Рецензия на книгу Laisk А., Nedbal L., Govindjee
"Photosynthesis in silico. Understanding Complexity from Molecules to Ecosystems".
V. 29. In: "Advances in Photosynthesis and Respiration". Ed. Govindjee
(Dordrecht, The Netherlands: Springer-Verlag, 2009. 503 pp.)
      
       Изданный в прошлом году издательством Springer очередной 29 том фундаментальной энциклопедической серии "Успехи в изучении фотосинтеза и дыхания" (редактор серии Govindjee) написан профессионалами и для профессионалов. Международная группа редакторов тома (A. Laisk, University of Tartu, Эстония; L. Nedbal, Institute of Systems Biology and Ecology Academy of Sciences, Чехия, и Govindjee, University of Illinois, США) проделала большую работу, чтобы на самом высоком уровне представить читателю наиболее выдающиеся достижения в области фотосинтеза в виде ряда обобщенных количественных моделей, разработанных ведущими специалистами из 15 стран мира. Пять частей книги включают более 400 страниц текста. Искусно скомпонованный материал нацеливает внимание читателя на представлении инструмента количественного моделирования как способа однозначного и непротиворечивого формулирования научных концепций, в основании которых лежит эксперимент.
       Формулировка заглавия книги вполне определяет ее логическое членение. Первая часть сфокусирована на проблемах методологии моделирования. Тенденции и инструментарий моделирования в современной биологии рассмотрены в первой концептуальной главе M. Hucka и J. Schaff и демонстрируются с применением нового перспективного высоко формализованного языка моделирования (SBML). Авторы предлагают разработку программ моделирования представлять в стандартном семантическом формате. Во второй главе L. Nedbal, J. Cerveny и H. Schmidt рассматривают соотношение и интеграцию кинетических моделей фотосинтеза.
       Моделирование светосбора и первичного разделения зарядов определяет предмет второй части книги. Первую главу этого раздела (глава 3 "Моделирование светосбора и первичного разделения зарядов в фотосистеме I и фотосистеме II") написали R. van Grondelle, В.И. Новодережкин и J.P. Dekker. Их модель, основанная на нелинейной спектроскопии, выявляет новые аспекты механизма сопряжения миграции энергии к ФС I и ФС II с элементарным разделением зарядов. Именно три главных параметра, которые определяют электронную структуру и динамику возбуждения фотосинтетической антенны, представлены резонансным сопряжением энергии (экситон), неоднородным спектральным уширением и экситон-решеточным энергетическим взаимодействием. Сложность устройства антенного комплекса и недостаток данных о структурной организации создают серьезные трудности при моделировании первичных фотохимических процессов у высших растений. Возможно поэтому A. Freiberg и G. Trinkunas, авторы следующей главы (глава 4) применяют модель возбужденного поларона. Эта модель оказалась более пригодной для описания релаксации возбужденных электронных состояний в неупорядоченных агрегатах бактериохлорофилла с точки зрения донирующих электрон антенных структур с относительно сильным взаимодействием экситона и теплового колебания решетки.
       В главе 5 D. Lazar и G. Schansker описывают наиболее существенные результаты моделирования флуоресцентных электронных переходов, полученные за последние 20 лет. Они проводят сравнительный анализ моделей, совместимых с комбинированной моделью Кока, для фотореакций на донорной стороне ФС II, модели обратно радикальной пары для первичных фотохимических процессов на ФС II, двухэлектронной дырочной модели для транспорта электронов на акцепторной стороне ФС II и реакций, относящихся к восстановлению и окислению пластохинона (PQ), в некоторых случаях Ф цитохрома bgf, пластоцианина и ФС I. В ряде моделей учитывается дополнительное влияние таких процессов, как эффекты электрического поля и темновых реакций фотосинтеза, протекающих в строме и цитозоле. В главе 6, названной "Моделирование кинетики флуоресценции хлорофилла", W. Vredenber и O. Prasil представляют модель и имитацию индукции световозбужденного хлорофилла в предадаптированных в течение 10л20 мин в темноте листьях и тилакоидах. Такого рода анализ обычно напрямую связан с определением и формализацией дифференциальных уравнений при описании последовательности шагов переноса электрона при окислении кислород-выделяющего комплекса (OEC) и восстановлении первичного пластохинонового акцептора (Qa) ФС II в процессе возвратного возбуждения (MTF). Эта модель рассматривает гетерогенность реакционных центров (RC) связанной с S-состояниями OEC, при этом допускается вклад 20а35% фракции Qb в невосстановленные реакционные центры, что идентифицируется с So-фракцией. Последовательность процессов индукции флуоресценции (FIA) предполагает фотохимическую стадию O-J-D, электрохимическую фазу J-I и компонент (фазу), который, вероятно, связан с фотоэлектрическим взаимодействием между ФС I и ФС II.
       Основанная на анализе серий индукционных кривых флуоресценции многокомпонентная компьютерная модель представлена А. Рубиным и Г. Ризниченко в главе 7, описывающей процессы на имитируемой мембранной "сцене", которая включает стромальный (люменный) и межмембранный компартменты, воспроизведенные на основе данных о структуре. Движение подвижных переносчиков электронов описано согласно динамике Броуновского формализма. Имитационная модель позволяет не только отследить кинетику, но и визуально представить пространственное поведение переносчиков электронов. Такая модель раскрывает роль неоднородного распределения фотореакционных центров и других элементов в пространственной мембранной структуре и прерывисто-конечный характер организации фотосинтетической мембраны.
       В главе 8 J. Lavergne с теоретической точки зрения рассматривает эффект кластерной организации электрон-транспортных цепей (ЭТЦ). В главе обсуждаются варианты их относительной разномасштабной компартментации в противоположность более часто встречающейся модели гомогенной структуры ЭТЦ. Исследование мультидоменной ЭТЦ показало, что в данном случае интегрированные системы менее предпочтительны по сравнению с диффузно рассеянными. Это обусловлено статистически достоверным распределением присутствующего в системе количества электронов, которое вызывает перевосстановление низко потенциальных и окисление высоко потенциальных переносчиков электронов. Аномально низкая "наблюдаемая константа равновесия" приводит к снижению эффективности процесса.
       Интегральное моделирование световых и темновых реакций фотосинтеза составляет суть четвертого раздела монографии. Дальнейшее развитие своей популярной биохимической модели С3-фотосинтеза представляют S. von Caemmerer, G. Farquhar и J. Berry в главе 9. Авторы дают краткий обзор своей новой модели. Эта модель использована для интерпретации данных измерения ассимиляционного СО2-газообмена листьями и представления фотосинтеза с помощью таких систем, как устьичный контроль и СО2-концентрирующий механизм С4-фотосинтеза. Модель позволяет предсказать стационарную скорость фотосинтетического СО2-газообмена при различных условиях освещенности и температуры, а также разных концентрациях СО2 и О2 в окружающей лист среде. Модель основана на кинетических свойствах Рубиско, а скорость ассимиляции СО2 описывается как лимитированная либо скоростью карбоксилирования Рубиско при РБФ-субстратном насыщении центров карбоксилирования, либо скоростью хлоропластной ЭТЦ (или скоростью регенерации РБФ). Модель можно использовать для оценки активности Рубиско in vivo и пропускной способности хлоропластной ЭТЦ. Однако это требует информации о парциальном давлении СО2 в хлоропласте, где, как было показано, оно меньше, чем в межклетниках листа. Требуются дополнительные исследования, чтобы ответить на вопрос, чем лимитируется скорость ассимиляции СО2 при экстремальных температурах: активностью Рубиско, ее активацией или пропускной способностью ЭТЦ хлоропласта. Это необходимо для доказательства корректности модели при подобных условиях.
       Адаптированный к описанию температурной зависимости С3-фотосинтеза вариант предыдущей модели был разработан C.J. Bernacchi, D.M. Rosenthal, C. Pimentel, S.P. Long и G.D. Farquhar. В главе 10 они рассмотрели проблему корректной параметризации биохимической модели С3-фотосинтеза в широком диапазоне температурного варьирования. Модель С3-фотосинтеза (Farquhar с соавт., 1980) используется для решения широкого круга задач, таких как предсказание фотосинтеза на уровне листа, растительного покрова, на региональном уровне и в глобальном масштабе. Точность модели зависит от подходящей параметризации, которая включает точное описание параметров в широком диапазоне температур. Параметры модели включают ряд переменных, представляющих ферментативную кинетику Рубиско и для карбоксилирования, и для оксигенирования, так же как и скорость транспорта электронов для регенерации РБФ. Поступление СО2 в хлоропласт, часто зависимое от температуры, необходимо учитывать при параметризации фотосинтетической модели. Хотя во многих случаях параметризацию производят как на основе наблюдений in vivo, так и in vitro, параметризация in vivo все же более предпочтительна, так как in vivo невозможно воспроизвести естественные условия внутри хлоропласта, особенно в широком температурном диапазоне.
       Глава 11, посвященная модели обобщенной стехиометрии транспорта электронов, лимитирующего С3-фотосинтез, написана Xinyou Yin, J. Harbinson и P.C. Struik. Авторы рассматривают обобщенную Farquhar, von Caemmerer и Berry (FvCB) модель стационарного С3-фотосинтеза, лимитированного скоростью регенерации РБФ (транспортом электронов в ЭТЦ). Целью проведенного в этой главе анализа была оценка (а) воздействия фотохимической эффективности ФС I и ФС II и циклического транспорта электронов вокруг ФС I (ЦET) на квантовый выход фотосинтеза и соответствующее распределение состояния возбуждения между фотосистемами и (б) ЦЕТ и псевдоциклического транспорта электронов (ПЭТ), которые могут действовать согласованно с линейным транспортом электронов (ЛЭТ с/или без псевдо Q-цикла) для обеспечения необходимого соотношения НАДФ и АТФ, чтобы удовлетворить потребности восстановительного цикла углерода и фотодыхание.
       В главе 12 H. Farazdaghi на основе данных о газообмене развивает концепцию моделирования кинетики активации и катализа Рубиско. В этой главе представлено сравнение теорий активации и катализа Рубиско с использованием ряда математических моделей. Так, имеется две основные концепции катализа Рубиско. Одна из них представляет катализ в рамках одноэтапного лимитированного процесса. Другая концепция основывается на двухэтапном процессе. В первом варианте акт катализа в каталитическом центре Рубиско представляет собой одностадийный процесс фиксации СО2 при любых условиях. В наиболее распространенной двухстадийной версии катализа предполагается, что карбоксилирование лимитировано одним из двух независимых процессов: (а) полностью активированной РБФ, насыщенной каталитической активностью Рубиско при низких концентрациях СО2, и (б) регенерацией РБФ при высокой концентрации СО2. Автор склоняется к первому варианту как более совместимому с биохимическими представлениями о катализе Рубиско.
       Следующая глава 13 написана A. Laisk, H. Eichelmann и V. Oja на основе представлений о С3-фотосинтезе in silico как сопряженном механизме углеродно-азотного обмена. Системы восстановления углерода и нитрата действуют сопряженно в соответствии с постулатом, что восстановление нитрата представляет собой основной протон-сопряженный путь альтернативного транспорта электронов, конкурирующего за потребление АТФ при синтезе крахмала и в других нефотосинтетических процессах. Авторы приняли принципиальное положение, что углеродные каркасы для вновь синтезированных аминокислот отчуждаются из пула фосфоглицериновой кислоты (ФГК) перед тем, как быть восстановленными в ходе фотосинтеза. Модель воспроизводит световую и углекислотную кривые фотосинтеза, флуоресценцию хлорофилла и сигналы пропускания при 810 нм, как в стационарном состоянии, так и в ходе индукции и в колебательном режиме. Модель объясняет общее азотно-углеродное (N/C) соотношение в растительных тканях и предсказывает способность азота лимитировать скорость фотосинтетической ассимиляции в естественных сообществах.
       Моделирование фотосинтеза особого варианта С4-фотосинтеза (НАДФ-ME тип) рассмотрено в главе 14. В компьютерной модели авторы, A. Laisk и G. Edwards, учли световые реакции в ФС II и ФС I, реакции электронно-протонного транспорта в хлоропластах мезофилла и обкладки и все уместные ферментативные реакции. Большинство известных регуляторных функций НАДФ-МЕ С4-фотосинтеза было представлено как система балансовых дифференциальных уравнений для промежуточных соединений. Принципиально новым положением данной модели для С4-видов с НАДФ-МЕ типом является гипотеза о том, что электроны, переносимые в хлоропласты клеток обкладки посредством малатного челночного механизма поступают в ЭТЦ с помощью НАД(Ф)·H-пластохиноноксидредуктазы.
       Анализ метода контроля биосинтеза (потока веществ) дает возможность понять, каким образом задаются потоки и как их можно увеличивать. В главе 15 I.E. Woodrow рассматривает эту проблему. Во-первых, по сравнению с "дикими" типами многие трансгенные растения обладают значительно сниженными концентрациями ферментов, весьма затрудняющими точную оценку соотношения количества фермента и потоков. Во-вторых, для достоверного вычленения статистической дисперсии естественного варьирования результатов измерений из дисперсии, обусловленной варьированием вследствие недостаточной точности измерений, часто требуется бóльшая повторность. Многим исследованиям не хватает нужного числа повторностей. В-третьих, сопутствующие процессы, такие как возрастное варьирование или случайные изменения концентраций других ферментов, зачастую не удается идентифицировать и корректно учесть. Как следствие этих затруднений имеется лишь ограниченное число работ, удовлетворяющих требованиям к получению корректных параметров контроля потока. Применение трансгенных растений с увеличенной или уменьшенной концентрацией целевого фермента меняет ситуацию к лучшему.
       Пятый раздел книги охватывает вопросы моделирования фотосинтеза, начиная от уровня листа до уровня растительного покрова и далее до планетарного уровня. Этот раздел открывает глава 16, написанная U. Niinemets и N.P.R. Anten. В этой главе дается типология основных моделей растительного покрова, а также акцентируется внимание на сопутствующей проблематике. Алгоритмы предсказуемой интеграции низших уровней организации фотосинтеза на его более высокие уровни описывают естественную дискретность листового покрова и его фотосинтетический потенциал и могут имитировать сток углерода в древостой и, возможно, другие процессы, присущие растительному покрову. Современные успехи такого моделирования приводят к созданию трехмерных (3D) моделей, которые способны симулировать взаимодействие падающей радиации с неоднородным растительным покровом в рассмотрении такого сложного явления переноса радиации, как его поглощение и рассеяние. Необходимость в большом числе параметров является недостатком этих ярко выраженных интеграционных алгоритмов. Напротив, оптимизационные модели предсказывают величину общего листового индекса растительного покрова и листовой фотосинтетический потенциал на допущении максимальности фотосинтеза растительного покрова путем оптимального использования доступного азота и листовой массы. Недавно разработанным моделям, учитывающим конкуренцию между различными индивидами, удается еще лучше выявлять соответствие между данными наблюдения и прогнозом, тем самым, подразумевая, что оптимизационные модели имеют больший прогностический потенциал.
       В главе 17 Xin-Guang Zhu и S.P. Long разбирают современное состояние традиционного вопроса о возможности достижения большей продуктивности фотосинтеза за счет подавления фотодыхания в результате увеличения фактора специфичности каталитических центров Рубиско. В этой главе биохимическая модель стационарного состояния фотосинтеза листа была сопряжена с биофизической микроклиматической моделью. Результат имитации фотосинтеза с помощью данной модели предсказывает существенное увеличение фотосинтеза (> 25%) растительного покрова как за счет большей величины фактора специфичности Рубиско, так и за счет увеличения скорости оборота каталитических центров в том случае, если удастся добиться экспрессии этих признаков в С3-растениях.
       В главе 18 M. Kuppers и M. Pfiz рассматривают роль фотосинтетической индукции в дневной и годичной ассимиляции углерода при фотосинтезе листьев и в целом растительном покрове. Шесть древесных видов (молодые на открытом участке, средневозрастные при частичном затенении и в состоянии климакса при сильном загущении полностью сомкнутого тропического леса) были обследованы с точки зрения с ежедневного и годичного фотосинтеза листьев и ассимиляции углерода растительным покровом. Данные были проанализированы, во-первых, в рамках стандартной стационарной модели и, во-вторых, с помощью эмпирической динамической модели наблюдаемого фотосинтеза, учитывающей влияние солнечных бликов в пологе. Авторы пришли к выводу, что модель фотосинтеза во временнóй динамике количественно достаточна для определения ассимиляции СО2 при фотосинтезе в пологе. Эта модель различает особенности ассимиляции углерода растениями, толерантными и нетолерантными к естественно прерывистому режиму освещения (солнечным бликам).
       Цель главы 19 состояла в рассмотрении фотосинтеза в рамках крупномасштабных экосистемных моделей. Авторы этой главы S.A. Pietsch и H. Hasenauer объясняют соотношение между фотосинтезом и биогеохимическими циклами углерода, азота, воды и энергии и описывают, как эти сложные циклы вовлечены в "среду моделирования". В имитационных сценариях, таких как последствия изменений климата, нет никаких наблюдений, позволяющих оценить корректность и точность предсказаний модели. В этом случае устойчивость модели к возмущающим действиям становится основанием для суждения о предсказываемых ею результирующих оценках. Если динамическое поведение модели устойчиво, то предсказания модели заслуживают доверия. Однако, если оно неустойчиво, то в этом случае обсуждение и интерпретация результатов модели заведомо теряет смысл. В завершение главы авторы отмечают центральную роль фотосинтеза, важность полевых наблюдений для верификации модели и ключевую роль оценки динамического поведения модели в изучаемых сценариях.
       Заключительная глава 20 написана A.D. Friend, R.J. Geider, M.J. Behrenfeld и C.J. Still. В ней авторы представляют совершенно новый вариант глобальной комбинированной имитационной модели "континентального" и "морского" фотосинтеза. Отличительной новацией модели "континентального" фотосинтеза, основанного на механистическом подходе, является учет градиента светового потока в толще листа. При расчете "морской" продукции также использован новый подход, который использует градиентную и преходящую вариации в соотношении хлорофилла к углероду (С). Средняя современная ежегодная нетто-первичная продукция на основе этой модели оценена в 107.3 Пг С/год, из которых 51.1% приходится на сушу и 48.9% на океан.
       Фотосинтез является очень древним, возможно, наиболее древним биологическим процессом. Его сложность не оставляет никаких надежд на достижение корректного описания с помощью единственной модели. Построение скоординированной последовательности иерархичных моделей, каждая из которых описывает какую-либо существенную черту или даже группу черт фотосинтеза на разных уровнях его организации, вероятно, является достойной целью для последующих исследований. В результате мультидисциплинарного подхода к проблеме книга вносит существенный вклад на этом пути. Так, в первой части монографии анализ семантики языка моделирования закладывает основу для его стандартизации. В частях II и III проблемы элементарного разделения зарядов на мембране вместе с сопутствующими проблемами фотохимии хлорофилла группируются вокруг загадочной природы полупроводниковых свойств фотосинтетического аппарата. Различные аспекты световых и темновых процессов фотосинтеза анализируются в части IV. Разбор центральных вопросов динамики процессов и их адаптации к условиям окружающей среды, привязанный к современной концепции фотосинтетического карбоксилирования, составляет суть данного раздела. В завершающей части V рассматриваются вопросы "масштабирования" продуктивности фотосинтеза на верхние уровни его организации.
       Таким образом, представляя обширные сведения современной концепции фотосинтеза, данный том имеет перспективу стать превосходным настольным руководством.

© 2010 г. П. Ю. Воронин