УДК 581.1



СТРИГОЛАКТОНЫ – РЕГУЛЯТОРЫ СИМБИОТРОФИИ РАСТЕНИЙ И МИКРООРГАНИЗМОВ

© 2018 г. О. Ю. Штаркa,b , М. Ф. Шишоваb,1, М. Н. Повыдышc, Г. С. Авдееваb, В. А. Жуковa, И. А. Тихоновичa,b


a Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии, Санкт-Петербург
b Биологический факультет Санкт-Петербургского государственного университета, Санкт-Петербург
c Санкт-Петербургская государственная химико-фармацевтическая академия, Санкт-Петербург
Поступила в редакцию 09.05.2017 г.


Стриголактоны (СЛ) – сигнальные молекулы бутенолидной природы семейства апокаротиноидов, синтезируемые растительными организмами. Они широко распространены в природе и контролируют различные аспекты развития растений, что позволяет считать их фитогормонами. Известно, что продукция и выделение СЛ в ризосферу усиливается в условиях дефицита основных элементов питания растений. Вместе с тем, СЛ выполняют сигнальную функцию в ходе становления надорганизменных взаимоотношений при паразитизме и симбиозе. В данном обзоре рассмотрена роль СЛ в формировании арбускулярной микоризы (АМ), обеспечивающей симбиотический путь усвоения фосфата (Pi) растениями, и, частично, азотфиксирующих клубеньков бобовых. Обобщены сведения о влиянии СЛ на развитие арбускулярно-микоризных грибов (АМГ) на пресимбиотической и симбиотической стадиях роста. Выделены основные особенности строения СЛ, обеспечивающие их эффективность как “факторов ветвления” гиф АМГ, и описаны основные механизмы возможного влияния СЛ на АМГ, в т.ч. стимуляция биогенеза митохондрий. Анализ этих сведений и фенотипов мутантов растений с нарушениями биосинтеза СЛ и его регуляции, а также рецепции и транспорта СЛ, позволяет заключить, что их роль в развитии АМ проявляется преимущественно в индукции ветвления гиф АМГ на пресимбиотической стадии роста и связана с реакцией растения на дефицит Pi. Проведен анализ роли компонентов общего симбиотического сигнального каскада в регуляции биосинтеза СЛ при развитии АМ и азотфиксирующих клубеньков бобовых. Продемонстрирована важная роль СЛ в развитии клубенька, вероятно, обусловленная эндогенным влиянием СЛ на его органогенез. Обсуждается возможность существования различных путей, используемых растением при развитии АМ и клубенька для активации общих симбиотических транскрипционных факторов NSP1 и NSP2, участвующих в регуляции биосинтеза СЛ. Данные о структурной специфичности СЛ и результаты филогенетического анализа генов, кодирующих различные компоненты путей биосинтеза и сигналинга СЛ, а также симбиотического сигнального каскада у растений, свидетельствуют о возможной трансформации сигнальной функции СЛ из гормональной, проявляющейся внутри растения, в коммуникативную, обеспечивающую становление межорганизменных отношений.

Ключевые слова: корневые экссудаты – стриголактоны − ветвление гиф − арбускулярная микориза − ортофосфат неорганический − симбиотический сигнальный каскад

______________________
Сокращения: АМ – арбускулярная микориза; АМГ – арбускулярно-микоризные грибы;
МЭК – минимальная эффективная концентрация; СЛ – стриголактон(ы); ТФ – транскрипционны(й/е) фактор(ы); ФВГ – “фактор ветвления” гиф; Pi − ортофосфат неорганический.
1Адрес для корреспонденции: Шишова Мария Федоровна. 199034 Санкт-Петербург, Университетская наб., 7/9. Санкт-Петербургский государственный университет, биологический факультет, кафедра физиологии и биохимии растений. Электронная почта: mshishova@mail.ru

 ВВЕДЕНИЕ
Стриголактоны (СЛ) представляют собой бутенолидные сигнальные молекулы, синтезируемые растениями и контролирующие различные процессы их развития и функционирования [1–3]. В настоящее время идентифицировано не менее 19 природных СЛ (рис., табл.). Скелет молекулы СЛ состоит из трициклического лактона (ABC-кольца), соединенного с бутенолидной группой (D-кольцо) с помощью енольного эфирного мостика [1, 2]. Многообразие структур СЛ обеспечивается за счет различных заместителей в кольцах A и B, а также стереоизомерии С-кольца. Так, все известные СЛ имеют один или два метильных радикала в А-кольце, а также гидрокси- и ацетокси- группы в различных комбинациях в кольцах А и В. Встречаются две уникальные структуры кольца А: фабакол и фабацилацетат имеют эпокси-группу, у соланакола и соланацилацетата А-кольцо является ароматическим [2, 4]. В зависимости от ориентации С-кольца выделяют две группы СЛ: группа стригола (β-ориентация С-кольца), включающая стригол и его производные, соргомол, сорголактон, стригон и группа оробанхола (α-ориентация С-кольца), состоящая из оробанхола, его гидрокси- и ацетокси- производных, дидегидрооробанхола, фабакола, соланакола и их ацетатов [4–6] (рисунок).
СЛ обнаружены у всех проанализированных наземных растений. Наиболее исследованную группу составляют покрытосеменные (около 50 видов), у которых СЛ выделяли из корневых экссудатов, тканей корня [2] и из ксилемного сока [7]. Ряд СЛ был обнаружен в слоевищах двух неродственных видов мхов и одного вида зеленых водорослей [8, 9]. Наиболее часто детектируют оробанхол и его производное, оробанхилацетат (таблица, [10−14]). СЛ синтезируются и выделяются корнями в малых количествах (нанограммы-пикограммы на растение в сутки) [15, 16] и имеют низкую стабильность [17, 18], что осложняет процесс их очистки и идентификации. Поэтому при анализе воздействия СЛ на растения и другие биологические объекты чаще используют доступные в продаже синтетические аналоги природных СЛ, например, GR7 и GR24.
Первое соединение, относящееся к СЛ (стригол), было выделено еще полвека назад из корневых экссудатов хлопчатника в результате поиска стимулятора прорастания покоящихся семян стрѝги (Striga lutea) [19] − растения сем. Orobanchaceae, паразитирующего на корнях культурных растений. Значительно позже было обнаружено, что СЛ играют роль т.н. “факторов ветвления” (“branching factor”) гиф (ФВГ) грибов филы Glomeromycota, образующих арбускулярную микоризу (АМ). Действие СЛ на арбусулярно-микоризные грибы (АМГ) проявляется в пикомолярных концентрациях [17, 18, 20], что говорит о существовании у них высокочувствительной системы восприятия СЛ, которая, однако, до сих пор остается неизученной.
Первоначально СЛ относили к сесквитерпеноидным лактонам [17]. Однако оказалось, что СЛ не являются классическими сесквитерпеноидами и синтезируются в растении непрямым путем в результате окислительного распада каротиноидов, т.е. являются апокаротиноидами [21]. Сначала в результате последовательного функционирования изомеразы D27 (DWARF27) и двух каротиноид-расщепляющих диоксигеназ (CCD, carotenoid cleavage dioxygenases) CCD7 и CCD8 происходит превращение полного транс-бета-каротина в карлактон [21–23], который затем окисляется с участием цитохрома P450 MAX1 (MORE AXILLARY GROWTH1) [7] и его паралогов, ответственных за многообразие структур СЛ [24–26].
Открытие роли СЛ как ингибиторов бокового ветвления побега у растений [27, 28] интенсифицировало исследование их биологической роли и позволило выявить новые механизмы регуляции роста и развития растений. При изучении мутантных растений с нарушениями ветвления побега, было установлено, что СЛ участвуют в перенаправлении ресурсов от листьев и боковых корней и ветвей в главный стебель и корень под действием неблагоприятных факторов среды, включая дефицит фосфора. Индукция биосинтеза СЛ приводит к увеличению длины корневых волосков, что способствует более интенсивному поглощению питательных веществ [28–31]. Многие отмечали, что в условиях недостатка фосфора и, часто, азота, биосинтез и экссудация СЛ усиливаются в десятки, сотни и иногда тысячи раз [7, 13, 16, 17, 32, 33]. Применение фосфорных и азотных удобрений, напротив, негативно влияет на продукцию и экссудацию СЛ [34]. Показано, что СЛ синтезируются преимущественно в корне, а их приток в надземную часть и отток в ризосферу активно регулируются растением. Транспорт СЛ в обоих направлениях может осуществляться с участием переносчика PDR1, относящегося к группе ABCG-переносчиков. PDR1 имеет асимметричную локализацию на плазмалемме в зависимости от типа клеток корня, что, вероятно, и определяет направление переноса СЛ [15, 35]. Наряду с транспортом от клетки к клетке, показана возможность быстрого перемещения СЛ по ксилеме, а, следовательно, быстрое поступление этой сигнальной молекулы в побег [7]. Данные последних лет свидетельствуют о том, что рост-регулирующее действие СЛ обусловлено не только изменением транспорта или интенсивности сигнальных путей таких фитогормонов как ауксин и цитокинин [29–31].
Выявленное плейотропное действие СЛ на растения и идентификация независимого пути рецепции и каскадов передачи сигнала позволяет рассматривать эти вещества как новый класс фитогормонов [3, 29, 36]. СЛ-индуцируемое изменение архитектуры корня и побега может рассматриваться в качестве важного механизма адаптации при действии стрессовых факторов. Возможность использования этих свойств СЛ для повышения устойчивости растений к неблагоприятным условиям открывает новые горизонты в области создания инновационных агротехнологий [36–38]. Например, в обеспечении фосфорного питания растений СЛ могут играть двойственную роль как за счет своего гормонального действия на растения, так и за счет стимуляции развития АМ [31].
АМ – мутуалистический корневой эндосимбиоз, который образуется у подавляющего большинства наземных растений и имеет многостороннее положительное влияние не только на растения, но и на экосистемы. При этом основная функция АМ у растений – обеспечение симбиотического пути усвоения фосфора (в форме ионов неорганического ортофосфата, Pi) [37, 39, 40]. Развитие и функционирование АМ находится под контролем высоко консервативных симбиотических генов растений [41–44]. Недавно было обнаружено, что гены общего симбиотического сигнального каскада (CSSP, common symbiosis signalling pathway [45]), контролирующие развитие АМ и симбиоза бобовых с азотфиксирующими клубеньковыми бактериями, и гены общих для этих симбиозов транскрипционных факторов (ТФ) задействованы в активации биосинтеза СЛ [12, 46]. Это еще раз указывает на многообразие функций СЛ в регуляции жизнедеятельности растения и сосуществующих с ним микроорганизмов.
В данном обзоре рассмотрена роль СЛ в формировании АМ и, частично, симбиоза бобовых с клубеньковыми бактериями, а также обсуждаются возможные механизмы восприятия СЛ у АМГ и пути регуляции биосинтеза СЛ у растений при симбиозе.

СТРИГОЛАКТОНЫ КОРНЕВЫХ ЭКССУДАТОВ КАК “ФАКТОРЫ ВЕТВЛЕНИЯ” ГИФ АРБУСКУЛЯРНО-МИКОРИЗНЫХ ГРИБОВ
Арбускулярно-микоризные грибы являются облигатными биотрофами и лишены ряда метаболических путей. Они проникают вглубь коры корня, где образуют внутриклеточные симбиотические компартменты – арбускулы, представляющие собой сильноразветвленные гифы, отделенные от цитоплазмы растительной клетки мембраной растительного происхождения, т.н. периарбускулярной мембраной. Через нее происходит двунаправленный транспорт питательных веществ: из растительной клетки в грибную поступают сахара (предположительно, глюкоза и сахароза), а из грибной в растительную – ионы Pi, аммония и другие минеральные элементы [39, 40, 41, 47, 48].
Жизненный цикл АМГ можно условно подразделить на три основных стадии: пресимбиотическую (от прорастания пропагулы до контакта гифы с корнем), симбиотическую (формирование и функционирование колонии АМГ внутри корня) и репродуктивную (образование многоядерных бесполых спор: экстрарадикальных и, у ряда видов АМГ, интрарадикальных). В роли пропагул могут выступать индивидуальные споры, фрагменты микоризованных корней, содержащие интрарадикальные споры и везикулы, а также гифы, выходящие наружу из микоризованных корней вегетирующих растений. Для выживания в неблагоприятных условиях АМГ приобрели способность к переходу спор в состояние покоя и к их обратимому прорастанию. Прорастание покоящихся спор АМГ с образованием ростовой трубки может происходить под действием различных факторов, например, понижения температуры или повышения влажности. Однако дальнейший рост гифы и ее интенсивное ветвление в ризосфере происходят только в присутствии корневых экссудатов растения-хозяина и являются важным этапом перехода АМГ к симбиотической стадии [40, 49, 50]. Например, мутант Solanum lycopersicum (pmi, линия М161), корневые экссудаты которого не поддерживают рост гифы из проросшей споры, был неспособен к формированию АМ при инокуляции спорами АМГ, но в присутствии микоризованных растений дикого типа, поддерживающих ветвление гиф, формировал нормальную микоризу [51].
Установлено, что корневые экссудаты микотрофных растений из различных семейств, например горох (Pisum sativum), лядвенец японский (Lotus japonicus), Medicago truncatula, морковь (Daucus carota), кукуруза (Zea mays), сорго (Sorghum bicolor), петуния (Petunia hybrida), табак (Nicotiana tabacum), томат (S. lycopersicum), огурец (Cucumis sativus) и многие другие, способны стимулировать ветвление гиф АМГ. Напротив, у растений рода Lupinus и семейств Brassicaceae и Chenopodiaceae, не образующих АМ, корневые экссудаты не вызывают ветвление гиф АМГ на пресимбиотической стадии [17, 20, 27, 52–56]. Показано, что активная фракция корневых экссудатов индуцирует деление ядер в гифах АМГ [52]. Описанные эффекты объясняли присутствием в корневых экссудатах микотрофных растений специфического низкомолекулярного диффундирующего сигнального вещества, т.н. ФВГ [52], или даже нескольких таких веществ, различающихся по степени гидрофильности [53].
Идентификация ФВГ стала целью многочисленных исследований [17, 52–54]. Первое соединение, обладающее свойствами ФВГ (5-дезоксистригол), было выделено методом ВЭЖХ непосредственно из экстракта липофильной фракции корневых экссудатов L. japonicus [17]; второе (сорголактон) – из экссудатов корней S. bicolor [20]. Использование ВЭЖХ в сочетании с тандемной масс-спектрометрией позволило обнаружить в корневых экссудатах бобовых еще ряд СЛ, способных стимулировать ветвление гиф АМГ: дидегидрооробанхол, оробанхол, оробанхилацетат и соланакол. Примечательно, что тот же набор СЛ был обнаружен в экстрактах корневых экссудатов немикотрофного бобового растения Lupinus albus, и более того, после концентрации в вакууме эти экстракты были способны стимулировать ветвление гиф АМГ [11].
Кроме СЛ, стимулирующее действие на рост гиф АМГ обнаружено еще у двух классов веществ, присутствующих в корневых экссудатах. Так, флавоноиды стимулируют элонгацию грибной гифы и способны продлевать ее пресимбиотический рост, даже когда она находится на довольно большом расстоянии от корня. На более близком расстоянии (в нескольких сантиметрах от корня) слабая стимуляция ветвления первичной гифы может осуществляться за счет действия жирных 2-гидроксикислот. Действие СЛ, приводящее к весьма интенсивному ветвлению гифы, в основном, проявляется лишь тогда, когда гифа достигает предельной близости к корню [50, 56, 57].
Минимальная эффективная концентрация (МЭК), в которой природные СЛ проявляют свойства ФВГ АМГ, варьирует в диапазоне 1−100 пг на чашку Петри в зависимости от их химической структуры. Максимальную активность проявляли оробанхол (1.0 пг) и 5-дезоксистригол (от 3.0 пг) [17, 18]. Отмечено, что природные молекулы СЛ, как правило, более активны как ФВГ (МЭК – 10–14 M) по сравнению с их синтетическими аналогами, включая GR7 (МЭК – 10–11 М) и GR24 (МЭК – 10–13 М) [17, 18, 20]. Вместе с тем, обработка GR7 и GR24 в концентрации 10–7 М одинаково стимулировала прорастание спор АМГ [20]. Было показано, что одни и те же СЛ способны стимулировать ветвление гиф АМГ и прорастание семян Orobanchaceae, однако не было выявлено прямой корреляции между их активностями в отношении АМГ и растений-паразитов. В отношении стимуляции прорастания семян Orobanchaceae активность СЛ сильно варьировала и зависела не только от структуры СЛ, но и от вида растения. Однако, в целом, требуемые дозы СЛ были на несколько порядков выше, чем для стимуляции ветвления гиф АМГ [2, 5, 11, 20, 58]. Стимуляторы прорастания растений-паразитов, не относящиеся к СЛ (сесквитерпены артемизинин, партенолид и др.), не проявляли активности по отношению к АМГ [18, 20]. К сожалению, проведенные эксперименты охватывают лишь 6 видов АМГ: Claroideoglomus claroideum (Syn. Glomus claroideum), Gigaspora margarita, Gigaspora gigantea, Gigaspora rosea, Funneliformis mosseae (Syn. Glomus mosseae) и Rhizophagus irregularis (Syn. Glomus intraradices) [2, 18, 20, 58]. При этом не проводилось количественное сравнение реакций на СЛ у различных видов АМГ.
Установлено, что свойство молекулы СЛ как ФВГ обеспечивается наличием AB-колец лактона (или, по крайней мере, В-кольца) [18]. Полное отсутствие А-кольца и, в большинстве случаев, его модификация существенно снижают активность СЛ [18, 20, 58]. Например, активность их синтетического аналога GR7, лишенного А-кольца, значительно ниже, чем у GR24, имеющего в своей структуре трициклический лактон. Ориентация С-кольца также определяет функциональную специфичность СЛ как ФВГ АМГ: оробанхол и его производные проявляют более высокую активность, чем стригол и его производные [2, 18, 37, 58]. При взаимодействии с растениями-паразитами Orobancaceae, модификация А-кольца СЛ, как правило, приводит к повышению его стимулирующей активности, а стереохимия не играет такой важной роли как для ФВГ [58]. Структура СЛ как фитогормона наименее специфична. В частности, АВС-кольца могут быть заменены на ароматическое кольцо [1]. Общим требованием к молекуле СЛ является наличие бутенолидной группы (D-кольца), связанной с С-кольцом лактонной группы. Однако для стимуляции прорастания семян Orobanchaceae и для функции фитогормона обязательно присутствие енольного эфирного мостика в C–D-части молекулы, тогда как для ФВГ АМГ допустима замена группы енол-эфира на алокси- или имино- эфирную группу [2, 18, 37, 58].
Механизм действия СЛ как ФВГ связывают, преимущественно, со стимуляцией клеточного дыхания и энергетического обмена у АМГ, сопровождающихся усилением биогенеза митохондрий и приводящих к повышению митотической активности в кончиках гиф [54, 59, 60]. Показано, что обработка предварительно пророщенных спор G. rosea активной фракцией корневых экссудатов D. carota, а также GR7 и/или GR24 (в концентрации 10–7 М) приводит к усилению потребления гифами кислорода, изменению в гифах морфологии митохондрий и увеличению общей биомассы последних [20, 54, 59]. Также продемонстрировано, что обработка GR7 и GR24 приводит к значительному повышению потребления кислорода спорами, находившимися до обработки в состоянии покоя, и стимулирует их прорастание у различных филогенетически удаленных друг от друга видов АМГ [20; 59].
Показано, что в течение нескольких минут после обработки проросших спор G. rosea GR24 в концентрации всего 10–8 М может происходить резкое усиление интенсивности процессов биосинтеза и утилизации НАДН митохондриями. Эти изменения коррелировали с повышением продукции АТФ, которое наблюдается через час после обработки и предшествует активной пролиферации митохондрий (наблюдаемой через несколько дней). Через пять дней после обработки GR24 в гифах наблюдалось усиление экспрессии генов, предположительно вовлеченных в метаболизм митохондрий (АТФ-синтазы и цитохром с-оксидазы V), клеточную пролиферацию (альфа-тубулина и сфингозин-1-фосфат лиазы), окислительный стресс (CuZn-супероксиддисмутазы) и катаболизм липидов (3-кетоацил-КоА тиолазы) [59]. Однако было показано, что ни прямое, ни опосредованное нагнетанием протонов ингибирование АТФ-синтазы не способно полностью нарушить активацию ветвления гиф под действием GR24. В то же время ветвление гиф было полностью ингибировано в результате подавления биогенеза митохондрий (за счет подавления синтеза митохондриальных белков хлорамфениколом), подтверждая важность митохондрий в усилении реакции АМГ на СЛ. С использованием ингибиторов различных клеточных процессов также было выявлено, что дыхательная цепь G. rosea разветвлена и включает альтернативную оксидазу. При этом в активации ветвления гиф G. rosea участвуют две митохондриальные ЭТЦ, тогда как прорастание спор гриба полностью зависит от активации ЭТЦ, включающей альтернативную оксидазу, также как и прорастание семян Orobanche sp. [60].
Один из дополнительных механизмов влияния СЛ на АМГ может быть связан со стимуляцией процесса деления их внутриклеточных бактерий-симбионтов. Некультивируемые вертикально наследуемые эндосимбиотические бактерии довольно часто обнаруживаются в спорах и гифах грибов Glomeromycota [40 (С. 17)] и являются необходимыми для поддержания их нормального физиологического состояния [61]. Показано, что обработка спор гриба GR24 в концентрации 10–8 M приводит к увеличению числа делящихся клеток бактерий Candidatus Glomeribacter gigasporarum – эндосимбионтов G. margarita. Обработка спор GR7 в концентрации 10–7 M приводила к повышению экспрессии гена бактерий ftsZ, являющегося маркером их деления. Экспрессия гена ftsZ также повышалась при переходе G. margarita из пресимбиотической фазы роста в симбиотическую – в период интенсивного ветвления гифы у поверхности корня [62]. Примечательно, что у линии G. margarita, освобожденной от бактериальных эндосимбионтов, споры не утрачивали способности к прорастанию, но наблюдалась задержка роста мицелия на пресимбиотической стадии, при этом гифы были менее чувствительными к действию GR24. В то же время способность к внутрикорневой колонизации различных растений у этой линии была такая же, как у исходной линии G. margarita [61]. Предполагается, что СЛ могут играть роль в активации транскрипционной активности и деления клеток бактерий – эндосимбионтов АМГ на пресимбиотической стадии роста гриба сходным образом, как и на ядра и митохондрии АМГ [62]. Таким образом, вероятно, СЛ обладают низкой специфичностью в отношении их влияния на митотическую активность клеток. Описанный феномен демонстрирует сложность взаимоотношений между растениями и АМГ, которые включают также взаимодействие грибов с собственными эндосимбионтами.

СИГНАЛЬНЫЕ ПУТИ СТРИГОЛАКТОНОВ У РАСТЕНИЙ И ГРИБОВ
У сосудистых растений СЛ подавляют рост пазушных почек, а также боковых и придаточных корней и, вместе с тем, усиливают вторичный рост стебля и главного корня за счет стимуляции роста камбия, активируют клетки меристемы первичного корня, стимулируют элонгацию корневых волосков и способны вызывать еще ряд морфологических изменений [29–31]. Сходные реакции вызывают СЛ и у примитивных растений. Было показано, что GR24 стимулирует элонгацию ризоидов у мохообразных и харовых водорослей, в т.ч. восстанавливает фенотип мутанта Physcomitrella patens по гену биосинтеза СЛ Ppccd8, имеющего укороченные ризоиды [9]. Примечательно, что у P. patens, не имеющего ассоциаций с АМГ и образующего колонии, СЛ способны не только подавлять ветвление протонемы, но и ограничивать рост соседних колоний этого мха. Предполагается, что у P. patens СЛ могут действовать подобно метаболитам, участвующим в механизмах “чувства кворума” у бактерий [8]. Эти примитивные растения рассматривают как “недостающее звено” между растениями и АМГ в эволюции сигналинга СЛ [63].
Сигнальные пути СЛ у растений активно изучаются с использованием мутантов, имеющих нарушения ветвления побега [3, 30, 36]. Установлено, что растительные рецепторы СЛ являются специфичными α/β-гидролазами и представляют собой неканонические рецепторы гормонов с двойной функцией: продукции и восприятия активной формы СЛ [64]. Ключевым этапом взаимодействия СЛ с этими рецепторами является ферментативное отщепление D-кольца. Образованный в результате ферментативного гидролиза гидроксибутенолид вызывает изменение конформации рецептора, запуская, каскад реакций, результатом которых становится деградация белка-репрессора, что и приводит к подавлению ветвления побегов и другим морфологическим изменениям в растении [3, 36].
У Arabidopsis thaliana выявлены три структурно сходные α/β-гидролазы, имеющие функциональные различия. Одна из них − D14 (DWARF14) является рецептором СЛ. Вторая − KAI2 (KARRIKIN-INSENSITIVE2), являющаяся предковым паралогом D14, служит рецептором каррикинов – компонентов дыма (образующегося в результате горения целлюлозы), стимулирующих прорастание семян растений и также содержащих бутенолидную группу. Показано, что оба рецептора − D14 и KAI2 взаимодействуют с F-box- белком MAX2 (MORE AXILLARY GROWTH2). Полагают, что дальше их сигнальные пути расходятся, приводя к деградации различных репрессоров, принадлежащих к семейству SMXL (SUPPRESSORS OF MAX2 1-LIKE), что и определяет функциональную специфичность СЛ и каррикинов [3, 65]. Интересно, что у A. thaliana (являющегося немикотрофным), а также у микотрофного растения Oryza sativa, был найден еще один паралог гена D14 – D14L (DWARF 14 LIKE), кодирующий внутриклеточную α/β-гидролазу, являющуюся компонентом каррикин-рецепторного комплекса и участвующую в восприятии сигнала АМГ. Предполагается, что лигандом D14L является пока неизвестный эндогенный продукт растений [66].
Ортологи высоко консервативного гена MAX2 и гены семейства KAI2-D14 представлены в геномах у представителей всех основных таксонов наземных растений и харовых водорослей, однако истинные ортологи D14 обнаруживают только у семенных растений [9, 65]. Установлено, что ортологи KAI2 у плауновидного Selaginella moellendorffii и мха Marchantia polymorpha частично обладают функцией рецептора СЛ [65]. Изучение механизмов восприятия СЛ растениями-паразитами семейства Orobanchaceae показало наличие у них двух типов рецепторов СЛ, являющихся паралогами KAI2. Первый представлен одной копией и проявляет структурное и функциональное сходство с D14 автотрофных растений; второй имеет больше сходства с KAI2 и представлен у этих растений множественными копиями (в среднем, 5−6) и отвечает за узнавание паразитом растения-хозяина [67]. Полагают, что сигналинг СЛ как у автотрофных растений, так и у растений-паразитов возник в результате конвергентной эволюции на основе механизмов приспособления растительных организмов к выживанию после пожаров, а гены рецепторов СЛ могли эволюционировать вследствие дупликации гена KAI2 и неофункционализации его паралогов [3, 65, 67].
Рецептор (или рецепторы) СЛ и следующие за ним пути трансдукции сигнала у АМГ остаются неизвестными. Поиск генов таких рецепторов у АМГ затруднен, поскольку их облигатно биотрофный стиль жизни затрудняет проведение соответствующего генетического анализа. Для выявления потенциальных генов-мишеней СЛ у грибов использовали коллекцию делеционных мутантов культивируемых патогенных грибов Botrytis cinerea и Cryphonectria parasitica с потерей функций различных генов. Обработка GR24 в концентрациях 10–5–10–4 M приводила к редукции радиального роста, как исходных штаммов грибов, так и мутантов. При этом у подавляющего большинства штаммов B. cinerea ветвление гиф по краю колоний при обработке GR24 было выше, чем в контрольном варианте без обработки. В результате эксперимента были отобраны два мутанта B. cinerea, ∆bctrr1 (с мутацией в гене тиреодоксинредуктазы) и ∆bcltf1 (с мутацией в гене ТФ GATA), проявившие наименьшую чувствительность к GR24. Общей их характеристикой была сверхпродукция АФК, причем редокс-чувствительный GFP2 сигнал был ассоциирован с межмембранным пространством митохондрий. Это позволяет полагать, что не только у АМГ, но и у других грибов медиаторами действия СЛ являются митохондрии, и что это действие связано с реакциями на окислительный стресс [68].
Ранее предполагалось, что функция СЛ как ФВГ специфична лишь в отношении АМГ. Основанием для этой гипотезы служило то, что обработка GR24 в концентрации, активной в отношении АМГ (порядка 10–13 М), не вызывала ветвление гиф у представителей отделов Ascomycota и Basidiomycota, включая эктомикоризные, полезные эндофитные (Piriformospora indica), сапротрофные и фитопатогенные грибы (в том числе B. cinerea) [56]. Однако обнаружение стимулирующего эффекта GR24 на ветвление гиф у различных штаммов B. cinerea, но в более высоких концентрациях [68], свидетельствуют об относительной универсальности механизмов восприятия СЛ грибами. Это также позволяет полагать, что способность к восприятию экстремально низких доз СЛ связана у АМГ с их облигатной биотрофией. В то же время для грибов, способных к сапротрофному типу питания, восприятие СЛ не является важным для выживания.
Вероятно, стратегии выживания АМГ имеют много общего с явлением серотинии (способности растений к образованию покоящихся семян, прорастающих лишь в присутствии компонентов древесного дыма [69]). Однако полагают, что сигнальные пути СЛ возникли у растений и АМГ независимо друг от друга [63]. Вероятно, эти пути должны различаться, во-первых, потому что в геноме R. irregularis не были найдены истинные гомологи генов D14 и MAX2 [47], во-вторых, из-за принципиальной разницы в требованиях к структуре СЛ у растений и АМГ [1]. Однако важность наличия бутенолидной группы для всех известных проявлений активности СЛ позволяет полагать, что механизмы восприятия СЛ у АМГ могут иметь элементы, по крайней мере, отчасти сходные с компонентами рецепторных систем, используемых растениями. Возможно, в недалеком будущем компоненты систем сигналинга СЛ у АМГ будут выявлены благодаря экспериментальному мутагенезу B. cinerea или других культивируемых грибов в сочетании со сравнительным анализом геномов и транскриптомов этих грибов и АМГ.

СИМБИОТИЧЕСКИЙ ПУТЬ УСВОЕНИЯ Pi РАСТЕНИЕМ И ПРОДУКЦИЯ СТРИГОЛАКТОНОВ
Симбиотический путь усвоения Pi обеспечивается за счет использования растением высокоэффективных систем АМГ, предназначенных для поглощения, депонирования и транспорта Pi, и может рассматриваться в качестве альтернативного прямому, или ризодермальному, пути. Передача Pi от АМГ в растение осуществляется благодаря функционированию как грибных, так и растительных белков-транспортеров Pi (PT, phosphate transporter). Растительные РТ относятся к семейству Pht1. Некоторые из них функционируют только в клетках с арбускулами, т.е. являются АМ-специфичными [40, 70]. Выбор растения в пользу прямого или симбиотического пути усвоения Pi, прежде всего, определяется доступностью Pi. Для большинства растений микоризный путь является более предпочтительным, поскольку в почвах, как правило, преобладают труднодоступные для растений формы Pi [40]. В то же время растения некоторых таксономических групп, например, Lupinus и Brassicaceae, полностью утратили способность к образованию АМ и приобрели собственные эффективные системы поглощения Pi, например, кластерные корни, выделяющие большие объемы цитрата [71].
Поскольку поддержание грибного симбионта требует существенных энергетических затрат (4−20% фотосинтатов), растение вынуждено регулировать интенсивность колонизации в зависимости от потребности в элементах питания. Подавление микоризации высокими дозами Pi и, напротив, повышение ее интенсивности при дефиците Pi – давно известные и общие для растений явления, хотя наблюдается варьирование эффектов и доз [40]. Например, у P. hybrida при концентрациях Pi в почве, превышающих 0.5 мM, происходило подавление как процесса колонизации АМГ, так и симбиотического пути ассимиляции Pi, а дозы свыше 10 мМ полностью блокировали образование симбиоза. Методами транскриптомики показано, что высокий Pi статус и микоризация часто вызывают подавление экспрессии одних и тех же растительных генов, однако влияние Pi значительно выше. В число подавляемых генов входят гены биосинтеза каротиноидов и СЛ, а также АМ-специфичных РТ [72]. У P. sativum внесение Pi в количестве 0.75 мМ приводило к нарушению развития АМ еще на пресимбиотической стадии, при этом его корневые экссудаты утрачивали способность к стимуляции ветвления гиф G. rosea и не содержали СЛ. Обработка GR24 стимулировала ветвление гиф G. rosea как при низком, так и при высоком уровне Pi, однако не восстанавливала колонизацию корней гороха этим грибом при высоком уровне Pi [73]. В целом, наблюдалась обратная зависимость между количеством вносимого Pi и уровнем стимуляции ветвления гиф АМГ корневыми экссудатами растений, выращенных при различных дозах Pi [53, 73]. Также показано, что корневые экссудаты микоризованных растений гораздо слабее стимулируют развитие АМ и имеют более низкое содержание СЛ по сравнению с экссудатами неинокулированных растений [55, 74]. Результаты экспериментов с расщепленным корнем привели к заключению, что описанные выше эффекты подавления микоризации и эксудации СЛ, по крайней мере отчасти, носят системный характер и зависят от Pi статуса надземной части растения [57, 75, 76]. В условиях, благоприятствующих развитию АМ, таких как дефицит Pi и азота, экспрессия генов биосинтеза СЛ и транспортера СЛ PDR1 усиливается, приводя к повышенной экссудации СЛ [12, 13, 15, 16, 32, 33, 46].
Таким образом, становится очевидным, что между уровнями биосинтеза и экссудации СЛ, а также ветвления гиф АМГ и колонизации ими корней существует прямая связь, которая проявляется при дефиците Pi. Однако возникает вопрос, играют ли при этом СЛ какую-либо роль внутри растения, например, в стимуляции развития АМГ или симбиотических систем усвоения Pi, или же их действие ограничивается активацией ветвления гиф в ризосфере? Важность СЛ как ФВГ АМГ для развития АМ была подтверждена с использованием растительных мутантов, имеющих дефицит этих веществ в корневых экссудатах. Было отмечено, что уровень ветвления гиф в ризосфере мутантов P. sativum ccd7 и ccd8 с нарушением биосинтеза СЛ и мутанта S. lycopersicum Sl-ORT1, отличающегося пониженной экспрессией генов CCD7 и CCD8, значительно ниже, чем в ризосфере растений дикого типа. Мутанты также отличались пониженным уровнем колонизации корней АМГ. У мутантов уровень микоризации был значительно ниже при инокуляции спорами АМГ, чем при использовании комплексного инокулюма, содержащего споры и микоризованные корни, тогда как колонизация растений дикого типа не зависела от типа инокулюма. Обработка мутанта ccd8 GR24 восстанавливала его способность к микоризации практически до уровня растений дикого типа. Вместе с тем, обработка GR24 растений дикого типа не приводила к повышению уровня их микоризации [27, 75].
Важность выделения СЛ в ризосферу для интенсивного ветвления гиф АМГ и, как следствие, развития АМ была также продемонстрирована с использованием гибридных линий петунии (P. hybrida), несущих мутантную аллель гена pdr1, кодирующего переносчик СЛ, PDR1. Корневые экссудаты у растений, гомозиготных по pdr1, содержали до 3-х раз меньше оробанхола, чем у линий дикого типа, что приводило к двукратному снижению их активности как стимуляторов ветвления гиф G. intraradices и G. margarita. У линий P. hybrida, гомозиготных по pdr1, наблюдалась значительная задержка колонизации корней обоими грибами, сопоставимая с задержкой у мутанта dad1 по гену биосинтеза СЛ (DAD1 = CCD8). Однако отклонений в развитии внутриклеточных структур АМГ, арбускул, у мутантов pdr1 и dad1 обнаружено не было. При этом корневые экстракты линий, гомозиготных по pdr1, содержал такое же количество оробанхола, как и экстракты корней растений дикого типа, тогда как в корневых экстрактах dad1 оробанхол не детектировался [15].
При изучении мутантов растений по генам рецепторного комплекса СЛ было выявлено, что мутация в гене D14 не приводит к снижению колонизации корней АМГ [66, 76]. В то же время у мутантов d3 риса и ramosus 4 (rms4) гороха по генам – ортологам MAX2, а также у мутанта риса по гену D14L АМ практически отсутствовала, несмотря на нормальное и даже повышенное содержание СЛ в корневых экссудатах [32, 66, 76].
Таким образом, стимуляция ветвления гиф АМГ в ризосфере растения под действием СЛ корневых экссудатов позволяет грибам более интенсивно колонизировать корневую систему в условиях дефицита Pi, чем тогда, когда экссудация СЛ не происходит или ее уровень понижен. Вместе с тем, СЛ, по-видимому, не играют существенной роли в формировании внутрикорневых структур АМГ. Также очевидно, что рецепция СЛ растением не определяет процесс его микоризации, однако в развитии АМ важен компонент сигналинга СЛ MAX2, который, вероятно, также участвует в сигнальных путях D14L, участвующего в восприятии сигнала АМГ [66].
Предполагается, что наличие регуляции синтеза и/или экссудации СЛ, связано именно со способностью растений к симбиотрофному типу питания, поскольку показано, что у L. albus, в отличие от микортрофных растений сем. Fabaceae, ни дефицит Pi, ни дефицит азота не приводят к усилению экссудации СЛ [11]. Вместе с тем, утрата микотрофности, характерная для растений некоторых таксономических групп, включая Lupinus spp., Beta vulgaris и семейство Brassicaceae, коррелирует с потерей целого ряда симбиотических генов, но не генов биосинтеза СЛ [42, 77].

СТРИГОЛАКТОНЫ И ОБЩИЙ СИМБИОТИЧЕСКИЙ СИГНАЛЬНЫЙ ПУТЬ
В то время как к образованию АМ способно большинство наземных растений, лишь несколько групп растений клады Eurosid I (Fabids) приобрели способность к формированию азотфиксирующих клубеньков. К ним, в частности, относятся бобовые (Fabales), образующие симбиозы с клубеньковыми бактериями, или ризобиями, проникающими в корень через корневые волоски. Несмотря на различие в морфологии и функционировании АМ и клубеньков, первичные этапы развития этих симбиозов используют общий сигнальный каскад (CSSP). Этот каскад запускается специфичными (липо)хитоолигосахаридными сигнальными молекулами ризобий и АМГ и вовлекает внутриклеточный Ca2+-сигналинг [45]. Основными компонентами CSSP являются рецепторная киназа (SYMRK/DMI2), локализованная на ЦПМ и участвующая в восприятии и/или передаче сигнала бактерий и АМГ, и ядерные белки: нуклеопорины (NUP85, NUP133, NENA), катионный канал (CASTOR, POLLUX/DMI1), Са2+/кальмодулинзависимая киназа (CCaMK/DMI3) и фосфорилирующий ее белок (CYCLOPS/IPD3). Последовательное взаимодействие этих белков приводит к активации общих и специфических ТФ, которые индуцируют экспрессию генов, важных для формирования и функционирования клубенька и АМ. Мутации в генах CSSP и многих индуцируемых ими генах приводят либо к полному отсутствию симбиозов, либо к их существенным нарушениям, в том числе к значительному снижению экспрессии гена PT4, кодирующего АМ-специфичный РТ, являющийся маркером развития арбускул [41, 44, 45]. Кроме того, выявлен общий компонент, участвующий в регуляции развития клубенька и АМ на системном уровне – рецепторная киназа типа CLAVATA1 (HAR1/SUNN). Мутация в кодирующем ее гене приводит к формированию избыточного числа клубеньков, отсутствию подавления клубенькообразования нитратом и к чрезмерной колонизации корней АМГ [78].
Считается, что симбиотический сигналинг возник у растений именно для контроля симбиоза с АМГ, а затем был заимствован программой колонизации корней бактериями в процессе эволюции азотфиксирующих клубеньков. Ранее предполагалось, что после ССаМК регуляторные пути, участвующие в развитии клубенька и АМ, расходятся в результате активации CSSP специфическими рецепторами, воспринимающими хитин-подобные сигналы либо ризобий, либо АМГ. Однако за последние несколько лет получены множественные доказательства того, что пути регуляции развития клубенька и АМ имеют гораздо больше точек перекрывания [44, 45, 77, 79, 80]. Это подтверждается благодаря обнаружению у примитивных наземных растений ортологов не только большинства генов CSSP, но и многих генов, индуцируемых этим каскадом [43]. Среди них гены ключевых ТФ NSP1 и NSP2 (NODULATION SIGNALING PATHWAY1, 2) семейства GRAS [81, 82], для которых недавно показана роль в регуляции биосинтеза СЛ [12]. СЛ, в свою очередь, могут оказывать влияние на активность CSSP, поскольку было показано, что выделение коротких хитоолигосахаридов, известных как наиболее активные хитин-подобные сигнальные молекулы АМГ, усиливается при обработке спор АМГ GR24 [83], что, вероятно, является следствием повышения интенсивности роста гиф.
Последовательности генов NSP1 и NSP2, подтвержденные мутационным анализом, были идентифицированы у ряда бобовых растений, таких как M. truncatula [81, 82], L. japonicus [79, 84] и P. sativum [81; 85], а также у O. sativa [12]. Первоначально они были охарактеризованы как клубенек-специфичные, поскольку мутанты бобовых по этим генам были способны к образованию АМ, но не образовывали клубеньки, что было связано с нарушением самых ранних стадий колонизации и органогенеза [86, 87]. Показано, что NSP1 экспрессируется, преимущественно, в корнях и его экспрессия практически не изменяется при инокуляции ризобиями [82]. В то же время экспрессия NSP2 наблюдалась в корнях, побегах и листьях, но в корнях он индуцировался как при инокуляции ризобиями, так и под действием Nod-факторов [81]. Позже было установлено, что в процессе развития клубенька белки NSP1 и NSP2 образуют ДНК-связывающий комплекс NSP1/NSP2. Этот гетеродимер способен непосредственно взаимодействовать с промоторами ряда генов, индуцируемых липохитоолигосахаридными сигналами ризобий (Nod-факторами), включая ген клубенек-специфичного ТФ ответа на этилен − ERN1, важного для колонизации корней ризобиями и органогенеза клубенька [88, 89].
Поскольку близкие гомологи NSP1 и NSP2 были обнаружены in silico в геномах нескольких видов небобовых растений, предполагалось, что роль этих генов может распространяться за пределы контроля развития клубеньков и симбиоза в целом [81, 82, 90]. Действительно, анализ транскриптома корней M. truncatula показал, что среди генов, отличающихся пониженным уровнем экспрессии у мутантов Mtnsp1 и Mtnsp2, присутствуют гены биосинтеза СЛ, включая D27, CCD и MAX1. Конститутивная экспрессия гена D27 на невысоком уровне наблюдалась в корнях у обоих мутантов, однако, в отличие от растений дикого типа, у них не происходила индукция гена D27 в условиях дефицита Pi. В то же время было показано, что уровень экспрессии самих генов NSP1 и NSP2 не зависит от дозы питательных элементов в среде, а мутации в генах CSSP не влияют на экспрессию гена D27 в условиях дефицита Pi [12].
Есть основания полагать, что D27 может являться непосредственной мишенью NSP1. Об этом свидетельствуют результаты предварительных экспериментов, а также обнаружение в промоторном участке гена D27 у M. truncatula и O. sativa, соответственно, 9 и 11 консервативных цис-регуляторных связывающих элементов, т.н. NRE (nodulation-responsive element), предположительно, способных напрямую связываться с белком NSP1. Анализ корневых экссудатов мутанта Mtnsp1 не выявил присутствия в них СЛ, что также говорит о непосредственном участии NSP1 в активации их биосинтеза [12]. Это согласуется с данными, полученными для мутанта P. sativum (Ps)nsp1, которые демонстрируют, что поверхность его корневой системы практически полностью свободна от мицелия АМГ, в отличие от растений дикого типа, поддерживающих довольно интенсивное ветвление гиф на поверхности корней [85]. Было показано, что при микоризации, а также при обработке липохитоолигосахаридами АМГ экспрессия гена NSP1 повышается, но на несколько порядков слабее, чем экспрессия РТ4 – гена-маркера АМ [77, 79]. Вместе с тем, у мутанта L. japonicus nsp1 наблюдалось достоверное снижение экспрессии гена LjPT4 в микоризованных корнях по сравнению с растениями дикого типа [79]. С использованием мутантов различных растений было продемонстрировано, что мутация в гене NSP1 может приводить к значительному снижению уровня развития внутрикорневого мицелия АМГ. Однако степень проявления данного мутантного фенотипа сильно зависела от типа инокулюма АМГ, величины инфекционной нагрузки и времени культивирования инокулированных растений. Так, при продолжительном выращивании растений в условиях высокой инфекционной нагрузки мутантный фенотип мог вообще не проявиться [77, 79, 85].
Таким образом, можно заключить, что ген NSP1 играет важную роль в индукции биосинтеза СЛ за счет активации гена D27 в условиях дефицита Pi. Однако эта активация важна лишь для интенсивной колонизации поверхности корней гифами АМГ, но не является необходимой для успешного развития внутрикорневого мицелия, что подтверждает результаты исследований, проведенных ранее с мутантами по генам пути биосинтеза и транспорта СЛ [15, 27, 75]. Вместе с тем, исследования, проведенные недавно с использованием полногеномного секвенирования РНК (RNA-seq), указывают на существование, по крайней мере, двух независимых от NSP1 сигнальных путей, активируемых липохитоолигосахаридами АМГ в корнях M. truncatula [94]. Один из подобных путей может зависеть от рецептора D14L – компонента каррикин-рецепторного комплекса, участвующего в восприятии неизвестного сигнала АМГ [66].
Роль ТФ NSP2 в развитии АМ связана с регуляцией различных процессов. Известно, что этот белок образует комплексы не только с NSP1, но и с другими важными для развития симбиозов ТФ, включая АМ-специфичный RAM1, который индуцирует экспрессию гена RAM2, вовлеченного в биосинтез мономеров кутина, необходимых для узнавания АМГ поверхности корня, а также для развития арбускул [44]. Действительно, показано, что мутация в гене NSP2 или направленное подавление его экспрессии могут приводить к существенному снижению внутрикорневой колонизации [85, 92], в том числе, ограничивать развитие арбускул [85]. У мутанта Psnsp2 поверхностный мицелий развивался в несколько раз интенсивнее, чем у растений дикого типа [85]. В отличие от мутанта Mtnsp1, в корневых экссудатах Mtnsp2 были обнаружены СЛ, однако их общее количество было сильно снижено. При этом полностью отсутствовал дидегидрооробанхол (преобладающая форма СЛ у M. truncatula), а содержание оробанхола было в 10 раз выше, чем у растений дикого типа [12]. Показано, что в норме, оробанхол и дидегирооробанхол также содержатся в корневых экссудатах P. sativum [11] (таблица). Учитывая высокую консервативность гена NSP2, а также высокий процент гомологии последовательностей NSP2 у M. truncatula и P. sativum [81, 90], весьма вероятно, что сходные нарушения биосинтеза СЛ происходят и у мутанта Psnsp2. Предполагается, что NSP2 участвует в отдельной стадии конверсии оробанхола в дидегидрооробанхол [12]. Поскольку известно, что изомеры дидегидрооробанхола менее активны как ФВГ АМГ, чем оробанхол [4, 18], эта функция NSP2 может служить одним из механизмов контроля колонизации корней АМГ и осуществляться за счет регуляции экспрессии гена D27.
Известно, что для контроля избыточной колонизации корней АМГ, растения могут регулировать экспрессию гена NSP2 за счет деградации его продукта АМ-специфичной микроРНК − miR171h в ответ на продолжительное воздействие хитин-подобных сигналов АМГ. В то же время в геномах примитивных наземных растений, имеющих микоризоподобные ассоциации с АМГ, отсутствуют последовательности, гомологичные miR171h [92]. Показано, что в колонизованных АМГ слоевищах печеночного мха Lunularia thalli уровень экспрессии гена NSP2 остается неизменным [43]. Это свидетельствует о том, что способность к контролю микросимбионта за счет подавления экспрессии гена NSP2 эволюционировала у растений гораздо позже, чем системы, предназначенные для размещения АМГ в растительных тканях. Таким образом, можно заключить, что роль гена NSP2 в регуляции биосинтеза СЛ у растений, вероятно, состоит в обеспечении требуемого паттерна экспрессии гена NSP1.
Способность к биосинтезу СЛ влияет на формирование клубеньков у бобовых. В частности, было показано, что у мутантов P. sativum ccd7 и ccd8 образуется пониженное количество клубеньков, причем экзогенная обработка GR24 восстанавливает нормальный фенотип [32, 93]. В то же время мутация в гене RMS4 (гомологичном MAX2 A. thaliana) не приводила к снижению числа клубеньков у растений гороха. Кроме того, показано, что СЛ влияют на развитие клубенька независимо от уровня Pi. Это отражает дивергенцию процессов регуляции АМ и бобово-ризобиального симбиоза [32]. Также показано, что индукция D27 в инокулированных корнях происходит в результате активации компонентов CSSP липохитоолигосахаридными Nod-факторами клубеньковых бактерий, и, в некоторой степени, зависит от уровня клубенек-специфичного белка ERN1 [46]. Индукция гена D27 в ответ на недостаток Pi, напротив, требует только экспрессии генов NSP1 и NSP2, но не CSSP [12, 46]. Это говорит о существовании, по крайней мере, двух независимых путей активации биосинтеза СЛ, опосредуемых NSP1 и NSP2. Результаты недавних исследований показали, что у M. truncatula гены D27, CCD7, и CCD8 одновременно экспрессируются в примордии клубенька, а также в меристеме растущего и дистальной части зрелого клубенька [46]. В настоящее время активно изучаются механизмы аккумуляции ауксина в примордиях клубенька [94], а изучение роли СЛ в этом процессе является предметом будущих исследований [46].
Таким образом, СЛ влияют на развитие не только АМ, но и клубенька бобовых, а системы регуляции их биосинтеза зависят от общих для этих двух симбиозов ТФ NSP1 и NSP2. Последние могут представлять собой специальную симбиотическую “надстройку”, позволяющую растениям дополнительно регулировать биосинтез СЛ в зависимости от интенсивности колонизации корней АМГ. Регуляция АМ доступностью Pi, видимо, не связана с функционированием NSP1 и NSP2. При этом оба эти ТФ, как и СЛ, очевидно, играют различные роли в формировании АМ и клубенька. Роль СЛ в развитии клубенька представляется весьма существенной, поскольку затрагивает органогенез, и при этом система контроля их продукции включает также компоненты CSSP.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Изучение комплексного воздействия СЛ на различные сферы жизнедеятельности растений составляет одно из наиболее бурно развивающихся направлений интегративной биологии. Открытие роли СЛ как фитогормонов повлекло за собой увеличение числа исследований, посвященных ранее известным функциям этих соединений. Анализ современных литературных данных позволяет заключить, что роль СЛ в развитии АМ связана с активацией ветвления гиф АМГ на пресимбиотической стадии и опосредована реакцией растения на дефицит Pi за счет усиления экссудации СЛ корнями. Однако непосредственное действие СЛ на системы симбиотического усвоения Pi у растений не изучалось. В то же время для поддержания симбиотрофии у АМГ СЛ являются действительно важными сигналами растений, стимулирующими переход покоящихся форм АМГ в пресимбиотическую стадию, непосредственно влияя на универсальные клеточные и физиологические процессы, как у гриба (митоз и биогенез митохондрий), так и, возможно, у его эндосимбиотических бактерий (митоз).
Наряду с Pi-статусом надземной части растения, основными факторами, определяющими процессы регуляции развития АМ растением, являются (липо)хитоолигосахаридные сигналы грибов, которые могут участвовать как в индукции, так и в подавлении развития АМ (имеют дозозависимый эффект). В регуляции развития симбиоза важную роль играет ТФ NSP2, активность которого, в частности, определяет функционирование другого ТФ, NSP1, непосредственно участвующего в индукции биосинтеза СЛ. Вместе с тем, совершенно очевидно, что эндогенные СЛ могут играть существенную роль и в развитии клубенька бобовых, органогенез которого связан с изменением архитектуры корней. Эта функция, вероятно, сформировалась не столько в процессе заимствования клубеньковыми симбиозами программы колонизации корней АМГ, сколько на основе механизмов гормонального влияния СЛ на архитектуру корневой системы.
Вероятно, общий, не образующий микоризу, предок современных наземных растений и зеленых водорослей, уже имел преадаптацию к формированию симбиоза с АМГ в виде способности к синтезу СЛ. Показано, что харовые зеленые водоросли имеют гены, вовлеченные в биосинтез СЛ (D27, CCD7 и CCD8), и синтезируют известные типы СЛ, а экссудаты их слоевищ стимулируют весьма интенсивное ветвление гиф АМГ. При этом последовательности гомологичные генам ТФ NSP1 и NSP2 у них еще отсутствуют и появляются только у мхов, способных к образованию микоризоподобных ассоциаций с АМГ [9, 43, 77, 95]. Поскольку экзогенная обработка GR24 стимулировала рост ризоидов у водоросли Chara corallina, предполагается, что первичная функция СЛ заключалась не в стимуляции симбиоза с АМГ [9, 43].
Учитывая то, что структура СЛ как фитогормона не является строго детерминированной по сравнению со структурой ФВГ АМГ и стимулятора прорастания семян растений-паразитов, можно предположить, что гормональная функция возникла у СЛ в эволюции растений на более раннем этапе. Впоследствии АМГ и растения-паразиты, по-видимому, приобрели механизмы рецепции молекул СЛ как стимуляторов прорастания/роста параллельно и независимо друг от друга. При этом растения, автотрофные и паразитические, используют сходные рецепторные системы, возникшие на основе механизмов восприятия семенами каррикинов, и обеспечившие выживание в экосистемах, часто подвергающихся пожарам. Жизненная стратегия АМГ имеет компоненты, сходные с явлением серотинии у растений, поскольку, будучи облигатными биотрофами, они не способны поддерживать активное состояние вне растения-хозяина. Механизмы рецепции СЛ у АМГ и вообще грибов остаются неизвестными, но, принимая во внимание как требования к структуре СЛ как ФВГ, так и далекое таксономическое положение грибов от растений, можно предположить, что АМГ используют иные по сравнению с растениями системы узнавания СЛ.
Влияние СЛ на базовые способности клетки, такие как дыхание и митоз, являющиеся важными для жизни и онтогенеза, говорит о древнем происхождении этого сигналинга. Поэтому многие организмы, вероятно, имеют способность к биосинтезу и/или восприятию СЛ и подобных им молекул, возникшую еще у общего одноклеточного предка растений, грибов и животных. Так, например, в ряду апокаротиноидов, к которым относятся СЛ, можно найти многие физиологически важные соединения, такие как фитогормон абсцизовая кислота, морфоген позвоночных ретиноевая кислота, половой феромон грибов триспоровая кислота и аттрактанты насекомых [23, 96]. Следует отметить, что у многоклеточных растительных организмов мишенями СЛ являются меристемы. Недавно показано, что синтетические аналоги СЛ способны останавливать клеточный цикл и вызывать апоптоз в культурах раковых клеток человека, воздействуя на субпопуляции раковых клеток со свойствами стволовых [97]. Таким образом, исследование сигналинга СЛ у различных организмов может играть важную роль не только для развития фундаментальной биологии и решения прикладных аспектов агробиологии, но может в будущем использоваться в медицине для борьбы с раковыми заболеваниями. А успехи в изучении биологии человека и животных, возможно, сыграют роль и в расшифровке механизмов рецепции СЛ у АМГ.
Штарк О.Ю. и Авдеева Г.С. поддержаны грантами РФФИ (16-04-01859) и СПбГУ (1.37.534.2016), Шишова М.Ф. – грантом СПбГУ (1.37.534.2016), Жуков В.А. и Тихонович И.А. – грантами РНФ (16-16-00118) и президента РФ для поддержки ведущих научных школ (НШ-6759.2016.4).

 СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. De Saint Germain A., Bonhomme S., Boyer F.D., Rameau C. Novel insights into strigolactone distribution and signalling // Curr. Opin. Plant Biol. 2013. V. 16. № 5. P. 583–589.
2. Ćavar S., Zwanenburg B., Tarkowski P. Strigolactones: occurrence, structure, and biological activity in the rhizosphere // Phytochem. Rev. 2015. V. 14. № 4. P. 691–711.
3. Morffy N., Faure L., Nelson D.C. Smoke and hormone mirrors: action and evolution of karrikin and strigolactone signaling // Trends Genet. 2016. V. 32. № 3. P. 176–188.
4. Tokunaga T., Hayashi H., Akiyama K. Medicaol, a strigolactone identified as a putative didehydro-orobanchol isomer, from Medicago truncatula // Phytochemistry. 2015. V. 111. P. 91–97.
5. Yoneyama K., Xie X., Kisugi T., Nomura T., Sekimoto H., Yokota T., Yoneyama K. Characterization of strigolactones exuded by Asteraceae plants // Plant Growth Regul. 2011. V. 65. № 3. P. 495–504.
6. Zwanenburg B., Pospíšil T. Structure and activity of strigolactones: new plant hormones with a rich future // Mol. Plant. 2013. V.6. № 1. P. 38–62.
7. Kohlen W., Charnikhova T., Liu Q., Bours R., Domagalska M.A., Beguerie S., Verstappen F., Leyser O., Bouwmeester H.J., Ruyter-Spira C. Strigolactones are transported through the xylem and play a key role in shoot architectural response to phosphate deficiency in non-AM host Arabidopsis // Plant Physiol. 2011. V. 155. № 2. P. 974–987.
8. Proust H., Hoffmann B., Xie X., Yoneyama K., Schaefer D.G., Yoneyama K., Nogué F., Rameau C. Strigolactones regulate protonema branching and act as a quorum sensing-like signal in the moss Physcomitrella patens // Development. 2011. V. 138. № 8. P. 1531–1539.
9. Delaux P.M., Xie X., Timme R.E., Puech‐Pages V., Dunand C., Lecompte E., Delwiche C.F., Yoneyama K., Bécard G., Séjalon-Delmas N. Origin of strigolactones in the green lineage // New Phytol. 2012. V. 195. № 4. P. 857–871.
10.  Xie X., Yoneyama K., Kisugi T., Uchida K., Ito S., Akiyama K., Hayashi H., Yokota T., Nomura T., Yoneyama K. Confirming stereochemical structures of strigolactones produced by rice and tobacco // Mol. Plant. 2013. V. 6. P. 153–163.
11. Yoneyama K., Xie X., Sekimoto H., Takeuchi Y., Ogasawara S., Akiyama K., Hayashi H., Yoneyama K. Strigolactones, host recognition signals for root parasitic plants and arbuscular mycorrhizal fungi, from Fabaceae plants // New Phytol. 2008. V. 179. № 2. P. 484–494.
12. Liu W., Kohlen W., Lillo A., Op den Camp R., Ivanov S., Hartog M., Limpens E., Jamil M., Smaczniak C., Kaufmann K., Yang W.-C., Hooiveld G.J.E.J., Charnikhova T., Bouwmeester H.J., Bisseling T., Geurts R. Strigolactone biosynthesis in Medicago truncatula and rice requires the symbiotic GRAS-type transcription factors NSP1 and NSP2 // Plant Cell. 2011. V. 23. №10. P. 3853–3865.
13. López-Ráez J.A., Charnikhova T., Gómez-Roldán V., Matusova R., Kohlen W., De Vos R., Verstappen F., Puech-Pages V., Bécard G., Mulder P., Bouwmeester H. Tomato strigolactones are derived from carotenoids and their biosynthesis is promoted by phosphate starvation // New Phytol. 2008. V. 178. № 4. P. 863–874.
14. Kohlen W., Charnikhova T., Bours R., López-Ráez J.A., Bouwmeester H. Tomato strigolactones: a more detailed look // Plant Signal. Behav. 2013. V. 8. № 1. P. 124–130.
15. Kretzschmar T., Kohlen W., Sasse J., Borghi L., Schlegel M., Bachelier J. B., Reinhardt D., Bours R., Bouwmeester H.J., Martinoia E. A petunia ABC protein controls strigolactone- dependent symbiotic signalling and branching // Nature. 2012. V. 483. P. 341–346.
16. Yoneyama K., Xie X., Kim H.I., Kisugi T., Nomura T., Sekimoto H., Yokota T., Yoneyama K. How do nitrogen and phosphorus deficiencies affect strigolactone production and exudation? // Planta. 2012. V. 235. P. 1197–1207.
17. Akiyama K., Matsuzaki K.I., Hayashi H. Plant sesquiterpenes induce hyphal branching in arbuscular mycorrhizal fungi // Nature. 2005. V. 435. P. 824–827. doi: 10.1038/nature03608
18. Akiyama K., Ogasawara S., Ito S., Hayashi H. Structural requirements of strigolactones for hyphal branching in AM fungi // Plant Cell Physiol. 2010. V. 51. № 7. P. 1104–1117.
19. Cook C.E., Whichard L.P., Turner B., Wall M.E., Egley G.H. Germination of witchweed (Striga lutea Lour.): isolation and properties of a potent stimulant // Science. 1966. V. 154. № 3753. P. 1189–1190.
20. Besserer A., Puech-Pagès V., Kiefer P., Gomez-Roldan V., Jauneau A., Roy S., Portais J.-C., Roux C., Bécard G., Séjalon-Delmas N. Strigolactones stimulate arbuscular mycorrhizal fungi by activating mitochondria // PLoS Biol. 2006. V. 4. № 7. P. 1239–1247.
21. Matusova R., Rani K., Verstappen F.W.A., Franssen M.C.R., Beale M.H., Bouwmeester H.J. The strigolactone germination stimulants of the plant-parasitic Striga and Orobanche spp. are derived from the carotenoid pathway // Plant Physiol. 2005. V. 139. № 2. P. 920–934.
22. Lin H. Wang R., Qian Q., Yan M., Meng X., Fu Z., Yan C., Jiang B., Su Z., Li J., Wang Y. DWARF27, an iron-containing protein required for the biosynthesis of strigolactones, regulates rice tiller bud outgrowth // Plant Cell. 2009. V. 21. № 5. P. 1512–1525.
23. Alder A., Jamil M., Marzorati M., Bruno M., Vermathen M., Bigler P., Ghisla S., Bouwmeester H., Beyer P., Al-Babili S. The path from β-carotene to carlactone, a strigolactone-like plant hormone // Science. 2012. V. 335. P. 1348–1351.
24. Challis R.J. Hepworth J., Mouchel C., Waites R., Leyser O. A role for more axillary growth1 (MAX1) in evolutionary diversity in strigolactone signaling upstream of MAX2 // Plant Physiol. 2013. V. 161. P. 1885–1902.
25. Seto Y., Sado A., Asami K., Hanada A., Umehara M., Akiyama K., Yamaguchi S. Carlactone is an endogenous biosynthetic precursor for strigolactones // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2014. V. 111. P. 1640–1645.
26. Zhang Y., van Dijk A.D., Scaffidi A., Flematti G.R., Hofmann M., Charnikhova T., Verstappen F., Hepworth J., van der Krol S., Leyser O., Smith S.M., Zwanenburg B., Al-Babili S., Ruyter-Spira C., Bouwmeester H.J. Rice cytochrome P450 MAX1 homologs catalyze distinct steps in strigolactone biosynthesis // Nature Chem. Biol. 2014. V. 10. № 12. Р. 1028–1033.
27. Gomez-Roldan V., Fermas S., Brewer P.B., Puech-Pagès V., Dun E.A., Pillot J.P., Letisse F., Matusova R., Danoun S., Portais J.C., Bouwmeester H., Bécard G., Beveridge C.A., Rameau C., Rochange S.F. Strigolactone inhibition of shoot branching // Nature. 2008. V. 455. № 7210. P. 189–194.
28. Umehara M., Hanada A., Yoshida S., Akiyama K., Arite T., Takeda-Kamiya N., Magome H., Kamiya Y., Shirasu K., Yoneyama K., Kyozuka J., Yamaguchi S. Inhibition of shoot branching by new terpenoid plant hormones // Nature. 2008. V. 455. № 7210. P. 195–201.
29. Brewer P.B., Koltai H., Beveridge C.A. Diverse roles of strigolactones in plant development // Mol. Plant. 2013. V. 6. № 1. P. 18–28.
30. Kumar M., Pandya-Kumar N., Kapulnik Y., Koltai H. Strigolactone signaling in root development and phosphate starvation // Plant Signal. Behav. 2015. V. 10. № 7: e1045174.
31. Kapulnik Y., Koltai H. Fine‐tuning by strigolactones of root response to low phosphate // J. Integr. Plant Biol. 2016. V. 58. № 3. P. 203–212.
32. Foo E., Yoneyama K., Hugill C.J., Quittenden L.J., Reid J.B. Strigolactones and the regulation of pea symbioses in response to nitrate and phosphate deficiency // Molec. Plant. 2013. V. 6. № 1. Р. 76–87.
33. Jamil M., Charnikhova T., Verstappe, F., Ali Z., Wainwright H., Bouwmeester H.J. Effect of phosphate-based seed priming on strigolactone production and Striga hermonthica infection in cereals // Weed Res. 2014. V. 54. № 3. P. 307–313.
34. Yoneyama K., Xie X., Kisugi T., Nomura T., Yoneyama K. Nitrogen and phosphorus fertilization negatively affects strigolactone production and exudation in sorghum // Planta. 2013. V. 238. № 5. Р. 885–894.
35. Borghi L., Liu G.W., Emonet A., Kretzschmar T., Martinoia E. The importance of strigolactone transport regulation for symbiotic signaling and shoot branching // Planta. 2016. V. 243. №6. P. 1351–1360.
36. Zwanenburg B., Pospíšil T., Zeljković S.Ć. Strigolactones: new plant hormones in action // Planta. 2016. V. 243. № 6. P. 1311–1326.
37. López-Ráez J.A. How drought and salinity affect arbuscular mycorrhizal symbiosis and strigolactone biosynthesis? // Planta. 2015. V. 243. №6. P. 1375–1385.
38. Screpanti C., Fonné-Pfister R., Lumbroso A., Rendine S., Lachia M., De Mesmaeker A. Strigolactone derivatives for potential crop enhancement applications // Bioorg. Medic. Chem. Lett. 2016. V. 26. P. 2392–2400.
39. Siddiqui Z.A., Akhtar M.S., Futai K. (Eds). Mycorrhizae: sustainable agriculture and forestry. New Delhi: Springer. 2008. 359 p.
40. Смит С.Э., Рид Д.Дж. Микоризный симбиоз. М.: Т-во науч. изд. КМК. Пер. с 3-го англ. издания. 2012. 776 с.
41. Gutjahr C., Parniske M. Cell and developmental biology of arbuscular mycorrhiza symbiosis // Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2013. V. 29. P. 593–617.
42. Delaux P.M., Varala K., Edger P.P., Coruzzi G.M., Pires J.C., Ané J-M. Comparative phylogenomics uncovers the impact of symbiotic associations on host genome evolution // PLoS Genet. 2014. V. 10. №7: e1004487.
43. Delaux P.M., Radhakrishnan G. V., Jayaraman D., Cheema J., Malbreil M., Volkening J.D., Sekimoto H., Nishiyama T., Melkonian M., Pokorny L., Rothfels C.J., Sederoffm H.W., Stevenson D.W., Surek B., Zhang Y., Sussman M.R., Dunandd C., Morris R.J., Roux C., Wong G.K.S., Oldroyd G.E.D., Ané J-M. Algal ancestor of land plants was preadapted for symbiosis // Proc. Nat. Acad. Sci. 2015. V. 112. № 43. P. 13390–13395.
44. Gobbato E. Recent developments in arbuscular mycorrhizal signaling // Curr. Opin. Plant. Biol. 2015. V. 26. P. 1–7.
45. Oldroyd G.E.D. Speak, friend, and enter: signalling systems that promote beneficial symbiotic associations in plants // Nat. Rev. Microbiol. 2013. V. 11. № 4. P. 252–263.
46. van Zeijl A., Liu W., Xiao T.T., Kohlen W., Yang W.-C., Bisseling T., Geurts R. The strigolactone biosynthesis gene DWARF27 is co-opted in rhizobium symbiosis // BMC Plant Biol. 2015. V. 15: Article 260.
47. Tisserant E., Kohler A., Dozolme-Seddas P., Balestrini R., Benabdellah K., Colard A., Croll D., Da Silva C., Gomez S.K., Koul R., Ferrol N., Fiorilli V., Formey D., Franken P., Helber N., Hijri M., Lanfranco L., Lindquist E., Liu Y., Malbreil M., Morin E., Poulain J., Shapiro H., van Tuinen D., Waschke A., Azcón-Aguilar C., Bécard G., Bonfante P., Harrison M.J., Küster H., Lammers P., Paszkowski U., Requena N., Rensing S.A., Roux C., Sanders I.R., Shachar-Hill Y., Tuskan G., Young J.P.W., Gianinazzi-Pearson V., Martin F. The transcriptome of the arbuscular mycorrhizal fungus Glomus intraradices (DAOM 197198) reveals functional tradeoffs in an obligate symbiont // New Phytol. 2012. V. 193. Р. 755–769.
48. Manck-Götzenberger J., Requena N. Arbuscular mycorrhiza symbiosis induces a major transcriptional reprogramming of the Potato SWEET sugar transporter family // Front. Plant Sci. 2016. V. 7: Article 487. doi: 10.3389/fpls.2016.00487
49. Declerck S., Strullu D.G., Fortin A. (Eds.). In vitro culture of mycorrhizas. Springer Berlin Heidelberg. 2005. 392 p.
50. Nadal M., Paszkowski U. Polyphony in the rhizosphere: presymbiotic communication in arbuscular mycorrhizal symbiosis // Curr. Opin. Plant Biol. 2013. V. 16. P. 1–7.
51. Gadkar V., David-Schwartz R., Nagahashi G., Douds Jr.D.D., Wininger S., Kapulnik Y. Root exudate of pmi tomato mutant M161 reduces AM fungal proliferation in vitro // FEMS Microbiol. Letters. 2003. V. 223. P. 193–198.
52. Buee M., Rossignol M., Jauneau A., Ranjeva R., Bécard G. The pre-symbiotic growth of arbuscular mycorrhizal fungi is induced by a branching factor partially purified from plant root exudates // Mol. Plant-Microbe Interact. 2000. V. 13. № 6. P. 693–698.
53. Nagahashi G., Douds Jr. D.D. Partial separation of root exudate components and their effects upon the growth of germinated spores of AM fungi // Mycol. Res. 2000. V. 104. № 12. P. 1453–1464.
54. Tamasloukht M’B., Séjalon-Delmas N., Kluever A., Jauneau A., Roux C., Bécard G., Franken P. Root factors induce mitochondrial-related gene expression and fungal respiration during the developmental switch from asymbiosis to presymbiosis in the arbuscular mycorrhizal fungus Gigaspora rosea // Plant Physiol. 2003. V. 131. P. 1468–1478.
55. Vierheilig H., Lerat S., Piché Y. Systemic inhibition of arbuscular mycorrhiza development by root exudates of cucumber plants colonized by Glomus mosseae // Mycorrhiza. 2003. V. 13. P. 167–170.
56. Steinkellner S., Lendzemo V., Langer I., Schweiger P., Khaosaad T., Toussaint J.-P., Vierheilig H. Flavonoids and strigolactones in root exudates as signals in symbiotic and pathogenic plant-fungus interactions // Molecules. 2007. V. 12. P. 1290–1306.
57. Nagahashi G., Douds Jr. D.D. The effects of hydroxy fatty acids on the hyphal branching of germinated spores of AM fungi // Fungal Biol. 2011. V. 115. P. 351–358.
58. Prandi C., Occhiato E.G., Tabasso S., Bonfante P., Novero M., Scarpi D., Bova M.E., Miletto I. New potent fluorescent analogues of strigolactones: synthesis and biological activity in parasitic weed germination and fungal branching // Eur. J. Org. Chem. 2011. P. 3781–3793.
59. Besserer A., Bécard G., Jauneau A., Roux C., Séjalon-Delmas N. GR24, a synthetic analog of strigolactones, stimulates the mitosis and growth of the arbuscular mycorrhizal fungus Gigaspora rosea by boosting its energy metabolism // Plant Physiol. 2008. V. 148. Р. 402–413.
60. Besserer A., Bécard G., Roux C., Séjalon-Delmas N. Role of mitochondria in the response of arbuscular mycorrhizal fungi to strigolactones // Plant Signal. Behav. 2009. V. 4. № 1. Р.75–77.
61. Anca I.A., Lumini E., Ghignone S., Salvioli A., Bianciotto V., Bonfante P. The ftsZ gene of the endocellular bacterium ‘Candidatus Glomeribacter gigasporarum’ is preferentially expressed during the symbiotic phases of its host mycorrhizal fungus // Mol. Plant Microbe Interact. 2009. V. 22. № 3. P. 302–310.
62. Lumini E., Bianciotto V., Jargeat P., Novero M., Salvioli A., Faccio A., Bécard G., Bonfante P. Presymbiotic growth and sporal morphology are affected in the arbuscular mycorrhizal fungus Gigaspora margarita cured of its endobacteria // Cell Microbiol. 2007. V. 9. № 7. Р. 1716–1729.
63. Ruyter-Spira C., Bouwmeester H. Strigolactones affect development in primitive plants. The missing link between plants and arbuscular mycorrhizal fungi? // New Phytol. 2012. V. 195. P. 730–733.
64. Yao R., Ming Z., Yan L., Li S., Wang F., Ma S., Yu C., Yang M., Chen L., Chen L., Li Y., Yan C., Miao D., Sun Z., Yan J., Sun Y., Wang L., Chu J., Fan S., He W., Deng H., Nan F., Li J., Rao Z., Lou Z., Xie D. DWARF14 is a non-canonical hormone receptor for strigolactone // Nature. 2016. V. 536. Р. 469–473.
65. Waters M.T., Scaffidi A., Moulin S. L.Y., Sun Y. K., Flematti G. R., Smith S.M. A Selaginella moellendorffii ortholog of KARRIKIN INSENSITIVE2 functions in Arabidopsis development but cannot mediate responses to karrikins or strigolactones // Plant Cell. 2015. V. 27. P. 1925–1944.
66. Gutjahr C., Gobbato E., Choi J., Riemann M., Johnston M.G., Summers W., Carbonnel S., Mansfield C., Yang S.Y., Nadal M., Acosta I., Takano M., Jiao W.-B., Schneeberger K., Kelly K.A., Paszkowski U. Rice perception of symbiotic arbuscular mycorrhizal fungi requires the karrikin receptor complex // Science. 2015. V. 350. № 6267. P. 1521–1524.
67. Conn C. E., Bythell-Douglas R., Neumann D., Yoshida S., Whittington B., Westwood J. H., Shirasu K., Bond C.S., Dyer K.A., Nelson D.C. Convergent evolution of strigolactone perception enabled host detection in parasitic plants // Science. 2015. V. 349. № 6247. P. 540–543.
68. Belmondo S., Marschall R., Tudzynski P., López Ráez J.A., Artuso E., Prandi C., Lanfranco L. Identification of genes involved in fungal responses to strigolactones using mutants from fungal pathogens // Curr. Genet. 2017. V.63. № 2. P. 201−213.
69. Keeley J.E., Pausas J.G., Rundel P.W., Bond W.J., Bradstock R.A. Fire as an evolutionary pressure shaping plant traits // Trends Plant Sci. 2011. V. 16. № 8. Р. 406–411.
70. Harrison M.J., Pumplin N., Breuillin F.J., Noar R.D., Park H.J. Phosphate transporters in arbuscular mycorrhizal symbiosis // Arbuscular Mycorrhizas: Physiology and Function / Eds. H. Koltai and Y. Kapulnik. 2010. P. 117–135.
71. Lambers H., Shane M.W., Cramer M.D., Pearse S.J., Veneklaas E.J. Root structure and functioning for efficient acquisition of phosphorus: matching morphological and physiological traits // Ann. Bot. (Lond). 2006. V. 98. P. 693–713.
72. Breuillin F., Schramm J., Hajirezaei M., Ahkami A., Favre P., Druege U., Hause B., Bucher M., Kretzschmar T., Bossolini E., Kuhlemeier C., Martinoia E., Franken P., Scholz U., Reinhardt D. Phosphate systemically inhibits development of arbuscular mycorrhiza in Petunia hybrida and represses genes involved in mycorrhizal functioning // Plant J. 2010. V. 64. P. 1002–1017.
73. Balzergue C., Puech-Pagès V., Bécard G., Rochange S.F. The regulation of arbuscular mycorrhizal symbiosis by phosphate in pea involves early and systemic signalling events // J. Exp. Bot. 2011. V. 62. № 3. P. 1049–1060.
74. Lopéz-Ráez J.A., Charnikhova T., Fernández I., Bouwmeester H., Pozo M.J. Arbuscular mycorrhizal symbiosis decreases strigolactone production in tomato // J. Plant Physiol. 2011. V. 168. P. 294–297.
75. Koltai H., LekKala S.P., Bhattacharya C., Mayzlish-Gati E., Resnick N., Wininger S., Dor E., Yoneyama K., Yoneyama K., Hershenhorn J., Joel D.M., Kapulnik Y. A tomato strigolactone-impaired mutant displays aberrant shoot morphology and plant interactions // J. Exp. Bot. 2010. V. 61. № 6. P. 1739–1749.
76. Yoshida S., Kameoka H., Tempo M., Akiyama K., Umehara M., Yamaguchi S., Hayashi H., Kyozuka J., Shirasu K. The D3 F-box protein is a key component in host strigolactone responses essential for arbuscular mycorrhizal symbiosis // New Phytol. 2012. V. 196. Р. 1208–1216.
77. Delaux P.-M., Bécard G., Combier J.-P. NSP1 is a component of the Myc signaling pathway // New Phytol. 2013. V. 199. P. 59–65.
78. Staehelin C., Xie Z., Illana A, Vierheilig H. Long-distance transport of signals during symbiosis // Plant Signal. Behav. 2011. V. 6. №3. P. 372–377.
79. Takeda N., Tsuzuki S., Suzaki T., Parniske M., Kawaguchi M. CERBERUS and NSP1 of Lotus japonicus are common symbiosis genes that modulate arbuscular mycorrhiza development // Plant Cell Physiol. 2013. V. 54. №10. P. 1711–1723.
80. Guillotin B., Couzigou J.-M., Combier J.-P. NIN is involved in the regulation of arbuscular mycorrhizal symbiosis // Front. Plant Sci. 2016. V. 7: Article 1704.
81. Kaló P., Gleason C., Edwards A., Marsh J., Mitra R.M., Hirsch S., Jakab J., Sims S., Long S.R., Rogers J., Kiss G.B., Downie J.A., Oldroyd G.E.D. Nodulation signaling in legumes requires NSP2, a member of the GRAS family of transcriptional regulators // Science. 2005. V. 308. P. 1786–1789.
82. Smit P., Raedts J., Portyanko V., Debellé F., Gough C., Bisseling T., Geurts R. NSP1 of the GRAS protein family is essential for rhizobial Nod factor-induced transcription // Science. 2005. V. 308. P. 1789–1791.
83. Genre A., Chabaud M., Balzergue C., Puech-Pagès V., Novero M., Rey T., Fournier J., Rochange S., Bécard G., Bonfante P., Barker D.G. Short-chain chitin oligomers from arbuscular mycorrhizal fungi trigger nuclear Ca2+ spiking in Medicago truncatula roots and their production is enhanced by strigolactone // New Phytol. 2013. V. 198. № 1. P. 179–189.
84. Murakami Y., Miwa H., Imaizumi-Anraku H., Kouchi H., Downie J. A., Kawaguchi M., Kawasaki S. Positional cloning identifies Lotus japonicus NSP2, a putative transcription factor of the GRAS family, required for NIN and ENOD40 gene expression in nodule initiation // DNA Res. 2006. V. 13. №6. P. 255–265.
85. Shtark O.Y., Sulima A.S., Zhernakov A.I., Kliukova M.S., Fedorina J.V., Pinaev A.G., Kryukov A.A., Akhtemova G.A., Tikhonovich I.A., Zhukov V.A. Arbuscular mycorrhiza development in pea (Pisum sativum L.) mutants impaired in five early nodulation genes including putative orthologs of NSP1 and NSP2 // Symbiosis. 2016. V. 68. P. 129–144
86. Tsyganov V.E., Voroshilova V.A., Priefer U.B., Borisov A.Y., Tikhonovich I.A. Genetic dissection of the initiation of the infection process and nodule tissue development in the Rhizobium-pea (Pisum sativum L.) symbiosis // Ann. Bot. 2002. V. 89. P. 357–366.
87. Oldroyd G.E.D., Long S.R. Identification and characterization of nodulation-signaling pathway 2, a gene of Medicago truncatula involved in Nod factor signaling // Plant Physiol. 2003. V. 131. P. 1027–1032.
88. Hirsch S., Kim J., Muñoz A., Heckmann A.B., Downie J.A., Oldroyd G.E.D. GRAS proteins form a DNA binding complex to induce gene expression during nodulation signaling in Medicago truncatula // Plant Cell. 2009. V. 21. № 2. P. 545–557.
89. Cerri M.R., Frances L., Laloum T., Auriac M.C., Niebel A., Oldroyd G.E.D., Barker D.G., Fournier J., de Carvalho-Niebel F. Medicago truncatula ERN transcription factors: regulatory interplay with NSP1/NSP2 GRAS factors and expression dynamics throughout rhizobial infection // Plant Physiol. 2012. V. 160. № 4. P. 2155–2172.
90. Yokota K., Soyano T., Kouchi H., Hayashi M. Function of GRAS proteins in root nodule symbiosis is retained in homologs of a non-legume, rice // Plant Cell Physiol. 2010. V. 51. № 9. P. 1436–1442.
91. Camps C., Jardinaud M.F., Rengel D., Carrère S., Hervé C., Debellé F., Gamas P., Bensmihen S., Gough C. Combined genetic and transcriptomic analysis reveals three major signalling pathways activated by Myc-LCOs in Medicago truncatula // New Phytol. 2015. V. 208. № 1. P. 224–240.
92. Lauressergues D., Delaux P.M., Formey D., Lelandais‐Brière C., Fort S., Cottaz S., Bécard G., Niebel A., Roux C., Combier J.-P. The microRNA miR171h modulates arbuscular mycorrhizal colonization of Medicago truncatula by targeting NSP2 // Plant J. 2012. V. 72. № 3. P. 512–522.
93. Foo E., Davies N.W. Strigolactones promote nodulation in pea // Planta. 2011. V. 234. № 5. P. 1073–1081.
94. Deinum E.E., Geurts R., Hartog M., Bisseling T., Mulder B., Computational and experimental evidence that auxin accumulation in nodule and lateral root primordial occurs by different mechanisms // Biological Nitrogen Fixation, Volume 2, First Edition / Ed. F.J. de Bruijn. John Wiley & Sons, 2015. P. 569–570.
95. Knack J.J., Wilcox L.W., Delaux P.-M., Ané J.M., Piotrowski M. J., Cook M. E., Graham J. M., Graham L. E. Microbiomes of streptophyte algae and bryophytes suggest that a functional suite of microbiota fostered plant colonization of land // Int. J. Plant Sci. 2015. V. 176. № 5. P. 405–420.
96. Смоликова Г.Н., Медведев С.С. Каротиноиды семян: синтез, разнообразие и функции // Физиология растений. 2015. Т. 62. С. 3–16.
97. Croglio M.P., Haake J.M., Ryan C.P., Wang V.S., Lapier J., Schlarbaum J.P., Dayani Y., Artuso E., Prandi C., Koltai H., Agama K., Pommier Y., Chen Y., Tricoli L., LaRocque J.R., Albanese C., Yarden R.I. Analogs of the novel phytohormone, strigolactone, trigger apoptosis and synergize with PARP inhibitors by inducing DNA damage and inhibiting DNA repair // Oncotarget. 2016. V. 7. № 12. P. 13984–14001.
 
 Растительные организмы, для которых имеются данные о составе стриголактонов, выделенных из корневых экссудатов и корней/слоевищ (по [2]1 с изменениями и дополнениями)

1 Здесь и далее в таблице – см. [2].
2 Также в ксилемном соке [7].
 ПОДПИСЬ К РИСУНКУ

Структуры природных стриголактонов: группа стригола (а) и группа оробанхола (б, в, г, д, е).
а – 5-Дезоксистригол (R1 = CH3; R2 = R3 = H), стригол (R1 = CH3; R2 = OH; R3 = H), стригон (R1 = CH3; R2 = O; R3 = H), стригил ацетат (R1 = CH3; R2 = OAc; R3 = H), соргомол (R1 = CH2OH; R2 = R3 = H), сорголактон (R1 = R2 = R3 = H); б – Оробанхол (R1 = OH; R2 = H), оробанхил ацетат (R1 = OAc; R2 = H), 7-гидроксиоробанхол (R1 = OH; R2 = OH), 7-оксооробанхол (R1 = OH; R2 = O), R1 = OAc; 7-гидроксиоробанхил ацетат (R2 = OH), 7-оксооробанхил ацетат (R1 = OAc; R2 = O); в – Фабакол (R = H), фабацил ацетат (R = Ac); г – Соланакол (R = H), соланацил ацетат (R = Ac); д –Дидегидрооробанхол; е – Медикаол. Ac – ацетил.