УДК 581.1
РАСТЕНИЯ СЕВЕРА: ДЫХАНИЕ И ЕГО СВЯЗЬ С ПРОДУКЦИОННЫМ ПРОЦЕССОМ
© 2009 г. О. А. Семихатова, Т. И. Иванова, О. В. Кирпичникова
Ботанический институт им. В.Л. Комарова, Российской академии наук,
Санкт-Петербург
Поступила в редакцию 14.04.2008 г.
Статья посвящена двум взаимосвязанным вопросам: 1) какая причина обуславливает у растений холодных местообитаний такую же интенсивность дыхания при низкой температуре, как у растений умеренной зоны при 20-25ºС; 2) не может ли такое дыхание быть одной из причин малых размеров этих растений. Для ответа на эти вопросы собраны разбросанные в литературе предположения о таких причинах, а также проведено экспериментальное исследование взаимосвязи дыхания и роста у трех типичных растений о-ва Врангеля (71º с.ш.) путем определения показателей, характеризующих продукционный процесс. Результаты опытов показали, что у растений Севера гармоничная связь между элементами продукционного процесса не нарушается, и при низкой температуре величины всех этих показателей такие же, как в умеренной зоне при более высокой температуре. Следовательно, дыхание не принадлежит к числу факторов, определяющих малый рост растений Севера. На основе полученных в эксперименте данных, с учетом общих представлений о регуляции дыхания, сделан вывод о том, что общей причиной интенсивного дыхания растений холодных местообитаний являются необходимые для жизнедеятельности в северных условиях изменения в метаболизме, которые увеличивают потребности в интермедиатах и энергии. Ответ на повышенные метаболические запросы растений при низкой температуре и является причиной того, что дыхание имеет высокую интенсивность. Анализ собранных из литературы объяснений показал, что часть их согласуется с этим выводом.

---------------------------------
Сокращения: ИДТ - интенсивность дыхания при низкой температуре обитания; ДЗ - дыхательные затраты; RE - общие дыхательные затраты; Ra - дыхательные затраты на рост; Pg - гросс-фотосинтез; W - общий сухой вес органа или целого растения; ΔW - прирост сухого веса; a - коэффициент дыхания роста; m - коэффициент дыхания поддержания; SRC - удельная дыхательная цена (от specific respiratory cost).
Адрес для корреспонденции: Семихатова Ольга Александровна. 197376 С.-Петербург, ул. проф. Попова, 2. Ботанический институт РАН. Электронная почта: gamalei@mail15.com


Ключевые слова: растения Севера - дыхание - продукционный процесс - регуляция дыхания - дыхание роста - дыхание поддержания - дыхательные затраты - температура местообитания.

ВВЕДЕНИЕ
Грядущее потепление климата, очевидно, будет оказывать наибольшее влияние на растения холодных местообитаний - северных регионов и гор. Уже сейчас проводятся работы по созданию моделей для расчетов того, какие при этом могут произойти изменения в кругообороте углерода - его запаса и потоках углекислоты, в чем очень велика роль северных биомов. Одна из задач экологической физиологии растений - дать прочную основу для таких моделей, т.е. выявить закономерности изменений основных процессов жизнедеятельности растений и, по возможности, вскрыть их причины.
История исследования физиологии растений Севера и гор насчитывает уже почти сто лет. Начатые с определений газообмена и роста надземных частей нескольких более или менее случайных видов, эти исследования потом охватили большое число наиболее характерных растений и основные процессы их обмена веществ. Но основное внимание экологических физиологов занимали процессы роста и фотосинтеза. Дыхание растений холодных местообитаний до сих пор исследовано недостаточно. Выявлено, что его особенностью является высокая интенсивность при низкой температуре (5-10ºС), равная интенсивности дыхания у растений, обитающих в благоприятных температурных условиях (20-25ºС), например, в умеренной зоне [1]. Такое равенство интенсивностей дыхания, когда их сравнивают при средней температуре вегетационного периода разных мест обитания растений, получило название закона Штокера.
Уникальная способность северных растений осуществлять большую интенсивность дыхания при низкой температуре - обозначим эту интенсивность как ИДТ - требовала объяснения и вместе с тем ставила вопрос о том, есть ли связь присущей растениям Севера и гор малой продуктивности с таким дыханием. Эти вопросы актуальны до сих пор. В настоящей статье изложены результаты проведенной нами работы с целью приблизиться к их разрешению, для чего, во-первых, были собраны имеющиеся в литературе разрозненные высказывания разных авторов о причинах высокого дыхания при низкой температуре, и во-вторых, проведено экспериментальное изучение взаимосвязи процессов дыхания и роста, требуемое вторым обозначенным выше вопросом. Собранная литература свидетельствовала, что результаты такого исследования нужны и для более обоснованного анализа предлагаемых разными авторами причин высокой ИДТ. На протяжении длительного изучения продукционного процесса растений, в развитии которого большую роль играли данные о дыхании [2], был разработан комплекс показателей, количественно характеризующих взаимосвязь дыхания и роста. Его использовали в основном при изучении продукционного процесса у культурных растений, реже - видов дикой флоры, выращиваемых в искусственных условиях. Этот комплекс показателей получил "рабочее название" - "роль дыхания в продукционном процессе". Мы применили его для трех видов типичных представителей арктической флоры на о-ве Врангеля. Другие подобные работы в местах естественного произрастания растений Севера нам неизвестны.
Что касается литературы о причинах высокой интенсивности дыхания при низкой температуре (ИДТ), то имеется несколько разных предположений, которые менялись с течением времени. Первым было названо большое содержание углеводов в клетках северных и горных растений [3]. Такое объяснение иногда приводится и в настоящее время. Большая группа исследователей пыталась найти у этих растений характерные черты самой реакции дыхания на воздействие температуры. Так, определяли в разных интервалах температуры коэффициент Вант-Гоффа Q10 {Q10 = (R1/R2)10 (T2-T1)}, где R1 и R2 - интенсивности дыхания при температуре Т1 и Т2. Многочисленные данные доказали, что величины Q10 и закономерности его изменения с температурой одинаковы у растений разных местообитаний, включая Север, горы и пустыни [4, 5]. Отметим, что отклонения от этой закономерности, найденные некоторыми авторами, чаще всего могут быть объяснены влиянием на температурную зависимость дыхания другого (других) одновременно действующих факторов, т.е двух- или многофакторным воздействием [6]. Появление свидетельств об увеличении в дыхании роли альтернативного пути транспорта электронов в условиях низкой температуры вызвало несколько исследований с поисками в этом направлении. Но отличий северных и горных растений по этому признаку не было обнаружено [7, 8].
К другой группе гипотез можно отнести и работы авторов, объяснявших ИДТ изменениями свойств ферментов, осуществляющих процесс дыхания: 1) полученное в основном на изолированных системах снижение энергии активации дыхательных ферментов и 2) увеличение в условиях низкой температуры конформационной подвижности белков и аминокислот. Первое упоминается американскими исследователями растений Севера [9], второе было ранее принято нами [10]. Помимо изменений свойств ферментных белков следует также упомянуть изменения в мембранах - давно обнаруженное увеличение количества белков и липидов в клетках растений холодных местообитаний и изменение в липидах доли ненасыщенных ЖК [3]. Однако, судя по числу ссылок в отечественной и иностранной литературе, наиболее широко принятое объяснение высокой ИДТ -амплификация органелл в клетках. Анатомические исследования листьев растений Севера и гор выявили увеличение общего числа клеточных органелл, в том числе, митохондрий [11].
Из сказанного видно, что причины ИДТ искали в основном в пределах самого процесса дыхания и его зависимости от температуры. Однако поиски причин ИДТ - лишь небольшая часть исследований жизнедеятельности северных и горных растений; они развиваются вместе со всей экологической физиологией. Появляются важные сигналы о необходимости выявлять искомые причины путем более широкого охвата процессов жизнедеятельности растений. Становится ясным, что температура оказывает не только прямое, но и косвенное - опосредованное [12] и комплексное [6] - влияние на растения и среду их обитания. Исследователи других сторон метаболизма выявляют у растений Севера и гор особенности, которые влияют на их дыхание. Так, показана высокая способность к поглощению соединений азота и фосфора из бедных элементами минерального питания холодных почв [12, 13]. При определении показателей роста обнаруживается сходство его суточных и/или сезонных изменений с изменениями дыхания [3]. Установлено, что обитатели Севера - это преимущественно апопластные растения, загрузка флоэмы которых связана с пересечением плазмалеммы ассимилятами [14].
Исследования этих процессов имели большое значение для понимания стоящих перед нами вопросов. Прежде всего, они подчеркивали необходимость количественно оценить взаимосвязь дыхания с другими компонентами продукционного процесса и сравнить полученные результаты с такими же оценками у растений в других условиях произрастания. На выяснение причин ИДТ сведения о перечисленных энергопотребляющих процессах оказали очень большое влияние, они показали необходимость изменить направление поиска - переключить внимание от особенностей самого дыхания к регуляторному влиянию на его интенсивность потребностей метаболизма в энергии. Такая точка зрения помогла и анализу имеющихся в литературе указаний на причины ИДТ.

МЕТОДИКА

Наши исследования проводились на о-ве Врангеля (71º с.ш., 178º з.д.) в районе бухты Роджерса. Это подзона арктических тундр. Вегетационный период составляет всего шесть недель. Средняя температура воздуха в течение вегетации 4ºС, причем нередки кратковременные заморозки и сильные ветры. Количество осадков - 60 мм, характерна низкая облачность, частое явление - туманы. Холодная щебнисто-глинистая почва содержит мало необходимых растениям азота и фосфора. В качестве объектов были выбраны широко распространенные там многолетние травянистые растения - Primula tschuktschorum, Lagotis minor, Oxygraphis glacialis. Краткая характеристика этих видов приведена в табл. 1. Измерения дыхания и прироста мы проводили не только на целых растениях, но и на их органах, необходимость сведений о которых для уточнения моделей продукционного процесса подчеркивали многие авторы. Изменения биомассы и дыхания прослеживали в течение большей части вегетационного периода. В каждый срок отбор проб проводили в 3-6 повторностях из 8-12 хорошо развитых экземпляров данного вида. В таблицах и на рисунках приведены данные, полученные в один и тот же год с характерными для о-ва Врангеля климатическими условиями. Биологический разброс между определениями составлял ± 10%.
В таблицах и тексте приведены: 1) интенсивность дыхания (ИД) в мкл О2 (или мг СО2) на г сырого (сухого) веса в ч; 2) дыхательная способность (ИД10), - характерная для вида средняя интенсивность дыхания в период цветения (в той же размерности) при средней температуре листьев в течение периода измерений, которая равна 10ºС; 3) дыхательные затраты (ДЗ) - количество затраченного дыхательного субстрата, приравненного к глюкозе (С6Н12О6)n, выраженное в мг на вес органа или целого растения за сутки; рассчитывается по интенсивности дыхания при 10ºС и весу органа в обозначенный день (например, 15.07) при допущении, что дыхательный коэффициент (СО2/О2) равен 1. Дыхание измеряли манометрическим методом на приборе Варбурга. Пробы растений отбирали с нескольких типичных экземпляров каждого вида. Измерения проводили в 3 биологических повторностях с 3-6 отсчетами показаний прибора. Точность приведенных величин равна 10%. Сухой вес определяли высушиванием при 70ºС до постоянного веса. Вес содержащихся минеральных элементов не вычитали (подробности см. в работе [1]).
Для выявления роли дыхания в продукционном процессе используется ряд показателей, выражающих соотношения суммарных дыхательных затрат (RE) и их функциональных составляющих ( дыхание роста (Ra) и дыхание поддержания (Rm) - c гросс-фотосинтезом (Pg), биомассой органа или целого растения (W) и приростом сухого веса (ΔW). Дыхательные затраты ассимилирующих органов на свету рассчитывали по определяемому в то же время темновому дыханию. Основанием для этого допущения является, во-первых, наличие фотодыхания; во-вторых, бóльшая, чем у фотосинтеза, устойчивость дыхания к кратковременным падениям температуры; в-третьих, тот факт, что измерения дыхания проводили не по СО2, а по количеству поглощенного кислорода, степень изменения которого на свету менее определенна. Но главное ( это необходимость сопоставлять полученные нами результаты с данными других авторов, большинство которых делало такое же допущение, приводя более или менее подробное его обоснование [15, 16].
Необходимо подчеркнуть, что все определения дыхания растений о-ва Врангеля проведены при 10ºС, что соответствует среднесуточной температуре листьев растений основной части вегетационного периода, в течение которой проводилась работа. По нашим измерениям, среднесуточная температура в приземном слое воздуха в этот период равна 7.2ºС, но температура листьев на 2-3ºС выше; по данным других исследователей [13], в Арктике температура листьев на 3-8ºС выше температуры воздуха.
Гросс-фотосинтез (или истинный фотосинтез) вычисляли как сумму прироста и дыхательных затрат: Pg = (RE + ΔW). Разделение суммарного дыхания (RE) на функциональные составляющие проводили путем определения коэффициента дыхания роста (a) экстраполяционным методом в период активного роста растения и его органов [17]. Дыхательные затраты на рост за вегетационный период вычисляли, как Ra = a ΔW. Коэффициент дыхания поддержания (m) может меняться в зависимости от темпа роста и возраста растения и/или органа. Мы вычисляли его среднюю величину за весь период измерений дыхания, как Rm = RE - Ra. Прирост за сутки рассчитывали как разницу сухого веса объекта за период между определениями W (равные 2-3 дням в начале вегетации и до 10 дней в конце) и делили на число дней. Кроме того, определяли удельную дыхательную цену (SRC, от specific respiratory cost), как отношение суммарного дыхания RE к биомассе в том же отрезке времени.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Для выявления особенностей продукционного процесса растения важны не только конечные величины используемых при этом показателей, но и их изменения в течение вегетации. Наиболее подробно мы рассмотрим эти изменения у P. tschuktschorum ( вида, изучавшегося в течение трех лет. Дыхательные затраты (ДЗ) органов этого растения в вегетационном разрезе представлены на рис. 1. По мере роста растения ДЗ сначала возрастают, затем снижаются. Максимальные значения ДЗ листьев и корней наблюдаются в разные сроки, причем возрастание ДЗ у корней длится дольше.
У L. minor вегетационные изменения ДЗ имеют другой характер: происходит постепенное увеличение ДЗ, причем у листьев их величины ниже, чем у корней. У крупных соцветий этого вида в начале цветения ДЗ близки к тем, что у листьев (рис. 2). У O. glacialis ДЗ листьев возрастали в июне и начале июля, а затем оставались примерно на одном уровне до 5 августа (рис. 3). По величине, как и у L. minor, у листьев оно ниже, чем у корней; ДЗ целых растений обоих видов равномерно возрастали с начала вегетации, снижаясь у L. minor лишь в первых числах августа.
Приросты отдельных органов P. tschuktschorum представлены на рис. 4. Их максимальные величины у корней и листьев наблюдаются в начале вегетации, затем наступает период значительно более медленного роста, но в конце июля у корней наступает новый период большого прироста. Можно сказать, что корневая система этого вида имеет двухфазный рост. Приросты других двух видов определяли с бóльшими промежутками времени между отбором проб. Максимальные приросты у обоих видов наблюдались в начале вегетации.
Полученные данные о дыхательных затратах и приростах позволяют рассчитать величины показателей, которые характеризуют взаимосвязи элементов продукционного процесса. Для выяснения роли дыхания в продукционном процессе большой интерес представляет показатель, выявляющий, какую долю от продуцируемых ассимилятов составляет их "потеря" в дыхании (RE/Pg), т.е. отношение дыхательных затрат (RE) к гросс-фотосинтезу (Pg = ΔW + RE). В табл. 2 приведены величины RE/Pg у исследованных видов, рассчитанные практически за весь вегетационный период (от 20-х чисел июня до 1-5 августа). Все полученные величины близки к 50%: их отклонения от 50% практически лежат в пределах 10-процентной ошибки определения этого показателя. Обращает на себя внимание значительная величина RE/Pg у корней L. minor ( растения, отличающегося особенно большой долей массы корней (55%) от всей биомассы растения. Большая величина найдена также у листьев P. tschuktschorum.
В табл. 3 представлены изменения RE/Pg у P. Tschuktschorum в течение вегетации. У целого растения наблюдается постепенное увеличение его значений от малых величин до высоких в конце июля, когда прирост мал, а в последних числах месяца намечается некоторое его увеличение, когда вновь происходит рост корней. У отдельных органов еще яснее проявляется связь величин RE/Pg и роста. Определения RE/Pg у двух других видов, проведенные за более крупные отрезки вегетационного периода, дали сходные результаты: величины этого показателя возрастали в течение сезона. Более ранние определения у O. glacialis выявили наименьшие значения RE/Pg (табл. 4). Необходимо отметить, что малые значения RE/Pg наблюдаются в периоды роста, указывая тем самым, что предпочтительны затраты ассимилятов на рост, а не на дыхание, несмотря на его бóльшую интенсивность.
Следующий показатель - удельная дыхательная цена (SRC), который выражает соотношение RE/W, мы определяли у отдельных органов и целых растений в вегетационном разрезе. Все величины оказались того же порядка, что и известные из литературы: наибольшая - 6.0, наименьшая - около 1%. Различия между органами, по-видимому, видоспецифичны: так, у листьев величины RE/W оказались следующими: 3.8 у P. tschuktschorum, 4.8 у L. minor и 5 у O. glacialis. У названных первых двух видов обнаружена бóльшая дыхательная цена цветков (5.3 и 5.2), которая мало уменьшалась во время цветения. Наименьшие величины (3-2) обнаружены у целых растений (так как в биомассу целого растения входят другие слабо дышащие части розетки). Корни по величине SRC занимают промежуточное положение: наибольшие значения у L. minor (5-4), наименьшие - у O. glacialis. В течение вегетации величина SRC у всех трех видов изменяется. Наиболее четкие изменения, которые, по-видимому, можно считать закономерностью - это снижение SRC к концу вегетации, что особенно выражено у листьев.
Следует отметить, что SRC включает суммарные дыхательные затраты и всю биомассу без разделения на растущую и уже выросшую части. Вместе с тем, в 1970-х гг. прошлого столетия были разработаны пути количественного определения функциональных составляющих суммарных дыхательных затрат, снабжающих энергией процессы роста (новообразования) - а именно, дыхание роста (Ra), и обеспечивающее энергетические потребности уже сформированной биомассы дыхание поддержания (Rm). Сравнение разных подходов, их возможности, недостатки и дальнейшее развитие освещены в литературе [18]. Разделение дыхания на составляющие позволяет углубить анализ роли дыхания в продукционном процессе ( найти соотношение составляющих как между собой, так и с общим количеством продуцируемых ассимилятов. Для этого надо определить сначала удельные количества дыхательных затрат, необходимых для построения единицы массы (прироста) за сутки (a) и для поддержания структурной организации и метаболизма единицы уже существующей биомассы (m).
Найденные нами величины коэффициента дыхания роста (а) мало различались у разных органов (табл. 5); наибольшая наблюдалась у листьев. У L. minor получены практически те же значения а, что и у P. tschuktschorum. У листьев O. glacialis a оказался несколько выше (0.4 г/г). У коэффициента дыхания поддержания (m) величины на порядок ниже, чем у а, и лежат в пределах 11-42 мг/(г сутки). Отдельные органы O. glacialis отличаются самыми низкими значениями m. У других двух видов величины m сходны, наибольшие - у корней P. tschuktschorum. Величины коэффициента a и данные о приросте органов позволяют вычислить для наших объектов дыхательные затраты на процессы роста (Rа = а ΔW), количество ассимилятов, затраченных на прирост (Ra + ΔW), а также дыхательную цену прироста Rа/(Rа + ΔW) и соотношение дыхания на рост и общего суммарного дыхания Rа/RE.
Дыхательные затраты на рост (Rа) изменялись в течение вегетационного периода, точно следуя за ростом отдельных органов. Это относится не только к P. tschuktschorum, но и к двум другим объектам, у которых динамика прироста у корней и листьев сходна и представляет собой постепенное уменьшение Ra в ходе вегетационного сезона.
Соотношения Ra и RE, вычисленные за весь период наблюдения, оказались несколько различными у изученных видов, причем наибольшие величины (до 44%) - у P. tschuktschorum, а наименьшие ( у корней L. minor (21%). Такой процент свидетельствует о том, что дыхательные затраты на рост меньше тех, которые необходимы для поддержания уже существующей биомассы. Однако динамика отношения Ra/RE была тесно связана с ростом. Так, у P. tschuktschorum в период активного роста в начале вегетации (до 10-х чисел июля) отношение Ra/RE листьев равнялось 60%, в середине сезона - 25-30%, а в августе падало до 10%. У корней также в соответствии с динамикой роста отношение Ra/RE в конце июня составляло 40%, после чего снижалось до 15% и вновь возрастало с возобновлением роста корня. У целого растения Ra/RE постепенно падало от больших величин (55-60%) до 10% в августе, в конце вегетации.
Следующий показатель - это доля дыхательных затрат на рост от количества ассимилятов, необходимого для построения данного органа: Ra/(Ra + ΔW). Обозначим этот показатель как Z. Он близок к показателю, который мы обозначили как "истинная продуктивность роста" или "трансформационный фактор": Yg = ΔW/(Ra + ΔW). Обычно Z выражается в процентах. У наших объектов он не превышает 33%. Наибольшая величина Z у корней L. minor и листьев O. glacialis (табл. 5); она мало изменяется в течение сезона.
Понятно, что доля дыхательных затрат на рост (Ra) от общего количества ассимилятов (RE + ΔW) значительно меньше: у целых растений и у корней ее наибольшие значения 23-24%, у листьев 20-21%.
Сравнение величин приведенных показателей у наших объектов с литературными данными, полученными в других климатических условиях, выявит, существует ли своеобразие роли дыхания в продукционном процессе у арктических растений.

ОБСУЖДЕНИЕ

Особенности роли дыхания в продукционном процессе растений Арктики можно выявить путем сравнения найденных нами величин отдельных показателей с имеющимися в литературе для растений других климатических зон. Такие сравнения должны проводиться на родственно близких видах. Анализ собранного нами банка данных об интенсивности дыхания видов разных местообитаний показал, что величина дыхательной способности родоспецифична. Но найти в литературе необходимые сведения по видам, родственным нашим объектам, маловероятно, так как продукционный процесс индивидуальных видов исследуют в основном у сельскохозяйственных культур, а у представителей дикой флоры ведутся, главным образом, комплексные определения продуктивности участков фитоценоза. Поэтому приходится проводить сравнения не по отдельным величинам разных показателей у близких видов, а по совпадению (или различию) интервалов (разброса) этих величин, ограниченных данными возможно большего числа и разнообразия изученных разными авторами растений. Добавим, что такое сопоставление имеет определенное преимущество, так как оно включает и случайные различия данных, вызванные недостатками применяемых методов, и допущениями, принятыми при расчетах разными авторами. Собрать нужные нам сведения помогают имеющиеся в литературе сводки ряда авторов, содержащие данные многих исследователей разных стран, например, из книги Головко [19], а также из других работ [20(22]. Кроме того, мы использовали большое число данных отечественных авторов, районы исследований которых сильно различаются по условиям: а именно, северо-восток европейской части России [19], Сибирь [23], Поволжье [16], Северный Казахстан [15], Украина [24].
Начнем сопоставление найденных нами характеристик продукционного процесса с литературными данными с такого важного показателя, как RE/Pg, который связывает дыхательные затраты и общее количество продуцируемых в течение вегетации ассимилятов. У всех органов и целых растений о-ва Врангеля величины RE/Pg варьируют в пределах 40-60%. В тот же диапазон 40-60% укладываются величины RE/Pg, найденные рядом авторов у разных сортов пшеницы [16, 23, 25], у клевера, овса и картофеля [19]. Тот же интервал величин (39-70%) присущ 30 видам злаков и бобовых, изученных разными авторами [21]. Несколько больший размах изменений (от 18 до 60%) приводят Lambers с соавт. [26], анализируя данные 7 авторов.
Очевидно, использование в дыхании в течение вегетационного сезона около 50% всех продуцируемых ассимилятов - закономерность, справедливая для большинства (во всяком случае, травянистых) растений различных местообитаний, и эта закономерность не нарушается и у растений Арктики.
Наиболее характерным изменением RE/Pg, является его увеличение в течение вегетации от малых величин (30% и меньше) в начале до 70-90% в конце [19, 24, 27], что и происходит у листьев изученных нами двух видов растений Арктики. Несколько иной характер вегетационных изменений RE/Pg, отмеченный у корней и цветков P. tschuktschorum, выявлен и у растений других местообитаний [19]. Таким образом, в суммарных величинах RE/Pg и в его динамике в ходе вегетации у арктических растений при 10ºС нет отличий от данных, полученных у растений умеренной зоны при 15-20ºС.
Литературные данные по другим показателям продукционного процесса для большей наглядности проводимых сопоставлений представлены в табл. 6. Второй показатель связи дыхательных затрат и продуктивности - удельная дыхательная цена (SRC = RE/W). Все величины SRC у трех северных растений и их органов лежат в пределах 1-6%, что характерно для многих растений разных условий обитания (табл. 6). Следовательно, произрастание растения при низкой температуре не нарушает обычного в других условиях соотношения дыхательных затрат и биомассы органов.
Следующие сопоставляемые показатели касаются уже не суммарного дыхания отдельных органов (RE), а его функциональных составляющих. Разброс величин коэффициентов дыхания роста (a) у растений о-ва Врангеля составляет 0.3-0.4 г/г. У сельскохозяйственных культур и у растений дикой флоры в умеренной зоне различия величин a значительно больше. Тем не менее, часть значений a наших объектов совпадает с приведенными для других растений в табл. 6.
Коэффициент дыхания поддержания (m) был определен нами ранее у надземных частей 11 видов о-ва Врангеля [28]. Полученные разными способами величины лежат в пределах 16-40 мг/(г сутки). Приведенные в настоящей работе значения m у разных органов и целых растений трех видов имеют несколько больший разброс: от 10 до 42 мг/(г сутки) (табл. 6). Больше 180 определений проведено большим числом авторов у самых разных растений - от сельскохозяйственных культур (у некоторых - по органам) до представителей средиземноморской флоры разной жизненной формы (табл. 6). Разброс величин очень велик и доходит до 30-кратных различий у корней. Разброс объясняется как особенностями энергетических затрат на поддержание у данного органа, так и влиянием на величину m скорости роста объекта и этапа онтогенеза. Тем не менее, найденный у северных растений в условиях низкой температуры интервал значений m (10-42) совпадает более, чем с половиной величин, приведенных в табл. 6 для растений других условий обитания.
Таким образом, величины дыхательных затрат на построение и на поддержание структурно-функциональных свойств 1 г биомассы оказались тождественными у растений Арктики, обитающих при 10ºС, и у видов, обитающих в умеренной зоне при 15-25ºС. Это доказывает, что при низкой температуре сохраняется тесная связь всех процессов жизнедеятельности c дыханием.
Следующий показатель - дыхательные затраты на рост (Ra = a ΔW) и их процентная доля от суммарного количества затраченных на рост ассимилятов Z = Ra/(Ra + ΔW). Для сравнения полученных нами величин этого показателя с литературными можно воспользоваться многочисленными определениями разных авторов трансформационного фактора (Yg), но мы выражаем Z в %. Разброс Z, вычисленный нами по собранным Головко [19] величинам Yg, у растений умеренной зоны ограничен значениями 9-54% (табл. 6). Две крайние величины (9 и 54) принадлежат двум видам, больше трети других величин лежит в пределах 17-25%. Это практически совпадает с интервалом Z у наших объектов (16-33%, табл. 5), так что и по этому показателю у растений Севера нет отличий от обитателей более теплых условий.
Итак, проведенные сопоставления показали, что произрастание растений в холоде не изменяет количественного соотношения фотосинтеза, дыхания и роста, обычного у растений в других условиях. Следовательно, несмотря на то, что при низкой температуре дыхание растений Севера имеет такую же большую интенсивность, как в умеренной зоне при 20-25ºС, не нарушается гармоничное сочетание участников продукционного процесса. Следовательно, дыхание не может принадлежать к числу тех факторов, которые определяют малые размеры растений северной флоры, что согласуется с представлениями, основанными на других фактах, полученных в исследованиях горных растений [3, 8].
Если у растений Севера соотношение элементов продукционного процесса не изменяется, когда известно, что один из них (дыхание) усилен, значит, получено прямое доказательство влияния внешних факторов на все составляющие этого процесса. Коэффициенты дыхания роста и дыхания поддержания имеют на Севере такую же величину, как в умеренной зоне при 20-25ºС. Напомним, что эти коэффициенты функциональных составляющих по определению связывают дыхание с другими процессами на основе подачи и потребления энергии. Значит, их величины, найденные в наших опытах, доказывают, что в условиях Севера требуется больше энергии для обеспечения процессов роста и поддержания. Другими словами, их осуществление возможно только при соответствующей - повышенной - интенсивности дыхания. Таким образом, причина ИДТ заключается в том, что для осуществления процессов жизнедеятельности в условиях низкой температуры нужны изменения в клетках, связанные с увеличением потребности в снабжаемых дыханием интермедиатах и энергии.
Рассмотрим, как этот вывод соотносится с имеющимися в литературе объяснениями ИДТ. Их анализ (ранее не проводившийся) позволит оценить каждое объяснение и сделать вывод из их совокупности. Не касаясь тех мнений, которые не получили подтверждения (о Q10 и альтернативном пути дыхания), отметим, что объяснение ИДТ большим количеством запасов углеводов в клетках северных растений представляет собой не причину, а средство обеспечения возможности ИДТ. Большое число митохондрий в клетках северных и горных растений [11] - тоже не причина, а средство осуществления ИДТ. Однако, как справедливо отмечают авторы этого предположения, для построения митохондрий требуется дополнительное количество энергии и интермедиатов. То же относится и к старым предположениям о связи ИДТ с количеством белков и липидов в клетках (но только с обновляемой их частью). Увеличение количества ненасыщенных ЖК в липидах мембран, несомненно, влияет на связанный с затратами энергии внутри- и межклеточный транспорт веществ и поддержание градиентов их концентрации. Увеличение потребности в энергии, связанное с активным поглощением азота и фосфора из холодных почв, неоднократно упоминалось в литературе [12, 13].
Большее значение имеют те объяснения причин ИДТ, которые связывают его с физико-химическими изменениями клеточных белков и липидов: увеличением конформационной подвижности аминокислот и белков и снижением энергии активации ферментов, осуществляющих дыхание. Эти изменения были привлечены к объяснению ИДТ, но они касаются всех упомянутых компонентов метаболизма клеток [30]. Однако сами изменения свойств белков и липидов не могут быть непосредственными причинами ИДТ. Скорее, они представляют собой механизмы, обеспечивающие бóльшую интенсивность дыхания при низкой температуре, а причиной являются результаты этих изменений. Так, увеличение конформационной подвижности аминокислот и липидов, как и снижение энергии активации ферментативных реакций, приводят к ускорению оборота белков и липидов и, следовательно, к увеличению потребности в энергии и интермедиатах для их ресинтеза.
Таким образом, приведенные в литературе причины высокой ИДТ, при более развернутом изложении их содержания, не только указывают на необходимость в условиях холода повышенных потребностей в энергии, но частично раскрывают механизмы их возникновения. Такое согласование мнений разных авторов подтверждает наш вывод о том, что высокая интенсивность дыхания растений Севера и гор при низкой температуре является ответом на увеличение в этих условиях потребности метаболизма в генерируемых в процессе дыхания интермедиатах и энергии.


СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
 
1.Семихатова О.А., Иванова Т.И., Кирпичникова О.В. Сравнительное исследование темнового дыхания растений Арктики и умеренной зоны // Физиология растений. 2007. Т. 54. С. 659-665.
2.Семихатова О.А. Роль исследований дыхания в развитии теории фотосинтетической продуктивности растений // Ботан. журн. 1982. Т. 67. С. 1025-1035.
3.Körner C. Functional Plant Ecology of High Mountain Ecosystems // Alpine Plant Life. Berlin: Springer-Verlag, 2003.
4.Семихатова О.А., Иванова Т.И., Леина Г.Д., Васьковский М.Д. Воздействие температуры на дыхание растений острова Врангеля // Ботан. журн. 1976. Т. 5. С. 848-858.
5.Tjoelker M.G., Oleksin J., Reich P.B. Modeling Respiration of Vegetation: Evidence for a General Temperature-Dependant Q10 // Global Change Biol. 2001. V. 7. P. 223-230.
6.Atkin O.K., Bruhn D., Tjoelker M.G. Response of Plant Respiration to Changes in Temperature: Mechanisms and Consequences of Variations in Q10 Values and Acclimation // Plant Respiration from Cell to Ecosystem / Eds Lambers H., Ribas-Carbo M. The Netherlands: Kluwer, 2005. Ch. 7. P. 1-41.
7.Иванова Т.И., Семихатова О.А. Альтернативный транспорт электронов в дыхании растений разных климатических зон // Физиология растений. 1990. Т. 37. С. 258-262.
8.Körner C., Pelaez Menendez-Riedl S. The Significance of Developmental Aspects in Plant Growth Analysis // Causes and Consequences of Variation in Growth Rate and Productivity of Higher Plants / Eds Lambers H., Cambridge M.L., Konings H., Pons T.L. The Hague: SPB Publ., 1989. P. 141-157.
9.Chapin F.S., III, Shaver G.R. Arctic // Physiological Ecology of North American Plant Communities / Eds Chabot B.F., Mooney H.A. New York: Chapman and Hall, 1985. P. 16-33.
10.Иванова Т.И., Семихатова О.А., Юдина О.С., Леина Г.Д. Влияние температуры на дыхание растений естественных экосистем различных ботанико-географических зон // Эколого-физиологические исследования фотосинтеза и дыхания растений. Л.: Наука, 1989. С. 140-167.
11.Мирославов Е.А., Вознесенская Е.В., Буболо Л.С. Ультраструктурные основы адаптации растений к условиям крайнего севера // Экология в России на рубеже XXI века (надземные экосистемы). М.: Научный мир, 1999. С. 236-251.
12.Chapin F.S., III. Direct and Indirect Effects of Temperature on Arctic Plants // Polar Biology. 1983. № 2. P. 47-52.
13.Chapin F.S., III. Environmental Control over Growth of Tundra Plants // Ecol. Bull. (Copenhagen). 1987. V. 38. P. 69-76.
14.Гамалей Ю.В. Транспортная система сосудистых растений. СПб.: СПбГУ, 2004.
15.Наумов А.В. Дыхательный газообмен и продуктивность степных фитоценозов. Новосибирск: Наука, Сиб. отд., 1988. 94 с.
16.Кумаков В.А., Березин Б.В., Евдокимова О.А. Продукционный процесс в посевах пшеницы. Саратов, 1994. 202 с.
17.Thornley J.H.M. Interpretation of Respiratory Coefficients // Ann. Bot. 1982. V. 49. P. 257.
18.Cannell M.G.R., Thornley J.H.M. Modelling the Components of Plant Respiration: Some Guiding Principles // Ann. Bot. 2000. V. 85. P. 45-54.
19.Головко Т.К. Дыхание растений. Физиологические аспекты. СПб.: Наука, 1999. 214 с.
20.Penning de Vries F.W.T. The Cost of Maintenance Processes in Plant Cells // Ann. Bot. 1975. V. 39. P. 77(92.
21.Головко Т.К. Количественное соотношение фотосинтеза и дыхания у травянистых растений // Ботан. журн. 1983. Т. 68. С. 779-787.
22.Van der Werf A., Hirose T., Lambers H. Variation in Root Respiration: Causes and Consequences for Growth // Causes and Consequences of Variation in Growth Rate and Productivity of Higher Plants / Eds. Lambers H., Cambridge M.L., Konings H., Pons T.L. The Hague: SPB Publ., 1989. P. 227-240.
23.Куперман И.А., Хитрово Е.В. Дыхательный газообмен как элемент продукционного процесса растений. Новосибирск: Наука, Сиб. отд., 1977. 184 с.
24.Голик К.Н. Темновое дыхание растений. Киев: Наук. думка, 1990. 136 с.
25.King R.W., Evans L.T. Photosynthesis in Artificial Communities of Wheat, Lucerne and Subterranean Clover Plants // Aust. J. Biol. Sci. 1967. V. 20. P. 623-635.
26.Lambers H., Freijsen N., Poorter H., Hirose T., van der Werf A. Analysis of Growth Based on Net Assimilation Rate and Nitrogen Productivity. Their Physiological Background // Causes and Consequences of Variation in Growth Rate and Productivity of Higher Plants / Eds Lambers H., Cambridge M.L., Konings H., Pons T.L. The Hague: SPB Publ., 1989. P. 1-17.
27.Леина Г.Д., Юдина О.С. Темновое дыхание и накопление сухой массы многолетним растением сердечником луговым в течение репродуктивного периода // Физиология растений. 1989. Т. 36. С. 284-293.
28.Semikhatova O.A., Gerasimenko T.V., Ivanova T.I. Photosynthesis, Respiration and Growth of Plants in the Soviet Arctic // Arctic Ecosystems in a Changing Climate / Eds Chapin E., III, et al. New York: Academic, 1992. P. 169-192.
29.Merino J. The Cost of Growing Leaves of Mediterranian Plants // Plant Response to Stress / Eds Tehunen J.D. et al. Berlin: Springer-Verlag, 1997. P. 512(518.
30.Лютова М.И. Изменение термостабильности и кинетических свойств ферментов при адаптации растений к температуре // Физиология растений. 1995. Т. 42. С. 929-941.


Таблица 1. Краткая характеристика изученных видов



Примечание. I - листья, II - корни, III- цветки, IV - целое растение.

 

Таблица 2. Процентная доля дыхательных затрат (RE, мг/ (орган сутки)) от гросс-фотосинтеза (Pg = RE + ΔW) у органов и целых растений Primula tschuktschorum, Lagotis minor и Oxygraphis glacialis за весь вегетационный период

 

 

Таблица 3. Динамика соотношения RE/Pg - доли (%) дыхательных затрат (RE) от гросс-фотосинтеза (Pg = RE + ΔW) у Primula tschuktschorum в течение вегетационного периода

 

Таблица 4. Изменения прироста сухого веса и дыхательных затрат (ΔW и RE, мг/(орган сутки)) и отношения (RE/Pg), т.е. доли  дыхательных затрат RE от гросс-фотосинтеза (Pg = RE + ΔW)

 

 

Таблица 5. Коэффициенты дыхания роста (а) и дыхания поддержания (m) и Z - доля (%) дыхательных затрат на рост (Ra) от количества потраченных на рост ассимилятов (Ra + ΔW)

 


Примечание. I - листья, II - корни, III - целое растение.

Таблица 6. Показатели, характеризующие роль дыхания в продукционном процессе (данные разных авторов)

 


Примечание. SRC - удельная дыхательная цена (RE/W), a - коэффициент дыхания роста, m - коэффициент дыхания поддержания, Ra/(ΔW + Ra) - дыхательная цена прироста (Ra - дыхательные затраты на рост, ΔW - прирост, Ra - дыхание роста).
* Значения в абсолютных величинах и в процентах от всех найденных (в скобках).


ПОДПИСИ К РИСУНКАМ


Рис. 1. Дыхательные затраты Primula tschuktschorum в течение вегетационного периода.
1 - листья, 2 - корни; 3 - цветки, 4 - целое растение.

Рис. 2. Дыхательные затраты Lagotis minor в течение вегетационного периода.
1 - листья, 2 - корни, 3 - соцветия, 4 - целое растение.

Рис. 3. Дыхательные затраты Oxigraphis glacialis в течение вегетационного периода.
1 - листья, 2 - корни, 3 - целое растение.

Рис. 4. Суточные приросты Primula tschuktschorum в течение вегетационного периода.
1 - листья, 2 - корни, 3 - цветки, 4 - целое растение.