УДК 581.1

СПОСОБНОСТЬ ПРОРОСТКОВ ОЗИМОЙ ПШЕНИЦЫ

К НИЗКОТЕМПЕРАТУРНОЙ АДАПТАЦИИ В УСЛОВИЯХ ИЗБЫТОЧНОГО СОДЕРЖАНИЯ ЦИНКА В КОРНЕОБИТАЕМОЙ СРЕДЕ

2019 г. Н. М. Казнинаa, 1, Ю. В. Батоваa, Г. Ф. Лайдиненa, Е. Г. Шерудилоa, А. Ф. Титовa

aИнститут биологии – обособленное подразделение Федерального государственного бюджетного учреждения науки Федерального исследовательского центра "Карельский научный центр Российской академии наук", Петрозаводск

Поступила в редакцию 23.04.2018 г.

После доработки 11.09.2018 г.

Принята к публикации 20.11.2018 г.

Изучали способность проростков озимой пшеницы (Triticum aestivum L.) к холодовой адаптации при избыточном содержании (1000 мкМ) цинка в корнеобитаемой среде. Проростки, находящиеся в течение 7 суток в условиях избытка металла, хуже адаптировались к воздействию низкой температуры (4°С) по сравнению с проростками, находящимися в оптимальных условиях минерального питания. Об этом свидетельствуют уменьшение в их листьях количества фотосинтетических пигментов, снижение устьичной проводимости и оводненности тканей побега. При этом в отличие от варианта с оптимальным содержанием цинка (2 мкМ) в корнеобитаемой среде, отрицательный эффект низкой температуры на физиологические показатели у растений при избытке металла с увеличением экспозиции усиливался. На основе полученных данных высказано предположение, что главными причинами снижения способности проростков, испытывающих воздействие высоких концентраций цинка, к низкотемпературной адаптации являются значительное замедление в этих условиях скорости фотосинтеза и нарушение водного обмена растений.

 

Ключевые слова: Triticum aestivum – проростки – избыток цинка – низкая температура – рост – фотосинтез – водный обмен

________________

Сокращения: ФСА – фотосинтетический аппарат.

 

1Адрес для корреспонденции: Казнина Наталья Мстиславовна. 185910 Петрозаводск, ул. Пушкинская, 11. Институт биологии Карельского научного центра РАН. Электронная почта: kaznina@krc.karelia.ru

 

ВВЕДЕНИЕ

Понижение температуры до низких положительных, а иногда и отрицательных значений в период активной вегетации является одним из внешних факторов, оказывающих сильное отрицательное воздействие на рост, развитие и продуктивность растений. Неслучайно большой интерес к механизмам ответной реакции растений на холодовой стресс сохраняется на протяжении многих лет, и к настоящему времени по этому вопросу накоплено значительное количество различных наблюдений и экспериментальных данных. Их анализ показывает, что под влиянием низких субповреждающих (закаливающих) температур в клетках и тканях растений происходят многочисленные структурно-функциональные изменения, особенно хорошо выраженные у холодостойких культур, благодаря которым они приобретают более высокую устойчивость и возможность сохранять свою жизнеспособность в условиях холодового стресса [1, 2]. Среди многочисленных физиолого-биохимических изменений наиболее важными считаются изменения, направленные на поддержание целостности клеточных мембран, сохранение фотосинтетической активности растений и их водного баланса. При этом установлено, что протекание процесса холодовой адаптации растений зависит не только от интенсивности и длительности действия низкой температуры, но и от изменения сопутствующих факторов внешней среды. Например, снижение содержания воды в почве отрицательно сказывалось на способности к холодовой адаптации растений капусты [3], а повышение интенсивности света – на протекание этого процесса у проростков кукурузы [4]. У дуба монгольского понижение температуры до 4°С при высокой концентрации в окружающей среде СО2 приводило к гораздо более сильному замедлению скорости фотосинтеза, чем при его обычном содержании [5]. У овсяницы луговой, наоборот, низкотемпературное воздействие в условиях двухкратного увеличения концентрации СО2 усиливало интенсивность фотосинтеза, хотя в обычных условиях скорость процесса снижалась [6]. В ряде работ указывается, что на адаптацию растений к низким температурам значительное влияние оказывают условия минерального питания, в частности, содержание в почве макро- и микроэлементов [7, 8], однако такого рода данные немногочисленны. В большинстве же случаев исследование процесса низкотемпературной адаптации проводится в условиях сбалансированного минерального питания. Вместе с тем, в настоящее время во многих странах мира весьма остро стоит проблема загрязнения территорий, используемых для выращивания сельскохозяйственных растений, тяжелыми металлами, в том числе цинком. Увеличение содержания цинка в почве и растениях связано с выбросами промышленных предприятий, а также в значительной степени с использованием высоких доз цинксодержащих минеральных удобрений и средств защиты растений от болезней [9]. В небольших концентрациях цинк необходим для нормальной жизнедеятельности растений, но его высокие концентрации в почве могут приводить к многочисленным изменениям и/или нарушениям физиологических процессов [10, 11]. Практически не известно, как это сказывается на способности растений к низкотемпературной адаптации. Можно предположить, что при избытке цинка в корнеобитаемой среде растения будут хуже адаптироваться к гипотермии вследствие ингибирующего действия металла на основные физиологические процессы. Не исключено, однако, и обратное, что растения, адаптированные к одному стрессору, будут проявлять более высокую устойчивость к другому виду стрессового воздействия.

Цель работы – изучение способности озимой пшеницы к холодовой адаптации в условиях избыточного содержания цинка в корнеобитаемой среде.

 

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Растения озимой пшеницы (Triticum aestivum L.) сорта Московская 39 выращивали в камере искусственного климата при температуре 22ºС, относительной влажности воздуха 60–70%, ФАР 100 мкмоль/(м2·с), 14-часовом фотопериоде, на питательном растворе Хогланда-Арнона с оптимальным (вариант 22°С + Zn 2 мкМ) или избыточным (вариант 22°С + Zn 1000 мкМ) содержанием цинка. Концентрация цинка 1000 мкМ, выбранная на основе предварительных опытов, является для этого сорта пшеницы субповреждающей (как и температура 4°С). Спустя 7 суток (исходный уровень) одну часть растений обоих вариантов переносили в климатическую камеру с температурой 4°С, являющуюся для озимой пшеницы закаливающей, а другую их часть оставаляли в прежних условиях. В исходной точке, а также через 1 и 3 суток у растений всех вариантов измеряли показатели, характеризующие рост (высоту побега, его сырую и сухую биомассу), состояние фотосинтетического аппарата (содержание фотосинтетических пигментов, фотохимическую активность ФС II, устьичную проводимость и интенсивность фотосинтеза) и водный обмен (интенсивность транспирации и оводненность тканей побега). Изучали также устойчивость клеток листьев пшеницы к промораживанию. На протяжении опыта анализировали содержание в органах растений ионов цинка.

Фотосинтетические пигменты экстрагировали 80% ацетоном, их концентрацию определяли на спектрофотометре СФ-2000 (“ОКБ Спектр”, Россия) используя длины волн 665 и 649 нм для измерения содержания хлорофиллов и 440.5 нм для определения количества каротиноидов. Потенциальный квантовый выход фотохимической активности ФС II (Fv/Fm) измеряли после 20-минутной темновой адаптации листьев с помощью флуориметра MINI-PAM (“Walz”, Германия). Устьичную проводимость, интенсивность фотосинтеза и транспирации анализировали с помощью портативной системы для исследования СО2-газообмена и водяных паров HСM-1000 (“Walz”, Германия). Все измерения проводили на первом листе, считая от основания побега. Содержание цинка в побегах измеряли на атомно-абсорбционном спектрофотометре АА-7000 (“Shimadzy”, Япония). Холодоустойчивость растений оценивали по температуре гибели 50% палисадных клеток (ЛТ50) листовых высечек после их промораживания в термоэлектрическом термостате ТЖР-02/-20 (“Интерм”, Россия) при последовательном снижении температуры с шагом 0.4°С. Жизнеспособность клеток определяли с помощью светового микроскопа Микмед-2 (“ЛОМО”, Россия) по коагуляции цитоплазмы и деструкции хлоропластов.

В каждом варианте опыта измерения проводили на 6–12 растениях (биологическая повторность) в зависимости от показателя. Аналитическая повторность для определения содержания фотосинтетических пигментов и количества цинка в побегах растений была 3–4-кратной. Весь опыт повторяли дважды. На рисунках и в таблицах представлены средние значения по двум независимым опытам и их стандартные ошибки. Анализ данных проводили с использованием двухфакторного дисперсионного анализа.

Исследования выполнены на оборудовании Центра коллективного пользования Федерального исследовательского центра “Карельский научный центр Российской академии наук”.

 

РЕЗУЛЬТАТЫ

Проведенные исследования показали, что после 7-суточной экспозиции (исходный уровень) озимой пшеницы на растворе с цинком в концентрации 1000 мкМ проростки характеризовались меньшими высотой и сырой биомассой побега по сравнению с растениями, находящимися при оптимальном содержании цинка в корнеобитаемой среде (табл. 1). В дальнейшем при температуре 22°С ингибирующий эффект металла в отношении указанных показателей сохранялся, однако полной остановки роста растений не происходило. Более того, в этих условиях избыток цинка практически не оказывал выраженного отрицательного влияния на накопление сухой биомассы побега. При воздействии температуры 4°С рост побега тормозился, причем независимо от содержания металла в питательном растворе, тогда как его сухая биомасса продолжала увеличиваться и через 3 суток превышала исходный уровень на 28 и 26% при оптимальном и избыточном содержании цинка, соответственно.

Цинк в высокой концентрации вызывал замедление скорости фотосинтеза у проростков пшеницы, и после недельной экспозиции на растворе с металлом (исходный уровень) скорость поглощения СО2 в этом варианте опыта была на 20% ниже, чем в варианте с оптимальным его содержанием (рис. 1), однако спустя еще 3 суток при температуре 22°С эти различия сглаживались. Воздействие на проростки температуры 4°С уже через 1 сутки приводило к резкому (почти в 5 раз по сравнению с исходным уровнем) снижению скорости фотосинтеза. Тем не менее, через 3 суток при оптимальном содержании цинка скорость процесса вновь несколько возрастала, тогда как при его высокой концентрации продолжала снижаться.

Одной из возможных причин замедления скорости фотосинтеза у растений в неблагоприятных условиях среды является уменьшение содержания фотосинтетических пигментов. В наших опытах после 7-суточной экспозиции на растворе с избытком цинка (исходный уровень) концентрация хлорофиллов была на 10%, а каротиноидов – на 20% ниже, чем варианте с его оптимальным содержанием, и при температуре 22°С эти различия сохранялись на протяжении последующих 3 суток (табл. 2). При воздействии 4°С на растения, находящиеся в условиях оптимального содержания цинка, концентрация хлорофиллов и каротиноидов, наоборот, заметно увеличивалась уже спустя 1 сутки и в дальнейшем сохранялась на высоком уровне. В отличие от этого, при избытке цинка низкая температура приводила к снижению содержания зеленых пигментов в листьях проростков, но практически не сказывалась на содержании каротиноидов.

К замедлению фотосинтеза могли привести и изменения, затрагивающие световые реакции этого процесса. В частности, величина показателя Fv/Fm у проростков пшеницы в присутствии цинка в концентрации 1000 мкМ на протяжении всего опыта была несколько ниже, чем при его оптимальной концентрации (табл. 2). Низкая температура также приводила к некоторому снижению у растений этого показателя, более явно выраженному при высоком содержании металла в корнеобитаемой среде. В целом, однако, можно говорить об отсутствии во всех вариантах опыта ярко выраженных нарушений в работе фотосистемы II.

Еще одним важным фактором, влияющим на скорость СО2-ассимиляции, является устьичная проводимость. У проростков, находящихся в течение 7 суток в условиях избытка цинка (исходный уровень), устьичная проводимость заметно уменьшалась, что, вероятно, было одной из причин замедления скорости фотосинтеза (рис. 2). Однако в дальнейшем при 22°С этот показатель вновь повышался, свидетельствуя о восстановлении скорости ассимиляции СО2. Низкая температура приводила к значительному (почти в 3 раза по сравнению с исходным уровнем) уменьшению устьичной проводимости уже через 1 сутки воздействия, но при оптимальном содержании металла спустя 3 суток наблюдалось частичное восстановление этого параметра, тогда как при его избытке это не происходило.

Известно, что закрытие устьичной щели в ответ на действие неблагоприятной температуры является защитной реакцией растений, направленной на уменьшение потери воды и сохранение необходимого уровня оводненности тканей. В нашем исследовании скорость транспирации во всех вариантах опыта изменялась аналогично изменению устьичной проводимости (табл. 3), и наиболее сильное снижение интенсивности этого процесса зафиксировано также спустя 3 суток воздействия низкой температуры на проростки, находящиеся в условиях избытка цинка. Отметим, что только в этом варианте опыта наблюдалось заметное уменьшение оводненности тканей побега, свидетельствовавшее о нарушении водного обмена.

Оценка холодоустойчивости клеток листьев показала некоторое ее повышение спустя 1 сутки воздействия температуры 4°С, причем как у проростков, находящихся при оптимальном содержании цинка в питательном растворе, так и у испытывающих его избыток (рис. 3). Спустя 3 суток холодоустойчивость продолжала увеличиваться, но в варианте опыта с оптимальным содержанием металла ее прирост был выше, чем у растений в варианте с его избытком. У проростков, находящихся при 22°С, холодоустойчивость листьев не изменялась.

Поскольку ответная реакция растений на действие тяжелых металлов во многом определяется их концентрацией в органах, нами был проведен анализ содержания цинка в побегах проростков пшеницы, который показал, что после 7 суток экспозиции растений в условиях избытка металла (исходный уровень) его концентрация оказалась в 40 раз выше, чем у растений, находящихся при оптимальной концентрации цинка в корнеобитаемой среде (табл. 4). В течение следующих 3 суток заметных изменений в содержании металла ни в одном из вариантов опыта не наблюдалось.

Для оценки влияния низкой температуры, избытка цинка и их возможного взаимодействия на физиологические показатели и процессы у растений пшеницы был использован двухфакторный дисперсионный анализ (табл. 5). Его результаты показали, что избыток цинка и низкая температура, действующие как по отдельности, так и в сочетании, оказывают сильное ингибирующее влияние на большинство из изученных нами показателей. Причем с увеличением экспозиции отрицательный эффект совместного воздействия изученных факторов на растения усиливается.

 

ОБСУЖДЕНИЕ

Озимая пшеница относится к холодоустойчивым злакам, обладающим высокой способностью к низкотемпературной адаптации. В ее основе лежат многочисленные взаимодополняющие структурно-функциональные изменения, происходящие в том числе и на уровне отдельных физиологических процессов. К таким изменениям относятся торможение роста растений, закрытие устьиц, замедление скорости фотосинтеза и транспирации [2, 12–15] и др. Подобные изменения наблюдались и в наших опытах при воздействии температуры 4°С на проростки пшеницы при сбалансированном минеральном питании. Очевидно, эти изменения, по крайней мере отчасти, способствовали повышению холодоустойчивости проростков, о чем свидетельствует частичное восстановление к концу опыта скорости ассимиляции СО2, увеличение сухой биомассы побега, сохранение водного обмена растений, а также повышение холодоустойчивости клеток листьев.

Проростки пшеницы, находившиеся в условиях избытка цинка, к началу холодового воздействия имели меньшую (по сравнению с растениями в оптимальных условиях минерального питания) высоту побега и его биомассу, их листья содержали меньше пигментов, кроме того, они характеризовались более низкими значениями устьичной проводимости и интенсивности фотосинтеза. Тем не менее, при 22°С, несмотря на высокое содержание металла в надземных органах, растения продолжали свой рост, поддерживали высокий уровень оводненности тканей побега, а к завершению опыта у них даже было отмечено некоторое повышение ряда изученных физиологических показателей, что, по-видимому, объясняется эффективной работой механизмов детоксикации цинка в клетке.

При воздействии низкой температуры у растений заметно снижались все изученные физиологические показатели. При этом, если в варианте опыта с оптимальным содержанием цинка спустя 3 суток наблюдалось частичное восстановление большинства изученных параметров, то при избытке металла в корнеобитаемой среде ингибирующий эффект воздействия стресс-факторов к концу опыта усиливался. Особенно это касается фотосинтеза, скорость которого снизилась более чем в 5 раз. Столь сильное замедление интенсивности фотосинтеза в этих условиях могло быть вызвано целым рядом причин, связанных с негативными эффектами цинка на ФСА. Например, известно, что в присутствии избытка цинка у растений увеличиваются размеры вакуоли, что обусловлено необходимостью изоляции в них комплексов хелатирующих молекул с ионами металла, а размеры хлоропластов, наоборот, уменьшаются и в них наблюдается деградация тилакоидов стромы [16, 17]. Вместе с тем, для поддержания требуемой скорости фотосинтеза в условиях действия холода необходимы такие изменения как уменьшение площади, занимаемой вакуолью в клетках, и увеличение площади, занимаемой хлоропластами, в которых преобладают тилакоиды стромы [18, 19]. Цинк в высокой концентрации нарушает также процесс фотоокисления воды из-за замены иона марганца в Mn-содержащем кластере и взаимодействует с кофакторами переноса электронов в реакционном центре ФС II, в частности, с пластохиноном (QА) [20]. Последнее ведет к нарушениям в протекании световых реакций фотосинтеза, а в дальнейшем к замедлению скорости поглощения СО2. Укажем также на уменьшение количества хлорофиллов у растений в присутствии высоких концентраций цинка, что отмечено как в наших опытах, так и другими авторами [21, 22]. Важными причинами замедления скорости фотосинтеза в стрессовых условиях, как известно, могут быть и различные нарушения в ФС II. Однако в условиях нашего эксперимента, судя по отсутствию значительных изменений показателя Fv/Fm – индикатора фотохимической активности фотосинтетического аппарата, это не происходило. Поскольку поддержание высокой скорости фотосинтеза при низких температурах чрезвычайно важно для перестройки метаболизма, которая необходима для успешной адаптации растений к холоду [23], значительное замедление этого процесса, наблюдаемое при избытке цинка, могло негативно отразиться на их способности к адаптации.

Необходимо также отметить важность поддержания оводненности клеток и тканей для сохранения жизнеспособности растений в условиях действия холода. Известно, что закрытие устьиц и снижение устьичной проводимости является одной из первых реакций растений на охлаждение, что позволяет им избежать обезвоживания. При этом холодостойкие виды способны поддерживать водный потенциал и при закрытых устьицах [24]. Однако под влиянием высоких концентраций цинка водный потенциал растений повышается (изменяется в сторону менее отрицательных значений) [25], а осмотический потенциал снижается [26]. Это приводит к нарушениям в водном обмене и потере воды клетками, что, очевидно, и наблюдалось при воздействии на проростки пшеницы температуры 4°С в условиях избытка цинка.

Судя по полученным данным, действие низкой температуры на растения озимой пшеницы при избытке цинка оказывает более сильное отрицательное влияние на большинство изученных нами физиологических показателей по сравнению с растениями, находящимися в оптимальных условиях минерального питания, что подтверждают и данные дисперсионного анализа (табл. 5). Очевидно, подобный эффект во многом связан с усилением низкой температурой негативного влияния цинка на ФСА и водный обмен. Сходный вывод следует и из результатов, полученных в работе других авторов, где изучалось влияние высокой концентрации кадмия в корнеобитаемой среде на растения Рopulus tremula [27]. При этом проведенный авторами протеомный анализ позволил заключить, что снижение способности растений к низкотемпературной адаптации было связано, по крайней мере, отчасти, с нарушением под влиянием этих двух стресс-факторов синтеза хлоропластных белков, а также белков, участвующих в метаболизме жирных кислот.

Усиление ингибирующего действия высоких концентраций цинка на ряд физиологических показателей при снижении температуры уже было отмечено нами в более ранней работе [11]. Настоящее исследование позволило убедительно доказать, что в условиях избыточного содержания цинка в корнеобитаемой среде способность растений озимой пшеницы к холодовой адаптации снижается в значительной степени из-за подавления фотосинтеза и нарушения водного обмена.

Авторы выражают благодарность сотрудникам Института леса Карельского научного центра РАН к.б.н. Галибиной Н.А. и Никеровой К.М. за помощь в определении содержания цинка в растениях.

Финансовое обеспечение исследований осуществлялось из средств федерального бюджета на выполнение государственного задания (тема № 0221-2017-0051).

Настоящая статья не содержит каких-либо исследований с участием людей и животных в качестве объектов исследований. Авторы заявляют, что у них нет конфликта интересов.

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

 

  1. Титов А.Ф., Акимова Т.В., Таланова В.В., Топчиева Л.В. Устойчивость растений в начальный период действия неблагоприятных температур. М.: Наука, 2006. 143 с.
  2. Трунова Т.И. Растение и низкотемпературный стресс. 64-е Тимирязевское чтение. М.: Наука, 2007. 54 с.
  3. Wise R.R., McWilliamJ., Naylor A.W. A comparative study of low-temperature-induced ultrastructural alterations of three species with differing chilling sensitivities // Plant Cell Environ. 1983. V. 6. P. 525–535.
  4. McWilliam J.R., Naylor A.W. Temperature and plant adaptation. I. Interaction of temperature and light in the synthesis of chlorophyll in corn // Plant Physiol. 1967. V. 42. P. 1711–1715.
  5. Wang X.W., ZhaoM., Mao Z.J., Zhu S.Y., Zhang D.L., Zhao X.Z. Combination of elevated CO2 concentration and elevated temperature and elevated temperature only promote photosynthesis of Quercus mongolica seedlings // Russian J. Plant Physiol. 2008. V. 55. P. 54–58.
  6. Hakala K., Mela T. The effects of prolonged exposure to elevated temperatures and elevated CO2 levels on the growth, yield and dry matter partitioning of the field-sown meadow fescue // Agricultural Food Sci. Finland. 1996. V. 5. P. 285–298.
  7. Дроздов С.Н., Курец В.К. Некоторые аспекты экологической физиологии растений. Петрозаводск: ПетрГУ, 2003. 172 с.
  8. Полесская О.Г., Каширина Е.И., Алехина Н.Д. Изменение активности антиоксидантных ферментов в листьях и корнях пшеницы в зависимости от формы и дозы азота // Физиология растений. 2004. Т. 51. С. 686–691.
  9. Добровольский В.В. Основные черты биохимии цинка и кадмия // Цинк и кадмий в окружающей среде. М.: Наука, 1992. С. 7–18.
  10. Broadley M.R., White P.J., Hammond J.P., Zelko I., Lux A.Zinc in plants // New Phytol. 2007. V. 173. P. 677–702.
  11. Казнина Н.М., Батова Ю.В., Лайдинен Г.Ф., Титов А.Ф. Влияние цинка на рост и фотосинтетический аппарат растений пшеницы в условиях оптимума и гипотермии // Труды Карельского научного центра РАН. Серия Экспериментальная биология. 2017. № 12. С. 118–124.
  12. Климов С.В. Биоэнергетическая концепция адаптации растений к низким температурам // Успехи соврем. биологии. 1997. Т. 117. Вып. 2. С. 133–154.
  13. Титов А.Ф., Венжик Ю.В., Таланова В.В., Фролова С.А., Таланов А.В., Назаркина Е.А. Характер и последовательность изменений в фотосинтетическом аппарате растений озимой пшеницы в условиях холодового закаливания // Тр. КарНЦ РАН. Сер. Экспериментальная биология. 2009. № 3. С. 93–97.
  14. Астахова Н.В., Попов В.Н., Селиванов А.А., Бураханова Е.А., Алиева Г.П., МошковИ.Е. Реорганизация ультраструктуры хлоропластов при низкотемпературном закаливании растений арабидопсиса // Физиология растений. 2014. Т. 61. С. 790797.
  15. Liu Z.G., Sun W.C., Zhao Y.N., Li X.C., Fang Y., Wu J.Y., Zeng X.C. Effect of low nocturnal temperature on photosynthetic characteristics and chloroplast ultrastructure of winter rapeseed // Физиологиярастений. 2016. Т. 63. С. 481–490.
  16. Song A., Li P., Fan F., Li Z., Liang Y. The effect of silicon on photosynthesis and expression of its relevant genes in rice (Orysa sativa L.) under high-zinc stress // PLOS ONE. 2014. V. 9(11): e113782. https://doi.org/10.1371/jornal.pone. 0113782
  17. Glińska S., Gapińska M., Michlewska S., Skiba E., Kubicki J. Analysis of Triticum aestivum seedling response to excess of zinc // Protoplasma. 2016. V. 253. P. 367–377.
  18. Трунова Т.И., Астахова Н.В. Роль ультраструктуры клеток в формировании морозостойкой озимой пшеницы // Докл. АН. 1998. Т. 359. С. 120–122.
  19. Венжик Ю.В., Таланова В.В., Титов А.Ф., Мирославов Е.А. Ультраструктура хлоропластов пшеницы (TriticumaestivumL.) при холодовой адаптации и действии абсцизовой кислоты // Тр. КарНЦРАН. Сер. Экспериментальнаябиология. 2014. № 5. С. 102–107.
  20. Monnet F., Vaillant N., Vernay P., Coudret A., Sallanon H., Himi A.Relationship between PSII activity, CO2 fixation, and Zn, Mn and Mg contents of Lolium perenne under zinc stress // J. Plant Physiol. 2001. V. 158. P. 1137–1144.
  21. Vassilev A., Nikolova A., Koleva L., Lidon F. Effects of excess Zn on growth and photosynthetic performance of young bean plants // J. Physiol. 2011. V. 3. P. 58–62.
  22. Li X., Yang Y., Jia L., Chen H., Wei X. Zinc-induced oxidative damage, antioxidant enzyme response and proline metabolism in roots and leaves of wheat plants // Ecotoxicol. Environ. Saf. 2013. V. 89. P. 150–157.
  23. Попов В.Н., Антипина О.В., Пчелкин В.П., Цыдендамбаев В.Д. Изменение жирнокислотного состава липидов хлоропластных мембран растений табака при низкотемпературном закаливании // Физиология растений. 2017. Т. 64. С. 109–115.
  24. Reynolds M.P.,Mujeeb-KasiA., Sawkins M. Prospects for utilizing plant-adaptive mechanisms to improve wheat and other crops in drought- and salinity-prone environments // Ann. Appl. Biol. 2005. V. 146.P. 239–259.
  25. Chatterjee J., Chatterjee C. Phytotoxicity of cobalt, chromium and copper in cauliflower // Environ. Pollut. 2000. V. 109. P. 69–74.
  26. Kholodova V., Volkov K., Abdeyeva A., Kuznetsov V. Water status in Mesembryanthemum crystallinum under heavy metal stress // Environ. Exp. Bot. 2011. V. 71. P. 382–389.
  27. Sergeant K., Kieffer P., Dommes J., Hausman J.-F., Renaut J. Proteomic changes in leaves of poplar exposed to cadmium and low-temperature // Environ. Exp. Bot. 2014. V. 106. P. 112–123.

 

ПОДПИСИ К РИСУНКАМ

Рис. 1. Влияние температуры 4°С на скорость фотосинтеза у растений пшеницы сорта Московская 39 при оптимальной (2 мкМ) и высокой (1000 мкМ) концентрации цинка в корнеобитаемой среде. 1 – исходный уровень; 2 и 3 – 1 и 3 суток воздействия температуры 4°С, соответственно. Различные прописные буквы обозначают достоверные различия между вариантами, строчные буквы – в зависимости от времени экспозиции при P < 0.05.

 

Рис. 2. Влияние температуры 4°С на устьичную проводимость у растений пшеницы сорта Московская 39 при оптимальной (2 мкМ) и высокой (1000 мкМ) концентрации цинка в корнеобитаемой среде. 1 – исходный уровень; 2 и 3 – 1 и 3 суток воздействия температуры 4°С, соответственно. Различные прописные буквы обозначают достоверные различия между вариантами, строчные буквы – в зависимости от времени экспозиции при P < 0.05.

 

Рис. 3. Влияние температуры 4°С на холодоустойчивость листьев пшеницы сорта Московская 39 при оптимальной (2 мкМ) и высокой (1000 мкМ) концентрации цинка в корнеобитаемой среде. 1 – исходный уровень; 2 и 3 – 1 и 3 суток воздействия температуры 4°С, соответственно. Различные прописные буквы обозначают достоверные различия между вариантами, строчные буквы – в зависимости от времени экспозиции при P < 0.05.