАСУХЕ Уменьшение устьичной проводимости и площади листьев обеспечивает экономное использование воды и сохранение ее запасов в почве. Первая из этих реакций нарушает газообмен, а вторая – снижает фотоассимилирующую поверхность, что в совокупности приводит к снижению урожая. При засухе была зарегистрирована преимущественная гибель растений с изогидрической стратегией, а анизогидрические растения выживали благодаря поддержанию gs и фотосинтеза [46]. При умеренном дефиците воды более высокой была продуктивность у растений, которые поддерживали относительно высокий уровень транспирации и скорости роста листьев [3]. Трансгенные растения кукурузы с повышенной экспрессией гена ZmNFYB2, кодирующего транскрипционный фактор из семейства NF-Y, были более урожайными в условиях засухи и при этом отличались от исходных форм более высокой скоростью транспирации и низкой температурой листьев [28]. Вместе с тем, важно, чтобы быстрый рост вегетативной массы не привел к истощению запасов воды в почве к тому критическому моменту, когда происходит закладка репродуктивных органов. В противном случае чрезмерное снижение ψl и вызванное им накопление АБК в этот период приводит к стерильности пыльцы и череззернице. Так, накопление АБК в формирующихся пыльниках пшеницы специфически подавляло экспрессию гена инвертазы клеточных стенок (TaIVR1) пыльников и, тем самым, нарушало нормальный приток ассимилятов и формирование пыльцы, а более низкий уровень АБК в формирующихся колосках был обнаружен у более засухоустойчивых сортов [47]. Один из способов поддержания роста при дефиците воды – это предотвращение снижения ψl. Показано, что при дефиците воды снижение gs способствует поддержанию роста [48]. Так, при кратковременном действии дефицита воды скорость роста листьев была выше у растений сорта ячменя, способного быстрее и в большей степени снижать gs. Вместе с тем, с увеличением продолжительности засухи лучше росли растения с более высокой проводимостью gs [48]. Особую роль в поддержании устьиц открытыми при дефиците воды играют цитокинины. Их накопление было обнаружено в листьях растений пшеницы при снижении влажности воздуха, что коррелировало с повышением gs [49]. Поддержанию роста также должно способствовать накопление осмотически активных веществ, т.е. снижение осмотического потенциала (ψπ). Вместе с тем, было показано, что оно реализуется лишь на фоне очень низкого ψs, когда закрытие устьиц уже не может предотвратить падение ψl [1]. Такое утверждение, очевидно, справедливо для изогидрических растений (главным образом, кукурузы и фасоли), с которыми и проводили исследования [1, 44]. В отличие от них у анизогидрических растений величина ψl снижалась уже при умеренной засухе, что делало весьма насущным накопление осмотически активных веществ. В этом плане представляют интерес трансгенные растения риса, трансформированные с помощью конструкции, содержащей TPSP-ген Escherichia coli, у которых снижение осмотического потенциала обеспечивалось накоплением трегалозы [50], что способствовало повышению их засухоустойчивости. Накопление осмотически активных веществ, по-видимому, играет регуляторную роль в реализации CAM-фотосинтеза у факультативного CAM-растения хрустальной травки при водном дефиците [24]. Поддержанию роста при дефиците воды противодействует индуцируемое засухой ускоренное старение. Экспрессия генов, связанных со старением (SAG, от senescence associated genes), повышалась под влиянием дефицита воды [37], что связано с окислительным стрессом [29]. Толерантность к потере воды при засухе обеспечивают механизмы обезвреживания АФК и накопление гидрофильных белков из семейства дегидринов, способных защищать другие белки и участвующих в поддержании физиологической целостности клетки при дегидратации. Показано, что на фоне дефицита воды экспрессия генов дегидринов повышалась у устойчивых к засухе сортов ячменя и не менялась у чувствительных [51]. Все эти механизмы задерживают проявление вызванного засухой старения. У трансгенных растений кукурузы, трансформированных с помощью конструкции, в которой ipt-ген находится под контролем промотора SAG-генов, задерживалось старение и повышалась устойчивость к засухе [52]. Вместе с тем, для растений пшеницы и риса было показано, что на поздней стадии созревания ускоренное старение листьев способствовало оттоку ассимилятов в зерно и повышало урожайность при умеренной засухе [53]. РЕГУЛЯЦИЯ ПРИТОКА ВОДЫ ИЗ КОРНЕЙ КАК СПОСОБ ПОДДЕРЖАНИЯ РОСТА И gs ПРИ ДЕФИЦИТЕ ВОДЫ Существует несколько механизмов поддержания притока воды на фоне снижения ψs. Один из них – это снижение ψl, восстанавливающее ∆ψ между почвой и листом [13]. Такое поведение растений было предложено называть изогидродинамическим, имея в виду, что при засухе оно обеспечивает неизменный приток воды из корней. Отрицательные последствия этого механизма  в уменьшении ψt, снижении скорости роста и повышении вероятности закупорки сосудов. Им противодействует осмотическая регуляция, снижение кавитации при засухе за счет формирования сосудов с меньшим диаметром [54] и заполнение водой пузырьков воздуха в ксилемных сосудах с помощью аквапоринов, расположенных в мембранах клеток ксилемной паренхимы стебля [55]. Второй механизм, теоретически способный поддержать приток воды в побег при засухе,  это повышение гидравлической проводимости на пути воды из корней [9]. Современные биофизические методы позволили по-новому взглянуть на такую проблему водообмена, как вклад апопластного и симпластного путей в транспорт воды по корню и роль тканевых структур в их реализации [56]. Возможно, регуляторная роль селена в поддержании водного статуса растений пшеницы реализуется именно на этом уровне [57]. В опытах с удалением части корней растений пшеницы было показано, что Lr может быстро увеличиваться в несколько раз [58], предотвращая уменьшение оводненности тканей листьев и восстанавливая их рост. Этот механизм, в частности, реализуется в условиях воздушной засухи [59], когда Lr может возрастать за счет увеличения доли апопластного пути при увеличении вызванного воздушной засухой транспирационного тока. В соответствии с композитной теорией транспорта воды [60], апопласт первичных клеточных стенок обладает высокой гидравлической проводимостью, и поэтому возрастание его доли при повышении скорости транспирации должно увеличить общую гидравлическую проводимость. Преимущественный транспорт по апопласту у растений с высоким уровнем транспирации объясняют тем, что с транспирационным потоком в ткани поступает много ионов кальция, которые закрывают водные каналы в мембранах и, тем самым, уменьшается поток воды через клетки [61]. При почвенной засухе было обнаружено снижение, а не повышение Lr [62]. Этому есть несколько объяснений. Во-первых, в результате почвенной засухи нарушается контакт между почвой и корнями, что приводит к резкому возрастанию сопротивления на границе между ними [63]. Во-вторых, дефицит воды усиливает отложение лигнина и суберина в области эндодермы и экзодермы корней, увеличивая сопротивление движению воды по апопласту. Считается, что это адаптивная реакция, защищающая растение от потери воды корнями, расположенными в подсыхающих слоях почвы [60]. В-третьих, уменьшение диаметра сосудов, являющееся характерной реакцией на засуху, снижает гидравлическую проводимость ксилемных сосудов, хотя и уменьшает риск эмболизма [54]. Показано, что у растений с низким Lr вода извлекается из верхних слоев почвы [64]. Поэтому для сохранения воды в почве к периоду цветения ведут отбор растений с меньшим диаметром ксилемных сосудов. Наконец, в условиях сильной засухи Lx снижается за счет неизбежной закупорки ксилемных сосудов [65]. Одним из факторов, от которых зависит гидравлическая проводимость сосудов, – это присутствие так называемых “пор”, т.е. углублений во вторичных клеточных стенках (этим образованиям лучше подходит английский термин pit, что означает “ямка”). Показано, что их размер зависит от степени набухания клеточной стенки и меняется в зависимости от рН и концентрации ионов в ксилемном соке [66]. Набухание первичной клеточной стенки увеличивает объем апопласта, что может привести к возрастанию способности тканей проводить воду при радиальном транспорте (от поверхности корня к сосудам), который характеризуется наибольшим сопротивлением в корне [67]. Гидравлике листа также уделяется много внимания. Хотя гидравлическая проводимость листа, в основном, снижается при дефиците воды, показано, что у более устойчивых к засухе видов она снижается менее резко и при более низких значениях ψl, что позволяет растениям этих видов поддерживать транспирацию на более высоком уровне на фоне дефицита воды [12]. В условиях пониженной транспирации возрастает роль транспорта воды через водные каналы мембран, что делает особенно важным изучение их роли при адаптации к засухе [68]. При стрессовых воздействиях на аквапорины может влиять образование перекиси водорода [69], поскольку они являются редокс-регулируемыми компонентами мембран за счет изменения баланса SH- и S-S-связей, что приводит в модификации Lπ [70]. Изменение пропускной способности аквапоринов может быть также связано с модификацией этих белков путем их фосфорилирования/дефосфорилирования (процесс, на который может повлиять АБК [71]). Обращает на себя внимание противоречивость данных о влиянии дефицита воды на аквапорины. В одних случаях было показано возрастание экспрессии аквапоринов на фоне засухи, более выраженное у засухоустойчивых растений риса, и повышение засухоустойчивости у трансгенных растений риса со сверхэкспрессией генов аквапоринов [72]. В других случаях, наоборот, было обнаружено снижение экспрессии генов аквапоринов, более сильное у устойчивых растений [73]. Это противоречие, возможно, обусловлено видовыми особенностями транспорта воды у растений. Так, у тех растений, у которых доминирует транспорт воды по апопласту (например, у кукурузы [60]), при снижении транспирации поток воды переключается на путь через клетки, включающий трансклеточный и симпластный транспорт, важную роль в котором играют вакуоли [56]. Увеличение вклада транспорта воды через клетки снижает гидравлическую проводимость за счет суммирования сопротивления мембран (пропускная способность аквапоринов при этом может возрастать [74]). Для растений, у которых при всех условиях доминирует транспорт от клетки к клетке (например, у ячменя), снижение пропускной способности водных каналов – единственный способ быстро понизить гидравлическую проводимость, и этим можно объяснить снижение экспрессии генов аквапоринов у более устойчивых к дефициту воды сортов ячменя [75]. Из этих примеров видно, что в обеспечение устойчивости к засухе вовлечены разно-уровневые механизмы регуляция гидравлической проводимости. Так или иначе, из изложенного выше очевидно, что роль аквапоринов в регуляции притока воды из корней при дефиците воды крайне важна и требует дальнейшего изучения. РОЛЬ РЕГУЛЯЦИИ РОСТА КОРНЕЙ В АДАПТАЦИИ К ДЕФИЦИТУ ВОДЫ Способность корней к непрерывному росту играет определяющую роль в адаптации растений к дефициту воды, поскольку именно этот процесс обеспечивает необходимый уровень поглощения воды [76]. Тем не менее, при изучении засухоустойчивости растений корням уделялось недостаточно внимания [77]. Хорошо известно, что дефицит воды приводит к относительной активация роста корней, увеличивая тем самым поглощение ими воды [78]. Механизм этого перераспределения связывают как с накоплением АБК, так и со снижением уровня цитокининов, т.е. с характерными гормональными реакциями на дефицит воды. У дефицитных по АБК flacca-мутантов томатов обнаружено подавление роста корней и стимуляция роста побега [79]. Показано также, что накопление АБК при засухе может стимулировать рост корней при дефиците воды за счет подавления продукции этилена [80]. Цитокинины, напротив, стимулируют рост побега, но в высокой концентрации могут тормозить рост корней. Было показано, что трансгенные растения с избирательной экспрессией СКХ-гена, кодирующего цитокининоксидазу, имели длинные корни с пониженным содержанием цитокининов и проявляли повышенную засухоустойчивость [81]. Вместе с тем, цитокинины повышали экспрессию WOX11-гена (из семейства транскрипционных факторов, сходных с WUSCHEL), необходимого для активации роста придаточных корней у растений риса [82]. В литературе обсуждаются особенности строения кончика корня, обеспечивающие преодоление сопротивления почвы, плотность которой повышается при засухе. Предполагается, что одним из таких механизмов может быть формирование корневых волосков, выступающих в роли якоря при продвижении корня через слои почвы [77]. Важную роль в поддержании роста корней на фоне засухи может играть транспорт воды по флоэме к кончику корня. Его роль была подтверждена с помощью трехмерного моделирования распределения воды в зависимости от расположения флоэмных окончаний [83]. Данные о влиянии засухи на ветвление корней противоречивы. В образовании боковых корней важную роль играют ферменты, секретируемые клетками примордия и обеспечивающие размягчение клеточных стенок коры корня [84]. Выполнение этой задачи усложняется из-за повышения жесткости клеточной стенки при засухе. Некоторые исследователи утверждают, что торможение роста боковых корней способствует приспособлению к условиям засухи [85], очевидно, за счет увеличения способности неветвящихся корней к удлинению в глубину, где еще сохранились запасы влаги. При этом было продемонстрировано, что между скоростью роста корней в длину и ветвлением нет причинно-следственной связи [86]. На нокаутных мутантах арабидопсиса по глютатион-S-трансферазе установлена регуляторная роль совместного действия АБК и глютатиона (GSH) на архитектуру корня и устойчивость к засухе [18]. У растений сои был обнаружен ген GmWNK1, экспрессия которого была связана с образованием боковых корней и снижалась под влиянием АБК и осмотического стресса [87]. Вместе с тем, отсутствие ясной информации о том, какие особенности корневой системы обеспечивают засухоустойчивость, мешают дальнейшему прогрессу. Развитие корневой системы трудно оценить, особенно в полевых условиях. В связи с этим, интересный подход описан в работе [88], позволяющий по температуре листа косвенно судить о развитии корневой системы растения: чем длиннее корни, тем более низкую температуру может поддерживать растение за счет транспирации. Подводя итог представленным данным, обратим внимание на некоторые, на наш взгляд, особо значимые результаты современного этапа исследований, позволяющие по-новому взглянуть на проблему водного баланса растений в условиях ограниченного водоснабжения. Появилось отчетливое понимание того, что растения используют принципиально разные механизмы при адаптации к засухе разной интенсивности. В условиях умеренной воздушной и почвенной засухи сохранению оптимальной оводненности способствует увеличение способности корневой системы обеспечивать побег водой, что позволяет сохранять устьица открытыми, поддерживать газообмен, фотосинтез и накопление биомассы. Водоснабжение растений напрямую зависит от гидравлической проводимости тканей. Выяснению путей радиального транспорта воды в корне способствовало применение специализированных биофизических методов [56]. Прорыв в понимании основного механизма форсирования мембран молекулами воды, обусловленный открытием аквапоринов, в последние годы получил дальнейшее развитие (см. обзор [9]). Относительно регуляции роста корней в условиях дефицита воды важно отметить изящное решение вопроса о флоэме как важном, иногда основном источнике водоснабжения кончика корня; именно таким образом, видимо, апексу удается преодолевать воздушные полости в почве [83]. По мере повышения напряженности засухи на смену механизмам, обеспечивающим поддержание устьиц открытыми, приходит ограничение транспирационных потерь: закрытие устьиц и уменьшение скорости роста листьев. Совмещение биофизических методов с характерными для современного периода молекулярно-биологическими подходами привело к накоплению фундаментальных знаний о механизмах функционирования устьичного аппарата. Эти исследования приблизили к пониманию роли АБК, противоречивость данных об участии которой в регуляции устьичных движений долгое время не поддавалась рациональному объяснению. Наконец в условиях засухи высокой интенсивности, угрожающей жизни растений, наступает момент, когда уже невозможно поддержание водного баланса и водный потенциал листьев падает. Резко возрастает продукция АФК и значение механизмов защиты растений от окислительного стресса, обезвоживания и преждевременного старения. В этот период способность листа удерживать воду обеспечивается накоплением осмотически активных веществ, в том числе сахаров (в частности, трегалозы [50]). Важную роль играет пролин, являющийся постоянным участником стрессовых реакций растений, в том числе, при засухе. Появляется все больше оснований рассматривать пролин в качестве химического шаперона и участника антиоксидантных защитных реакций растений [38]. Таким образом, по мере увеличения интенсивности и продолжительности дефицита воды в растении последовательно реализуются соответствующие механизмы, направленные на поддержание водного баланса или защиты растений от его нарушений. Работа выполнена при поддержке гранта Российского фонда фундаментальных исследований (№ 12-04-01111) и гранта Президента Российской Федерации для государственной поддержки молодых российских ученых – докторов наук (МД_3291.2012.4). СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ 1.Serraj R., Sinclair T.R. Osmolyte Accumulation: Can It Really Help Increase Crop Yield under Drought Conditions? // Plant Cell Environ. 2002. V. 25. P. 333–341. 2.Castiglioni P., Warner D., Bensen R.J., Anstrom D.C., Harrison J., Stoecker M., Abad M., Kumar G., Salvador S., d’Ordine R., Navarro S., Back S., Fernandes M., Targolli J., Dasgupta S., Bonin C., Luethy M.H., Heard J.E. Bacterial RNA Chaperones Confer Abiotic Stress Tolerance in Plants and Improved Grain Yield in Maize under Water-Limited Conditions // Plant Physiol. 2008. V. 147. P. 446–455. 3.Collins N.C., Tardieu F., Tuberosa R. Quantitative Trait Loci and Crop Performance under Abiotic Stress: Where Do We Stand? // Plant Physiol. 2008. V. 147. P. 469–486. 4.Waines J.W., Endaie B. Domestication and Crop Physiology: Roots of Green-Revolution Wheat // Ann. Bot. 2007. V. 100. P. 991–998. 5.Gewin V. Food: An Underground Revolution // Nature. 2010. V. 466. P. 552–553. 6.Galmes J., Pou A., Alsina M.M., Tomas M., Medrano H., Flexas J. Aquaporin Expression in Response to Different Water Stress Intensities and Recovery in Richter-110 (Vitis sp.): Relationship with Ecophysiological Status // Planta. 2007. V. 226. P. 671–681. 7.Sibbernsen E., Mott K.A. Stomatal Responses to Flooding of the Intercellular Air Spaces Suggest a Vapor-Phase Signal between the Mesophyll and the Guard Cell // Plant Physiol. 2010. V. 153. P. 1435–1442. 8.Jones H.G. Plants and Microclimate: A Quantitative Approach to Environmental Plant Physiology. Cambridge: Cambridge Univ. Press, 1992. 323 p. 9.Maurel C., Verdoucq L., Luu D.T., Santoni V. Plant Aquaporins: Membrane Channels with Multiple Integrated Functions // Ann. Rev. Plant Biol. 2008. V. 59. P. 595–624. 10.Lopez F., Bousser A., Sissoeff I., Gaspar M., Lachaise B., Hoarau J., Mahe A. Diurnal Regulation of Water Transport and Aquaporin Gene Expression in Maize Roots: Contribution of PIP2 Proteins // Plant Cell Physiol. 2003. V. 44. P. 1384–1395. 11.Абдеева А.Р., Холодова В.П., Кузнецов Вл.В. Экспрессия генов аквапоринов в растениях хрустальной травки при индукции водосберегающего механизма фотосинтеза САМ-типа в условиях солевого шока // Докл. АН. 2008. Т. 418. С. 270273. 12.Takase T., Ishikawa H., Murakami H., Kikuchi J., Sato-Nara K., Suzuki H. The Circadian Clock Modulates Water Dynamics and Aquaporin Expression in Arabidopsis Roots // Plant Cell Physiol. 2011. V. 52. P. 373–383. 13.Franks P.J., Drake P.L., Froend R.H. Anisohydric but Isohydrodynamic: Seasonally Constant Plant Water Potential Gradient Explained by a Stomatal Control Mechanism Incorporating Variable Plant Hydraulic Conductance // Plant Cell Environ. 2007. V. 30. P. 19–30. 14.Roelfsema M.R.G., Hedrich R. In the Light of Stomatal Opening: New Insights into ‘The Watergate” // New Phytol. 2005. V. 167. P. 665–691. 15.Luan S. Signaling Drought in Guard Cells // Plant Cell Environ. 2002. V. 25. P. 229–237. 16.Wilkinson S., Davies W.J. Drought, Ozone, ABA and Ethylene: New Insights from Cell to Plant to Community // Plant Cell Environ. 2010. V. 33. P. 510–525. 17.Lozano-Juste J., Leon J. Enhanced Abscisic Acid-Mediated Responses in nia1nia2noa1-2 Triple Mutant Impaired in NIA/NR- and AtNOA1-Dependent Nitric Oxide Biosynthesis in Arabidopsis // Plant Physiol. 2010. V. 152. P. 891–903. 18.Chen J.-H., Jiang H.-W., Hsieh E.-J., Chen H.-Y., Chien C.-T., Hsieh H.-L., Lin T.-P. Drought and Salt Stress Tolerance of an Arabidopsis Glutathione S-Transferase U17 Knockout Mutant Are Attributed to the Combined Effect of Glutathione and Abscisic Acid // Plant Physiol. 2012. V. 158. P. 340–351. 19.Wang Y., Beaith M., Chalifoux M., Ying J., Uchacz T., Sarvas C., Griffiths R., Kuzma M., Wan J., Huang Y. Shoot-Specific Down-Regulation of Protein Farnesyltransferase (-Subunit) for Yield Protection against Drought in Canola // Mol. Plant. 2009. V. 2. P. 191200. 20.Shatil-Cohen A., Attia Z., Moshelion M. Bundle-Sheath Cell Regulation of Xylem-Mesophyll Water Transport via Aquaporins under Drought Stress: A Target of Xylem-Borne ABA? // Plant J. 2011. V. 67. P. 7280. 21.Li B., Feng Z., Xie M., Sun M., Zhao Y., Liang L., Liu G., Zhang J., Jia W. Modulation of the Root-Sourced ABA Signal along Its Way to the Shoot in Vitis ripariax  Vitis labrusca under Water Deficit // J. Exp. Bot. 2011. V. 62. P. 17311741. 22.Sharp R.G., Davies W.J. Variability among Species in the Apoplastic pH Signalling Response to Drying Soils // J. Exp. Bot. 2009. V. 60. P. 4363–4370. 23.Fan X.-W., Li F.-M., Song L., Xiong Y.-C., An L.-Z., Yu J.-Yu., Fang X.-W. Defense Strategy of Old and Modern Spring Wheat Varieties during Soil Drying // Physiol. Plant. 2009. V. 136. P. 310–323. 24.Холодова В.П., Мещеряков А.Б., Ракитин В.Ю., Карягин В.В., Кузнецов Вл.В. Гидравлический сигналинг как “первичный мессенджер водного дефицита” при солевом стрессе у растений // Докл. АН. 2006. Т. 407. С. 282285. 25.Mott K.A. Leaf Hydraulic Conductivity and Stomatal Responses to Humidity in Amphistomatous Leaves // Plant Cell Environ. 2007. V. 30. P. 1444–1449. 26.Arend M., Schnitzler J., Ehlting B., Hansch R., Lange T., Rennenberg H., Himmelbach A., Grill E., Fromm J. Expression of the Arabidopsis Mutant abi1 Gene Alters Abscisic Acid Sensitivity, Stomatal Development, and Growth Morphology in Gray Poplars // Plant Physiol. 2009. V. 151. P. 2110–2119. 27.Ахиярова Г.В., Сабиржанова И.Б., Веселов Д.С., Фрике В. Быстрая реакция растений пшеницы на засоление // Физиология растений. 2005. Т. 52. C. 891896. 28.Nelson D.E., Repetti P.P., Adams T.R., Creelman R.A., Jingrui W.-J., Warner D.C., Anstrom D.C., Bensen R.J., Castiglioni P.P., Donnarummo M.G., Hinchey B.S., Kumimoto R.W., Maszle D.R., Canales R.D., Krolikowski K.A., Dotson S.B., Gutterson N., Ratcliffe O.J., Heard J.H. Plant Nuclear Factor Y (NF-Y) B Subunits Confer Drought Tolerance and Lead to Improved Corn Yields on Water-Limited Acres // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2007. V. 104. P. 16 450–16 455. 29.Chaves M.M., Flexas J., Pinheiro C. Photosynthesis under Drought and Salt Stress: Regulation Mechanisms from Whole Plant to Cell // Ann. Bot. 2009. V. 103. P. 551–560. 30.Hu H., Dai M., Yao J., Xiao B., Li X., Zhang Q., Xiong L. Overexpressing a NAM, ATAF, and CUC (NAC) Transcription Factor Enhances Drought Resistance and Salt Tolerance in Rice // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006. V. 103. P. 12 987–12 992. 31.Nilson S.E., Sarah M., Assmann S.M. The -Subunit of the Arabidopsis Heterotrimeric G Protein, GPA1, Is a Regulator of Transpiration Efficiency // Plant Physiol. 2010. V. 152. P. 2067–2077. 32.Sade N., Gebretsadik M., Seligmann R., Schwartz A., Wallach R., Moshelion M. The Role of Tobacco Aquaporin1 in Improving Water Use Efficiency, Hydraulic Conductivity, and Yield Production under Salt Stress // Plant Physiol. 2010. V. 152. P. 245–254. 33.Kholova J., Hash C.T., Kumar L.P., Yadav R.S., Kocova M., Vadez V. Terminal Drought-Tolerant Pearl Millet [Pennisetum glaucum (L.) R. Br.] Have High Leaf ABA and Limit Transpiration at High Vapour Pressure Deficit // J. Exp. Bot. 2010. V. 61. P. 1431–1440. 34.Холодова В.П., Нето Д.С., Мещеряков А.Б., Борисова Н.Н., Александрова С.Н., Кузнецов Вл.В. Обеспечивает ли стресс-индуцируемое формирование САМ реализацию онтогенетической программы растений Mesembryanthemum crystallinum в условиях длительного засоления? // Физиология растений. 2002. Т. 49. С. 376384. 35.Zhang X., Wollenweber B., Jiang D., Liu F., Zhao J. Water Deficits and Heat Shock Effects on Photosynthesis of a Transgenic Arabidopsis thaliana Constitutively Expressing ABP9, a bZIP Transcription Factor // J. Exp. Bot. 2008. V. 59. P. 839–848. 36.Lawlor D.W., Tezara W. Causes of Decreased Photosynthetic Rate and Metabolic Capacity in Water-Deficient Leaf Cells: A Critical Evaluation of Mechanisms and Integration of Processes // Ann. Bot. 2009. V. 103. P. 561–579. 37.Merewitz E.B., Gianfagna T., Huang B. Protein Accumulation in Leaves and Roots Associated with Improved Drought Tolerance in Creeping Bentgrass Expressing an ipt Gene for Cytokinin Synthesis // J. Exp. Bot. 2011. V. 62. P. 53115333. 38.Matysik J., Alia Bhalu B., Mohanty P. Molecular Mechanisms of Quenching of Reactive Oxygen Species by Proline under Stress in Plants // Curr. Sci. 2002. V. 82. P. 525532. 39.Scoffoni C., Rawls M., McKown A., Cochard H., Sack L. Decline of Leaf Hydraulic Conductance with Dehydration: Relationship to Leaf Size and Venation Architecture // Plant Physiol. 2011. V. 156. P. 832–843. 40.Pantin F., Simonneau T., Rolland G., Dauzat M., Muller B. Control of Leaf Expansion: A Developmental Switch from Metabolics to Hydraulics // Plant Physiol. 2011. V. 156. P. 803–815. 41.Neumann P. Coping Mechanisms for Crop Plants in Drought-prone Environments // Ann. Bot. 2008. V. 101. P. 901–907. 42.Park J.-E., Park J.Y., Kim Y.-S., Staswick P.E., Jeon J., Yun J., Kim S.-Y., Kim J., Lee Y.-H., Park C.-M. GH3-Mediated Auxin Homeostasis Links Growth Regulation with Stress Adaptation Response in Arabidopsis // J. Biol. Chem. 2007. V 282. P. 10 036-10 046. 43.Tardieu F., Parent B., Simonneau T. Control of Leaf Growth by Abscisic Acid: Hydraulic or Non-Hydraulic Processes? // Plant Cell Environ. 2010. V. 33. P. 636–647. 44.Tardieu F. Plant Tolerance to Water Deficit: Physical Limits and Possibilities for Progress // Compt. R. GeoSci. 2005. V. 337. P. 57–67. 45.Welcker C., Boussuge B., Bencivenni C., Ribaut J.-M., Tardieu F. Are Source and Sink Strengths Genetically Linked in Maize Plants Subjected to Water Deficit? A QTL Study of the Responses of Leaf Growth and of Anthesis-Silking Interval to Water Deficit // J. Exp. Bot. 2007. V. 58. P. 339–349. 46.McDowell N., Pockman W.T., Allen C.D., Breshears D.D., Cobb N., Kolb T., Plaut J., Sperry J., West A., Williams D.G., Yepez E.A. Mechanisms of Plant Survival and Mortality during Drought: Why Do Some Plants Survive while Others Succumb to Drought? // New Phytol. 2008. V. 178. P. 719–739. 47. Ji X., Dong B., Shiran B., Talbot M.T., Edlington J.E., Hughes T., White R.G., Gubler F., Dolferus R. Control of Abscisic Acid Catabolism and Abscisic Acid Homeostasis Is Important for Reproductive Stage Stress Tolerance in Cereals // Plant Physiol. 2011. V. 156. P. 647–662. 48.Veselov D.S., Sharipova G.V., Veselov S.U., Kudoyarova G.R. The Effects of NaCl Treatment on Water Relations, Growth and ABA Content in Barley Cultivars Differing in Drought Tolerance // J. Plant Growth Regul. 2008. V. 27. P. 380–386. 49.Веселова С.В., Фархутдинов Р.Г., Веселов Д.С., Кудоярова Г.Р. Роль цитокининов в регуляции устьичной проводимости проростков пшеницы при быстром локальном изменении температуры // Физиология растений. 2006. Т. 53. С. 857-862. 50.Jang I.-C., Oh S.-J, Se J.-S., Choi W.-B., Song S.I., Kim C.H., Kim Y.S., Seo H.-S., Choi Y.D., Nahm B.H., Kim J.-K. Expression of a Bifunctional Fusion of the Escherichia coli Genes for Trehalose-6-Phosphate Synthase and Trehalose-6-Phosphate Phosphatase in Transgenic Rice Plants Increases Trehalose Accumulation and Abiotic Stress Tolerance without Stunting Growth // Plant Physiol. 2003. V. 131. P. 516–524. 51.Guo P., Baum M., Grando S., Ceccarelli S., Bai G., Li R., von Korff M., Varshney R.K., Graner A., Valkoun J. Differentially Expressed Genes between Drought-Tolerant and Drought-Sensitive Barley Genotypes in Response to Drought Stress during the Reproductive Stage // J. Exp. Bot. 2009. V. 60. P. 35313544. 52.Rivero R.M., Kojima M., Gepstein A., Sakakibara H., Mittler R., Gepstein S., Blumwald E. Delayed Leaf Senescence Induces Extreme Drought Tolerance in a Flowering Plant // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2007. V. 104. P. 19631–19636. 53.Zhang H., Xue Y., Wang Z., Yang J., Zhang J. Morphological and Physiological Traits of Roots and Their Relationships with Shoot Growth in ‘Super’ Rice // Field Crops Res. 2009. V. 113. P. 31–40. 54.Sobrado M.A. Relationship of Water Transport to Anatomical Features in the Mangrove Laguncularia racemosa Grown under Contrasting Salinities // New Phytol. 2007. V. 173. P. 584–591. 55.Secchi F., Zwieniecki M.A. Patterns of PIP Gene Expression in Populus trichocarpa during Recovery from Xylem Embolism Suggest a Major Role for the PIP1 Aquaporin Subfamily as Moderators of Refilling Process // Plant Cell Environ. 2010. V. 33. P. 1285–1297. 56.Anisimov A.V., Ionenko I.F., Romanov A.V. Spin-Eco NMR Study of the Translational Water Diffusion Selectively along the Apoplast and the Cytoplasmic and Vacuolar Symplasts of Plants // Biophysics. 2004. V. 49. P. 816821. 57.Кузнецов Вас.В., Холодова В.П., Кузнецов Вл.В., Ягодин Б.А. Селен регулирует водный статус растений при засухе // Докл. АН. 2003. Т. 390. С. 713715. 58.Vysotskaya L.B., Arkhipova T.N., Timergalina L.N., Dedov A.V., Veselov S.Y., Kudoyarova G.R. Effect of Partial Root Excision on Transpiration, Root Hydraulic Conductance, and Leaf Growth in Wheat Seedlings // Plant Physiol. Biochem. 2004. V. 42. P. 251–255. 59.Kudoyarova G., Veselova S., Hartung W., Farhutdinov R., Veselov D., Sharipova G. Involvement of Root ABA and Hydraulic Conductivity in the Control of Water Relations in Wheat Plants Exposed to Increased Evaporation Demand // Planta. 2011. V. 233. P. 8794. 60.Steudle E., Peterson C.A. How Does Water Get through Roots? // J. Exp. Bot. 1998. V. 49. P. 775788. 61.Gilliham M., Dayod M., Hocking B.J., Xu B., Conn S.J., Kaiser B.N., Leigh R.A., Tyerman S.D. Calcium Delivery and Storage in Plant Leaves: Exploring the Link with Water Flow // J. Exp. Bot. 2011. V. 62. P. 2233–2250. 62.Vandeleur R.K., Mayo G., Shelden M.C., Gilliham M., Kaiser B.N., Tyerman S.D. The Role of Plasma Membrane Intrinsic Protein Aquaporins in Water Transport through Roots: Diurnal and Drought Stress Responses Reveal Different Strategies between Isohydric and Anisohydric Cultivars of Grapevine // Plant Physiol. 2009. V. 149. P. 445–460. 63.Smith S.E., Facelli E., Pope S., Smith F.A. Plant Performance in Stressful Environments: Interpreting New and Established Knowledge of the Roles of Arbuscular Mycorrhizas // Plant Soil. 2010. V. 326: P. 3–20. 64.Draye X., Kim Y., Lobet G., Javaux M. Model-Assisted Integration of Physiological and Environmental Constraints Affecting the Dynamic and Spatial Patterns of Root Water Uptake from Soils // J. Exp. Bot. 2010. V. 61. P. 2145–2155. 65.Sack L., Holbrook N.M. Leaf Hydraulics // Ann. Rev. Plant Biol. 2006. V. 57. P. 361–381. 66.Gasco A., Nardini A., Gorta E., Salleo S. Ion-Mediated Increase in the Hydraulic Conductivity of Laurel Stems: Role of Pits and Consequences for the Impact of Cavitation on Water Transport // Plant Cell Environ. 2006. V. 29. P. 1946–1955. 67.Ионенко И.Ф., Анисимов А.В. Различие чувствительности диффузионного транспорта воды в коре и стели корней кукурузы к действию блокатора аквапоринов HgCl2 // Физиология растений. 2008. Т. 55. С. 362367. 68.Scoffoni C., McKown A.D., Rawls M., Sack L. Dynamics of Leaf Hydraulic Conductance with Water Status: Quantification and Analysis of Species Differences under Steady State // J. Exp. Bot. 2012. V. 63. P. 643–658. 69.Ктиторова И.Н., Скобелева О.В., Шарова Е.И., Ермаков Е.И. Перекись водорода как возможный посредник в снижении гидравлической проводимости корней пшеницы при солевом стрессе // Физиология растений. 2002. Т. 49. С. 412424. 70.Ампилогова Я.Н., Жесткова И.М., Трофимова М.С. Редокс-модуляция осмотической водной проницаемости плазмалеммы, изолированной из корней и стеблей проростков кукурузы // Физиология растений. 2006. Т. 53. С. 703710. 71.Kline K.G., Barrett-Wilt G.A., Sussman M.R. In Planta Changes in Protein Phosphorylation Induced by the Plant Hormone Abscisic Acid // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2010. V. 107. P. 15 986–15 991. 72.Lian H.L., Xin Y., Ye Q., Ding X.D., Kitagawa Y., Kwak S.S., Su W.A., Tang Z.C. The Role of Aquaporin RWC3 in Drought Avoidance in Rice // Plant Cell Physiol. 2004. V. 45. P. 481–489. 73.Vysotskaya L., Hedley P.E., Sharipova G., Veselov D., Kudoyarova G., Morris J., Jones H.G. Effect of Salinity on Water Relations of Wild Barley Plants Differing in Salt Tolerance // AoB Plants. 2010. doi 10.1093/aobpla/plq006 74.Hachez C., Veselov D., Ye Q., Reinhardt H., Knipfer T., Fricke W., Chaumont F. Short-Term Control of Maize Cell and Root Water Permeability Through Plasma Membrane Aquaporin Isoforms // Plant Cell Environ. 2012. V. 35. P. 185–198. 75.Katsuhara M., Hanba Y.T. Barley Plasma Membrane Intrinsic Proteins (PIP Aquaporins) as Water and CO2 Transporters // Eur. J. Physiol. 2008. V. 456. P. 687–691. 76.Иванов В.Б. Клеточные механизмы роста растений. 68-е Тимирязевское чтение. Москва: Наука, 2011. 23 c. 77.Bengough A.G., McKenzie B.M., Hallett P.D., Valentine T.A. Root Elongation, Water Stress, and Mechanical Impedance: A Review of Limiting Stresses and Beneficial Root Tip Traits // J. Exp. Bot. 2011. V. 62. P. 59–68. 78.Скобелева О.В., Ктиторова И.Н., Агальцов К.Г. Ускорение роста корней при дефиците нитрата связано с закиcлением апопласта // Физиология растений. 2010. Т. 57. С. 520–529. 79.Chen G., Shi Q., Lips S.H., Sagi M. Comparison of Growth of flacca and Wild-Type Tomato Grown under Conditions Diminishing Their Differences in Stomatal Control // Plant Sci. 2003. V. 164. P. 753757. 80.Yamaguchi M., Sharp R. Complexity and Coordination of Root Growth at Low Water Potentials: Recent Advances from Transcriptomic and Proteomic Analyses // Plant Cell Environ. 2010. V. 33. P. 590–603. 81.Werner T., Nehnevajova E., Kollmer I., Novak O., Strnad M., Kramer U., Schmülling T. Root-Specific Reduction of Cytokinin Causes Enhanced Root Growth, Drought Tolerance, and Leaf Mineral Enrichment in Arabidopsis and Tobacco // Plant Cell. 2010. V. 22. P. 3905–3920. 82.Zhao Y., Hu Y., Dai M., Huang L., Zhou D.-X. The WUSCHEL-Related Homeobox Gene WOX11 Is Required to Activate Shoot-Borne Crown Root Development in Rice // Plant Cell. 2009. V. 21. P. 736–748. 83.Wiegers B.S., Cheer A.Y., Silk W.K. Modeling the Hydraulics of Root Growth in Three Dimensions with Phloem Water Sources // Plant Physiol. 2009. V. 150. P. 2092–2103. 84.Peret B., Larrieu A., Bennett M.J. Lateral Root Emergence: A Difficult Birth // J. Exp. Bot. 2011. V. 62. P. 59–68. 85.Xiong L., Wang R.G., Mao G., Koczan J.M. Identification of Drought Tolerance Determinants by Genetic Analysis of Root Response to Drought Stress and Abscisic Acid // Plant Physiol. 2006. V. 142. P. 1065–1074. 86.Площинская М.Е., Иванов В.Б., Салмин С.А., Быстрова Е.И. Анализ возможных механизмов регуляции ветвления корня // Журн. общ. биологии. 2002. Т. 63. С. 6874. 87.Wang Y., Suo H., Zheng Y., Liu K., Zhuang C., Kahle K.T., Hong M.H., Yan X. The Soybean Root-Specific Protein Kinase GmWNK1 Regulates Stress-Responsive ABA Signaling on the Root System Architecture // Plant J. 2010. V. 64. P. 230–242. 88.Reynolds M., Dreccer F., Trethowan R. Drought Adaptive Traits Derived from Wheat Wild Relatives and Landraces // J. Exp. Bot. 2007. V. 58. P. 177–186.