УДК 581.1

Различия в устойчивости к осмотическому и ионному фактору солевого стресса двух экотипов С3–С4 ксерогалофита Bassia sedoides

© 2016 г. З. Ф. Рахманкулова*, Е. В. Шуйская*, Я. Т. Суюндуков**,

И. Ю. Усманов***, П. Ю. Воронин*

*Федеральное государственное бюджетное учреждение науки

Институт физиологии растений им. К.А. Тимирязева РАН, Москва

** Государственное автономное научное учреждение

Институт региональных исследований Республики Башкортостан, Сибай

*** Башкирский государственный университет, Уфа

Поступила в редакцию 09.06.2015 г.

Исследовали влияние слабого (–0.3 МПа) и умеренного (–0.6 МПа) засоления (100 и 200 мM NaCl соответственно) и аналогичных по осмотическому потенциалу вариантов осмотического стресса: слабого (ПЭГ (1)) и умеренного (ПЭГ (2)), на эффективность ФС II (Fv/Fm), интенсивность роста, нетто-фотосинтеза, транспирации, содержание воды и эффективность ее использования, а также содержание хлорофилла, пролина и ионов Na+ и K+ в побегах растений двух экотипов С34 ксерогалофита Bassia sedoides (Pall.) Aschers. Растения выращивали из семян, собранных в двух популяциях (Макан и Подольск), произрастающих в одной климатической зоне на территории Южного Урала, но отличающихся по биопродуктивности: биомасса надземной части растений экотипа Макан была в 10 раз больше, чем у растений экотипа Подольск. Выявили, что растения обоих экотипов были неустойчивы к водному дефициту. При слабом и умеренном осмотическом стрессе (ПЭГ) у них одинаково снижались биомасса, содержание воды, интенсивность нетто-фотосинтеза и транспирации. У растений экотипа Подольск в варианте ПЭГ (2) возрастало содержание хлорофилла и пролина. При солевом стрессе не обнаружили различий между экотипами по интенсивности транспирации, Fv/Fm, содержанию воды и эффективности ее использования, содержанию хлорофилла и пролина в побегах, но при умеренном засолении (200 мМ NaCl) у растений экотипа Подольск снизилась биопродуктивность (в 1.5 раза), увеличились интенсивность темнового дыхания (в 2 раза) и отношение Na+/K+ (в 1.2 раза), т.е. снижение биопродуктивности у них было результатом не осмотического, а ионного фактора засоления. Предположили, что при засолении по мере накопления токсичных ионов натрия у растений экотипа Подольск увеличивались дополнительные дыхательные затраты, приводящие к повышенному расходу ассимилятов и, как следствие, снижению ростовых показателей. Сделан вывод, что растения двух экотипов B. sedoides обладают разными адаптационными стратегиями устойчивости к ионному фактору солевого стресса на уровне физиологических процессов, связанных с темновым СО2-газообменом. У менее устойчивого и малопродуктивного экотипа Подольск увеличение содержания пролина в тканях надземных органов характеризовало сравнительно меньшую адаптацию к осмотическому фактору, а повышенное темновое дыхание и отношение Na+/K+ сравнительно меньшую устойчивость к ионному фактору засоления по сравнению с растениями экотипа Макан.

------------------------------

Сокращения: Fv/Fm – максимальный квантовый выход ФC II; F0 – минимальная флуоресценция адаптированного к темноте листа; Fm – максимальная флуоресценция адаптированного к темноте листа.

Адрес для корреспонденции: Рахманкулова Зульфира Фаузиевна. 127276 Москва, Ботаническая ул., 35. Институт физиологии растений им. К.А. Тимирязева РАН. Электронная почта: zulfirar@mail.ru

Ключевые слова: Bassia sedoides осмотический стресс – ионный стресс – газообмен – темновое дыхание – ионы

 

Введение

В последнее время в связи с увеличением территорий подвергнутых засухе и засолению в аридных и полуаридных регионах, возрос интерес к изучению и практическому использованию галофитов [1]. Известно, что физиологические и молекулярные механизмы солеустойчивости галофитов состоят из двух компонентов: осмотического и ионного [2]. Для понимания физиологических механизмов солеустойчивости необходимо знать, чем лимитирован рост, осмотическим стрессом или токсическим действием ионов [3].

Рост растений контролируется множеством физиологических, биохимических и молекулярных процессов, тем не менее, ключевой функцией, является фотосинтез [4], который вместе с ростом клеток, является одним из основных процессов, попадающих под действие водного или солевого стресса [5]. Действие стресса на фотосинтез может быть опосредованно снижением свето-абсорбирующей эффективности фотосистем I и II [6, 7], а также устьичным и неустьичным лимитированием [4]. Устьичное ограничение фотосинтеза связано со снижением уровня обеспеченности CO2 в результате закрытия устьиц [8, 9]. Неустьичное лимитирование осуществляется через снижение активности фиксации СО2 из-за повреждения РБФК/О и других ферментов цикла Кальвина [10]. В какой степени интенсивность фотосинтеза зависит от того или иного фактора, не всегда легко выявить, тем не менее, понимание природы факторов, контролирующих процесс фотосинтеза, имеет большое значение для изучения механизмов солеустойчивости [4]. Помимо фотосинтеза значительную роль в процессе адаптации к засолению и водному дефициту играет митохондриальное дыхание как основной поставщик энергетических эквивалентов [11]. Ограничение роста растений под действием засоления и засухи главным образом связано с сокращением углеродного баланса растений, т.е. балансом между фотосинтезом и дыханием. Оба процесса тесно связаны между собой [12]. Как правило, почти половина углерода, усваиваемого в процессе фотосинтеза, окисляется в процессе дыхания [13, 14] и этот баланс может значительно измениться при водном и ионном стрессе [15]. Поэтому крайне важно для решения проблемы повышения урожайности растений в полузасушливых регионах расширять представления о физиологических основах регулирования фотосинтеза и дыхания в условиях засухи и засоления.

Одними из наиболее важных физиологических и биохимических механизмов галотолерантности в растениях являются поддержание ионного Na+/K+ гомеостаза и биосинтез осмопротекторов [16, 17]. Ионы Na+ и K+ играют важную роль в регуляции замыкающих клеток устьиц галофитов. Имеются две альтернативные адаптации: (1) клетки устьиц используют Na+ вместо K+ и таким образом поддерживают нормальный тургор; (2) клетки устьиц продолжают использовать K+ и при этом ограничивают поступление Na+. Второй механизм более перспективный для дальнейших исследований механизмов солеустойчивости, так как позволяет контролировать транспирацию и, соответственно, поступление соли в побеги [18]. Показано, что пролин в условиях засоления способствует повышению солеустойчивости растений за счет улучшения функционирования некоторых антиоксидантных ферментов, стимуляции фотосинтетической активности и роста растений, а также сохранения водного статуса растений [19].

Известно, что, несмотря на более эффективное использование при фотосинтезе воды на транспирацию, С4-растения по сравнению с С3-растениями, столь же или даже более чувствительны к водному стрессу [20] и засолению [21]. Еще менее изученными, с точки зрения понимания механизмов соле- и засухоустойчивости, являются виды с промежуточным C3-C4-типом фотосинтеза. Анатомия их листа, характеристики СО2-обмена, в том числе углекислотный компенсационный пункт и кислородное ингибирование фотосинтеза, являются переходными между С3- и С4-растениями [22]. Одним из представителей растений с промежуточным С34 НАДФ-МЭ типом фотосинтеза является пастбищное кормовое однолетнее растение, ксерогалофит Bassia sedoides (Pall.) Aschers. – бассия очитковидная [23].

Степень солеустойчивости галофитов в значительной мере определяется генетическими различиями и варьирует как на межвидовом, так и внутривидовом уровнях [16]. Ранее было показано, что в естественных условиях обитания на территории Южного Урала растения B. sedoides экотипа Макан, произрастая на относительно более засоленных участках, в 10 раз превосходят по ростовым параметрам растения экотипа Подольск [24]. Вероятно, это связано с проявлением характерных внутривидовых особенностей в защитных механизмах растений, определяющих стратегию соле- и засухоустойчивости.

Цель настоящего исследования: охарактеризовать особенности солеустойчивости двух экотипов С34 ксерогалофита B. sedoides и оценить возможность использования параметров биологической продуктивности, содержания пролина, СО2/H2O и ионного обмена для оценки устойчивости растения к действию засоления и осмотического стресса.

 

Материалы и методы

В результате геоботанического изучения представителей сем. Chenopodiaceae на засоленных почвах Южного Урала для Bassia sedoides (Pall.) Aschers. по ростовым характеристикам были выделены места обитания: Макан (51º 56.848' с.ш.; 058º 23.344' в.д.) и Подольск (52º 00.891' с.ш.; 058º 26.690' в.д.) [24].

Для проведения модельных лабораторных экспериментов семена B. sedoides из популяций Макан и Подольск проращивали в дистиллированной воде. Проростки в возрасте 3–4 дней пересаживали на перлит, пропитанный 50% питательным раствором Хогланда. Растения выращивали под люминесцентными лампами при плотности потоков квантов ФАР 200 мкмоль/(м2 с), 16-часовом фотопериоде и температуре 25 ± 5°C. С целью исследования раздельного влияния осмотического и ионного стресса на растения в экспериментах использовали растворы NaCl и ПЭГ, аналогичные по осмотическому потенциалу (ψs), в двух вариантах воздействия: слабое (1) – ψs = –0.3 МПа и умеренное (2) – ψs = –0.6 МПа. Растения в возрасте 30 дней переносили на экспериментальные растворы (полив перлита). Опыт длился 14 дней. NaCl или ПЭГ вносили в поддоны опытных вариантов дважды. В качестве контроля использовали 50% раствор Хогланда.

На фотосинтезирующих побегах исследуемых растений оценивали следующие параметры: сырую и сухую биомассу, содержание воды, накопление ионов натрия и калия, содержание пролина. Для определения сухой биомассы и содержания воды, растительные пробы высушивали двое суток при 80ºС. Содержание хлорофилла в фотосинтезирующих органах определяли дифференциально спектрофотометрически после извлечения 96% спиртом. Уровень содержания Na+ и K+ в фотосинтезирующих органах определяли в водной вытяжке пробы (100 мг) на атомно-абсорбционном спектрометре (Hitachi 207, Япония). Содержание свободного пролина определяли с помощью кислого нингидринового реактива по методу Bates [25], результаты рассчитывали на 1 г сухой массы.

Определение квантового выхода флуоресценции ФС II адаптированного к темноте фрагмента листа осуществляли с помощью PAM флуориметра (PAM 101, “Walz”, Германия) Измеряемым показателем был Fv/Fm – темновой максимальный квантовый выход флуоресценции ФС II. Измерение флуоресценции с досветкой образца слабым модулированным потоком красного света по ходу измерений осуществлялось АЦПУ (PDA-100, “Walz”), преобразующим первичный сигнал от PAM-101 на компьютер со специализированным программным интерфейсом. Расчет показателей проводили на основании текущего значения минимальной (F0) и максимальной (Fm) флуоресценции адаптированного к темноте листа по формуле Fv/Fm = (FmF0)/Fm.

Для определения фотосинтетического СО22О-газообмена фрагмент листа помещали в термостатируемую при комнатной температуре листовую камеру, описанную ранее Пярником и др. [26], и освещали оптоволоконным световодом от осветителя (KL 1500 LCD, “Shott”, Германия) с галогеновой лампой (150 Вт, “Philips”, Нидерланды) с плотностью квантов ФАР в поле объекта 2000 мкмоль/(с м2). Стационарный СО22О-газообмен листа измеряли с помощью одноканального ИК-газоанализатора (LI-820, “LiCor”, США) в открытой схеме. Транспирацию листа рассчитывали на основании разности влажности газа на входе и выходе из листовой камеры [27, с. 57]. В описываемой здесь установке [28] в опорном газовом потоке на входе в листовую камеру поддерживали известную постоянную влажность с помощью увлажнителя LI-610 (“LiCor”). Для определения влажности на выходе из листовой камеры использовали психрометрический датчик HMP50 (“Vaisala INTERCAP”, Финляндия). Интенсивность темнового дыхания оценивали через 20 мин после выключения света. Эффективность использования воды рассчитывали, как отношение скорости нетто-фотосинтеза к транспирации.

Во всех экспериментах было не менее трех биологических повторностей. Для корреляционного и факторного (ANOVA) анализа использовали программу SigmaPlot 12.0. На графиках приведены средние арифметические значения полученных величин и их стандартные ошибки. Различия считались достоверными при р < 0.05.

 

Результаты

Интегральной физиологической характеристикой является рост растений. Водный дефицит, генерированный обработкой ПЭГ (1) и ПЭГ (2), индуцировал двукратное снижение сухой надземной биомассы у обоих экотипов (рис. 1а). Слабое засоление (100 мM NaCl) было оптимальным для роста растений экотипа Макан и не влияло на рост экотипа Подольск. Умеренное засоление (200 мM NaCl) в 1.5 раза снижало накопление биомассы растений экотипа Подольск (рис. 1б).

Изучение влияния засухи и засоления на интенсивность световых и темновых этапов фотосинтеза и Н2О-обмен растений двух экотипов показало, что NaCl и ПЭГ не оказывали влияния на максимальный квантовый выход ФС II (таблица). У растений обоих экотипов водный дефицит, индуцированный ПЭГ, в 1.5–2.0 раза снижал нетто-фотосинтез (рис. 2а) и транспирацию (рис. 2б). Слабое и умеренное засоление не влияло на СО22О-газообмен на свету у растений обоих экотипов.

Ни у одного экотипа не отмечали значимых изменений СО2-газообмена в темноте в условиях гиперосмотического действия ПЭГ (рис. 3а). Однако при засолении 200 мМ NaCl у растений экотипа Подольск наблюдали двукратное возрастание темнового дыхания (рис. 3б).

Измерение содержания воды в листьях и расчет эффективности ее использования показал, что у растений обоих экотипов значения этих параметров были сходными во всех вариантах экспериментов (рис. 4а, 4в; таблица). Различия между экотипами были выявлены по содержанию хлорофилла и пролина в варианте ПЭГ (2), где наблюдалось возрастание данных параметров у экотипа Подольск (таблица; рис. 4б).

Установлено, что у растений обоих экотипов при засолении значительно увеличивалось содержание Na+ и снижалось содержание K+ (рис. 5). Наибольший эффект отмечали у растений экотипа Подольск. Действительно, возрастание отношения Na+/K+ было особенно выражено у представителей этого экотипа (рис. 6).

Обсуждение

Проведенные ранее исследования показали, что в естественных условиях обитания на территории Южного Урала растения B. sedoides экотипа Макан в 10 раз превосходят по ростовым параметрам растения экотипа Подольск [24]. Использование слабых и умеренных концентраций NaCl и ПЭГ в физиологически контролируемых экспериментах позволило разделить и отдельно проанализировать воздействие ионного и осмотического стресса на растения данных экотипов.

Установлено, что оба экотипа были одинаково отзывчивы к водному дефициту, инициированному ПЭГ. Все растения демонстрировали сходное снижение интенсивности роста, нетто-фотосинтеза, транспирации, содержания воды (рис. 1, 2, 4), а также постоянство эффективности ФС II (Fv/Fm) и использования воды (таблица). При этом в отличие от экотипа Макан, у растений экотипа Подольск имело место значительное возрастание содержания пролина (рис. 4б) в побегах, что свидетельствовало о более выраженном у них состоянии стресса [29]. Увеличение концентрации пролина, вероятно, в свою очередь способствовало возрастанию концентрации хлорофилла a и b. Известно, что усиление скорости биосинтеза пролина в хлоропластах при стрессе уменьшает фотоингибирование и повреждение фотосинтетического аппарата [30].

Реакция исследуемых экотипов на засоление была слабо выражена по ряду параметров фотосинтеза (таблица) и фотосинтетического СО22О-газообмена (рис. 2в, 2г). Полученные результаты совпадают с данными других авторов, свидетельствующими, что засоление мало влияет на физиологические процессы в листьях галофитов [7].

Экотипическое своеобразие реакции растений B. sedoides на засоление было выявлено лишь в отношении темнового дыхания (рис. 3б). Только у растений экотипа Подольск при засолении 200 мМ NaCl наблюдали двукратное возрастание данного параметра по сравнению с другими вариантами. Подобное значительное усиление дыхания показано при действии засоления [31] и засухи [32] другими авторами. Причем такая реакция в большей степени характерна для менее устойчивых видов [33, с. 122]. Таким образом, растения экотипа Подольск в большей мере, чем представители экотипа Макан, были чувствительны к солевому стрессу.

Возрастание интенсивности темнового дыхания (рис. 3б) у растений экотипа Подольск свидетельствует о значимом влиянии на физиологическое состояние помимо осмотического, оцениваемого по увеличению содержания пролина в тканях (рис. 4б), также и ионного фактора (рис. 5в). Причем у растений данного экотипа усиление выделения СО2 в темноте при умеренном засолении (200 мМ NaCl) сопровождалось заметным снижением накопления надземной биомассы (рис. 1б). Такое снижение биомассы, вероятно, является следствием дополнительных дыхательных затрат (рис. 3б) у растений экотипа Подольск по сравнению с растениями экотипа Макан на адаптивное поддержание ионного гомеостаза.

У растений экотипа Подольск в условиях засоления выявлена положительная корреляция (r = 0.62) между изменением транспирации (рис. 2г) и отношением Na+/K+ (рис. 6б), т.е. решающую роль в регуляции водного обмена играли ионы Na+ (r = 0.64). Причем у данного экотипа содержание Na+ и отношение Na+/K+ положительно коррелировали с интенсивностью темнового дыхания (r = 0.74 и r = 0.70 соответственно), т.е. при усилении засоления возрастали дополнительные дыхательные затраты. У растений экотипа Макан таких связей не установлено. У этих растений в процессе адаптации к засолению изменение интенсивности транспирации коррелировало с содержанием K+ (r = 0.68), а высокое содержание K+, в свою очередь, способствовало снижению дыхательных затрат (r = –0.86). Вероятно, в данном случае ионы калия играют важную роль в регуляции замыкающих клеток устьиц, т.е. реализуется второй адаптационный механизм по Robinson с соавт. [18].

Cолеустойчивость растений в значительной степени определяется эффективностью механизмов транспорта ионов Na+ и K+. Солеустойчивые растения, по сравнению с несолеустойчивыми, лучше справляются с задачей выведения Na+ из цитоплазмы и поддержания в ней на нужном уровне концентрации K+ [34, 35]. Сохранение клеточного Na+/K+ гомеостаза имеет решающее значение для выживания растений в условиях засоления [17]. Поэтому в качестве одного из критериев солеустойчивости часто используют величину отношения концентраций этих ионов. Большее у растений экотипа Подольск значение Na+/K+ в условиях умеренного засоления (рис. 6б) свидетельствует об их меньшей, по сравнению с растениями экотипа Макан, устойчивости к ионному фактору засоления.

В целом при адаптации к засолению у растений обоих экотипов важное значение имеет регуляция водного обмена, хотя при этом перераспределение энергетических затрат и участие Na+ и K+ у двух экотипов разное. У более продуктивного в естественных условиях экотипа Макан в регуляции водного обмена активно участвуют ионы калия, и достаточное их количество минимизируют неэффективные дыхательные затраты. У растений экотипа Подольск на интенсивность транспирации большое значение оказывают ионы натрия. Однако по мере накопления токсичных ионов натрия усиливаются и дополнительные дыхательные затраты, что приводит к усиленному расходу ассимилятов и, как следствие, к снижению ростовых показателей.

Таким образом, совместно со снижением показателей биопродуктивности растений экотипа Подольск увеличение содержания пролина в их тканях характеризовало сравнительно меньшую адаптацию к осмотическому фактору, а повышенное темновое дыхание и высокое отношение Na+/K+ сравнительно меньшую устойчивость к ионному фактору засоления по сравнению с растениями экотипа Макан.

 

Список литературы

  1. Eshghizaden H.R., Kafi M., Nezami A. The mechanisms of salinity tolerance in the xero-halophyte blue panicgrass (Panicum antidotale Retz.) // Not. Sci. Biol. 2012. V. 4. P. 59–64.
  2. Aslam R., Bostan N., Nabgha-e-Amen, Maria M., Safdar W. A critical review on halophytes: salt tolerant plants // J. Med. Plants Res. 2011. V. 5. P. 7108–7118.
  3. Munns R., Tester M. Mechanisms of salinity tolerance // Annu. Rev. Plant Biol. 2008. V. 59. P. 651–681.
  4. Ashraf M., Harris P.J.C. Photosynthesis under stressful environments: an overview // Photosynthetica. 2013. V. 51. P. 163–190.
  5. Chaves M.M., Flexas J., Pinheiro C. Photosynthesis under drought and salt stress: regulation mechanisms from whole plant to cell // Ann. Bot. 2009. V. 103. P. 551–560.
  6. Geissle N., Hussin S., Koyro H.W. Interactive effects of NaCl salinity and elevated atmospheric CO2 concentration on growth, photosynthesis, water relations and chemical composition of the potential cash crop halophyte Aster tripolium L. // Environ. Exp. Bot. 2009. V. 65. P. 220–231.
  7. Duarte B., Sleimi N., Caçador I. Biophysical and biochemical constraints imposed by salt stress: learning from halophytes // Front. Plant Sci. 2014. V. 5. P. 746.
  8. Ashraf M., Harris P.J.C. Potential biochemical indicators of salinity tolerance in plants // Plant Sci. 2004. V. 166. P. 3–16.
  9. Parida A.K., Das A.B., Mittra B. Effects of salt on growth, ion accumulation, photosynthesis and leaf anatomy of the mangrove, Bruguiera parviflora // Trees–Struct. Funct. 2004. V. 18. P. 167–174.
  10. Rivelli A.R., Lovelli S., Perniola M. Effects of salinity on gas exchange, water relations and growth of sunflower (Helianthus annuus) // Funct. Plant Biol. 2002. V. 29. P. 1405–1415.
  11. Jacoby R.P, Taylor N.L, Millar A.H. The role of mitochondrial respiration in salinity tolerance // Trends Plant Sci. 2011. V. 16. P. 614–623.
  12. Nunes-Nesi A., Araújo W., Fernie A.R. Targeting mitochondrial metabolism and machinery as a means to enhance photosynthesis // Plant Physiol. 2011. V. 155. P. 101–107.
  13. Рахманкулова З.Ф. Взаимосвязь фотосинтеза и дыхания целого растения в норме и при неблагоприятных внешних условиях // Журн. общей биологии. 2002. Т. 63. № 3. С. 44–53.
  14. Thornley J.H.M. Plant growth and respiration re-visited: maintenance respiration defined – it is an emergent property of, not a separate process within, the system – and why the respiration : photosynthesis ratio is conservative // Ann. Bot. 2011. V. 108. P. 365–1380. doi 10.1093/aob/mcr238
  15. Flexas J., Bota J., Galmés J., Medrano H., Ribas-Carbo M. Keeping a positive carbon balance under adverse conditions: responses of photosynthesis and respiration to water stress // Physiol. Plant. 2006. V. 127. P. 343–352.
  16. Gupta B., Huang B. Mechanism of salinity tolerance in plants: physiological, biochemical, and molecular characterization // Int. J. Genomics. 2014. P. 1–18. doi 10.1155/2014/701596
  17. Ma L., Zhang H., Sun L., Jiao Y., Zhang G., Miao C., Hao F. NADPH oxidase AtrbohD and AtrbohF function in ROS-dependent regulation of Na+/K+ homeostasis in Arabidopsis under salt stress // J. Exp. Bot. 2012. V. 63. P. 305–317.
  18. Robinson M., Very A., Sanders D., Mansfield T. How can stomata contribute to salt tolerance? // Ann. Bot. 1997. V. 80. P. 387–393.
  19. Ben Ahmed C., Ben Rouina B., Sensoy S., Boukhriss M., Ben Abdullah F. Exogenous proline effects on photosynthetic performance and antioxidant defense system of young olive tree // J. Agric. Food Chem. 2010. V. 58. P. 4216–4222.
  20. Ripley B., Frole K., Gilbert M. Differences in drought sensitivities and photosynthetic limitation between co-occurring C3 and C4 (NADP-ME) Panicoid grasses // Ann. Bot. 2010. V. 105. Р. 495–503.
  21. Abdel-Latif A. Phosphoenolpyruvate carboxylase activity of wheat and maize seedlings subjected to salt stress // Aust. J. Basic Appl. Sci. 2008. V. 2. P. 37–41.
  22. Ueno O. Structural and biochemical characterization of the C3-C4 intermediate Brassica gravinae and relatives, with particular reference to cellular distribution of Rubisco // J. Exp. Bot. 2011. V. 62. P. 5347–5355.
  23. Sage R.F., Sage T.L., Kocacinar F. Photorespiration and the evolution of C4 photosynthesis // Annu. Rev. Plant Biol. 2012. V. 63. P. 19–47.
  24. Шуйская Е.В., Рахманкулова З.Ф., Биктимерова Г.Я., Щербаков А.В., Федяев В.В., Суюндуков Я.Т., Усманов И.Ю. Эколого-физиологический анализ представителей сем. Chenopodiaceae на засоленных почвах Южного Урала // Растит. ресурсы. 2014. Т. 50. С. 614–626.
  25. Радюкина Н.Л., Иванов Ю.В., Шевякова Н.И. Методы оценки содержания активных форм кислорода, низкомолекулярных антиоксидантов и активностей основных антиоксидантных ферментов // Молекулярно-генетические и биохимические методы в современной биологии растений / Под ред. Кузнецова Вл.В., Кузнецова В.В., Романова Г.А. Москва: Бином, 2011. C. 347–365.
  26. Пярник Т.Р., Кээрберг О.Ф., Юрисма Э.Я. Быстродействующая экспозиционная камера для изучения фотосинтеза при помощи 14СО2 // Физиология растений. 1987. Т. 34. С. 837–845.
  27. Лайск А.Х. Кинетика фотосинтеза и фотодыхания С3-растений. Москва: Наука, 1977. 195 с.
  28. Воронин П.Ю. Установка для измерений флуоресценции хлорофилла, СО2-газообмена и транспирации отделенного листа // Физиология растений. 2014. Т. 61. С. 291–296.
  29. Szabados L., Savourй A. Proline: a multifunctional amino acid // Trends Plant Sci. 2010. V. 15. P. 89–97.
  30. Hare P., Cress W.A. Metabolic implications of stress-induced proline accumulation in plants // Plant Growth Regul. 1997. V. 21. P. 79–102.
  31. Razzaghi F., Jacobsen S.-E., Jensen C.R., Andersen M.N. Ionic and photosynthetic homeostasis in quinoa challenged by salinity and drought – mechanisms of tolerance // Funct. Plant Biol. 2015. V. 42. P. 136–148.
  32. Bartoli C.G., Gómez F., Gergoff G., Guiamet J.J., Puntarulo S. Up-regulation of the mitochondrial alternative oxidase pathway enhances photosynthetic electron transport under drought conditions // J. Exp. Bot. 2005. V. 56. P. 1269–1276.
  33. Lambers H., Chapin F.S., III, Pons T.L. Plant Physiological Ecology. New York: Springer-Verlag, 2008. 605 p.
  34. Widodo J.J., Patterson J.H., Newbigin E., Tester M., Bacic A., Roessner U. Metabolic responses to salt stress of barley (Hordeum vulgare L.) cultivars, Sahara and Clipper, which differ in salinity tolerance // J. Exp. Bot. 2009. V. 60. P. 4089–4103.
  35. Балнокин Ю.В. Ионный гомеостаз и солеустойчивость растений. 70-е Тимирязевские чтения. Москва: Наука, 2012. 99 с.

 

Эффективность использования воды, максимальный квантовый выход ФСII (Fv/Fm ) и содержание хлорофилла в побегах при различных концентрациях NaCl и ПЭГ

 

 

Параметры

Экотип

Контроль

ПЭГ (1)

ПЭГ (2)

NaCl (1)

NaCl (2)

Эффективность использования воды, ммоль СО2/моль Н2О

Макан

5.94 ± 0.53a

6.72 ± 0.80a

9.70 ± 1.00b

7.23 ± 0.79a

6.30 ± 1.10a

Подольск

6.24 ± 0.57a

5.37 ± 0.48a

10.60 ± 1.00b

7.00 ± 1.30a

6.10 ± 1.40a

Fv/Fm

Макан

0.86 ± 0.01a

0.85 ± 0.01a

0.89 ± 0.01a

0.75 ± 0.01a

0.83 ± 0.02a

Подольск

0.82 ± 0.01a

0.84 ± 0.01a

0.84 ± 0.02a

0.84 ± 0.03a

0.84 ± 0.01a

Содержание хлорофилла (a+b), мг/г сырого веса

Макан

1.03 ± 0.04a

1.04 ± 0.10a

1.14 ± 0.10a

1.21 ± 0.06a

1.07 ± 0.06a

Подольск

1.12 ± 0.02a

1.49 ± 0.01b

2.07 ± 0.10c

1.22 ± 0.05a

1.23 ± 0.10a

Примечание. Максимальный квантовый выход ФС II (Fv/Fm) измеряли после 20-минутной темновой адаптации. Приведены средние арифметические значения полученных величин (n = 4) и их стандартные ошибки. Достоверные различия на уровне p < 0.05 отмечены разными буквами.

 

ПОДПИСИ К РИСУНКАМ

 

Рис. 1. Сухая биомасса надземной части растений двух экотипов.

а – выращивание растений в условиях водного дефицита, индуцированного растворами ПЭГ (1) и ПЭГ (2), изоосмотичными 100 и 200 мМ растворам NaCl; б – выращивание растений в условиях засоления, вызванного 100 мМ (NaCl (1)) и 200 мМ (NaCl (2)) растворами NaCl. Контрольные растения выращивали на 50% среде Хогланда. Достоверные различия на уровне p < 0.05 отмечены разными буквами. 1 – экотип Макан, 2 – экотип Подольск.

 

Рис. 2. Фотосинтетический СО2-газообмен и транспирация побегов.

а, б – выращивание растений в условиях водного дефицита, индуцированного растворами ПЭГ (1) и ПЭГ (2), изоосмотичными 100 и 200 мМ растворам NaCl; в, г – выращивание растений в условиях засоления, вызванного 100 мМ (NaCl (1)) и 200 мМ (NaCl (2)) растворами NaCl. Контрольные растения выращивали на 50% среде Хогланда. Достоверные различия на уровне p < 0.05 отмечены разными буквами. 1 – экотип Макан, 2 – экотип Подольск.

 

Рис. 3. Темновое дыхание побегов.

а – выращивание растений в условиях водного дефицита, индуцированного растворами ПЭГ(1) и ПЭГ(2), изоосмотичными 100 и 200 мМ растворам NaCl; б – выращивание растений в условиях засоления, вызванного 100 мМ (NaCl (1)) и 200 мМ (NaCl (2)) растворами NaCl. Контрольные растения выращивали на 50% среде Хогланда. Достоверные различия на уровне p < 0.05 отмечены разными буквами. 1 – экотип Макан, 2 – экотип Подольск.

 

Рис. 4. Водный статус и содержание пролина в побегах.

а, б – выращивание растений в условиях водного дефицита, индуцированного растворами ПЭГ (1) и ПЭГ (2), изоосмотичными 100 и 200 мМ растворам NaCl; в, г – выращивание растений в условиях засоления, вызванного 100 мМ (NaCl (1)) и 200 мМ (NaCl (2)) растворами NaCl. Контрольные растения выращивали на 50% среде Хогланда. Достоверные различия на уровне p < 0.05 отмечены разными буквами. 1 – экотип Макан, 2 – экотип Подольск.

 

Рис. 5. Накопление ионов Na+ и К в побегах.

а, б – выращивание растений в условиях водного дефицита, индуцированного растворами ПЭГ (1) и ПЭГ (2), изоосмотичными 100 и 200 мМ растворам NaCl; в, г – выращивание растений в условиях засоления, вызванного 100 мМ (NaCl (1)) и 200 мМ (NaCl (2)) растворами NaCl. Контрольные растения выращивали на 50% среде Хогланда. Достоверные различия на уровне p < 0.05 отмечены разными буквами. 1 – экотип Макан, 2 – экотип Подольск.

 

Рис. 6. Соотношение Na+/K+ в побегах.

а – выращивание растений в условиях водного дефицита, индуцированного растворами ПЭГ (1) и ПЭГ (2), изоосмотичными 100 и 200 мМ растворам NaCl; б – выращивание растений в условиях засоления, вызванного 100 мМ (NaCl (1)) и 200 мМ (NaCl (2)) растворами NaCl. Контрольные растения выращивали на 50% среде Хогланда. Достоверные различия на уровне p < 0.05 отмечены разными буквами. 1 – экотип Макан, 2 – экотип Подольск.