УДК 581.1
СОДЕРЖАНИЕ АЗОТА И ИНТЕНСИВНОСТЬ ДЫХАНИЯ
ЛИСТЬЕВ РАСТЕНИЙ О-ВА ВРАНГЕЛЯ
© 2010 г. О. А. Семихатова, Т. И. Иванова, О. В. Кирпичникова
Учреждение Российской академии наук Ботанический институт
им. В.Л. Комарова РАН, Санкт-Петербург
Поступила в редакцию 02.12.2009 г.

У 22 травянистых видов о-ва Врангеля (71( с. ш.) определяли содержание белкового и общего азота и интенсивность дыхания (при 10(С). Выявлено, что в листьях этих растений содержание белкового азота выше, в среднем в 1.3 раза, а дыхание у тех же видов - в 2.4 раза интенсивнее, чем у растений в умеренной зоне при той же температуре. Связь между содержанием белкового азота и дыханием у видов о-ва Врангеля оказалась недостоверной (r2 = 0.137). Сделан вывод, что повышенное содержание белка в листьях растений Севера не является фактором, определяющим интенсивность дыхания отдельных видов. Таким образом, в моделях кругооборота углерода на Севере нельзя использовать такие косвенные показатели, как содержание азота, а требуются прямые определения дыхания растений в местах их естественного произрастания.

Ключевые слова: растения Севера ( интенсивность дыхания ( содержание азота ( содержание белка

________________________________________________________
Сокращения: ИД - интенсивность дыхания, Nобщ - общий азот, Nбелк - белковый азот.
Адрес для корреспонденции: Семихатова Ольга Александровна. 197376 С.-Петербург, ул. проф. Попова, 2. Ботанический институт РАН. Электронная почта: gamalei@mail15.com


ВВЕДЕНИЕ
Процесс дыхания и содержание азота в растениях давно исследовали с разными целями, но сопоставления полученных данных не производили. Между этими важнейшими сторонами обмена веществ имеется связь [1]. В последнее десятилетие ХХ века эта связь оказалась в центре внимания физиологов. К этому привело развитие представлений об энергетической цене компонентов биомассы растений и поглощения элементов минерального питания, которые в 1940 г. впервые связал с дыханием Сабинин [2]. В настоящее время сопоставления интенсивности дыхания (ИД) и содержания азота в сочетании с морфологическими показателями проводятся во многих биомах [3]. Такие исследования сочетают изучение важных общебиологических вопросов, в частности, степени общности строения и метаболизма в растительном мире, с поиском наиболее точного показателя для использования в моделях кругооборота углерода и других веществ. Определения связи содержания азота и интенсивности дыхания у растений холодных местообитаний немногочисленны и касаются в основном не травянистых, а древесных растений.
В настоящее время можно считать доказанным, что, по крайней мере, у травянистых видов, при низкой температуре Севера дыхание имеет такую же интенсивность, как у обитателей умеренной зоны при средней температуре в условиях их произрастания [4, 5]. В последнее время приводятся дополнительные данные, подтверждающие эту закономерность [6, 7], получившую название закона Штокера, но есть и противоречащие ей сведения [8]. Другие характеристики дыхания - его вегетационные изменения, температурная зависимость и функциональные составляющие изучены нами у растений о-ва Врангеля [4, 9].
Ранее на примере осоки (Carex aquatilis) было показано, что, несмотря на низкую температуру и малое содержание в холодной почве минеральных элементов, растения Севера поглощают азот с не меньшей скоростью, и содержат его больше, чем растения умеренной зоны [10]. Преобладание в холодных почвах азота в виде NH4 не исключает способности растений Севера поглощать и органический азот и NО3- [11]. Содержание общего азота в растениях очень разных местообитаний - от Новой Гвинеи до Альп - максимально в горах и в Арктике [12].
Конкретные данные о содержании общего азота в растениях Арктики получены на Аляске (63(64( с. ш.) [10, 13, 14]. У пушицы (Eriophorum vaginatum) оно было в пределах 16(29 мг/г сухого веса, у осоки (Carex aquatilis) - 24.0(35.5 мг/г. У 2 травянистых видов о-ва Девон (75( с. ш.) - 28 и 36 мг/г [15]. Сравнения этих данных с результатами определений общего азота у близких видов, произрастающих в менее суровых условиях, насколько нам известно, не производили.
Влияние низкой температуры на связь интенсивности дыхания (ИД) и содержания азота (N) было исследовано у листьев 208 видов древесных растений в 20 географических пунктах с различными условиями температуры - от 20(30(С до температуры от 0 до (10(С [8]. Во всех условиях ИД и N оказались тесно связаны (r2 от 0.49 до 0.55), но при низкой температуре ИД была повышена [8]. У 69 видов разных жизненных форм, обитающих в различных пунктах (Америка, Венесуэла), влияние низкой температуры обитания на связь ИД и N не было отмечено [16]. В Приполярном Урале (65( с. ш.), где средняя температура самого теплого месяца лета 10(С (r2 = 0.7), выявлено, что связь ИД и N сильнее выражено у арктоальпийских видов, чем у бореальных (r2 = 0.5) [17]. В опытах было показано [18], что выдерживание объектов (в течение 7 дней) в условиях относительно низкой температуры - 13/8(С - не влияло на величину коэффициента корреляции r², но изменило положение точки пересечения корреляционной кривой с осью ординат, что означает более высокую интенсивность дыхания при низкой температуре.
У растений Арктики сопоставление интенсивности дыхания и содержания азота проводили, по-видимому, только в двух работах. У нескольких растений Аляски (63(64( с. ш.) корреляционный анализ выявил у корней тесную связь этих показателей (r2 = 0.64), но один вид (Eriophorum vaginatum) не укладывался в такую закономерность [19]. У листьев 10 видов травянистых растений о-ва Врангеля [5] была лишь слабая связь (r2 = 0.205) между дыханием и содержанием белкового азота. Проведенный нами анализ данных о содержании белкового азота [20] и интенсивности дыхания растений тех же видов [21] в Субарктике (Хибины, 68( с. ш.) также показал, что связь между этими показателями отсутствует (r2 = 0.079).
Цели исследования: 1) определить содержание общего и белкового азота, и интенсивность дыхания у растений о-ва Врангеля (71( с. ш.), 2) выявить степень связи этих важнейших процессов обмена в условиях Арктики, 3) рассмотреть, что вносят наши материалы в разработку моделей газообмена для растений Севера.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ
Работа проведена на о-ве Врангеля в районе бухты Роджерс. Это зона арктических тундр, где в течение вегетационного периода растений (около 80 дней) возможны заморозки. Среднегодовая температура - 11.3(С. Снежный покров ( с конца сентября до середины мая. Осадки ( в основном в виде снега, преимущественно в зимнее время.
Сосудистые растения в районе бухты Роджерс представлены 189 видами, включая редко встречаемые. Нашими объектами были обычные в данной местности травянистые многолетники. Сбор материала проводили в самые теплые дни лета 10(20 июля, когда наблюдается цветение многих видов. Хорошо развитые листья собирали с 8(12 экземпляров каждого вида. Интенсивность дыхания измеряли манометрически (по кислороду в аппарате Варбурга) при температуре 10(С, которая была выбрана для растений Севера на основании наблюдений в природных условиях (около 7(С), и учитывали, что температура листьев выше на 3(С и более [9]. У растений умеренной зоны (Ленинградская обл.) дыхание определено при 20(С, интенсивность дыхания при 10(С рассчитана на основании коэффициента Вант-Гоффа (Q10(20), экспериментально установленного для этих растений равным 2.8. Определения общего азота проводили методом Кьельдаля; белковый азот осаждали основным уксуснокислым свинцом ((СH3-COO)2Pb) по методу Н.И. Иванова, осадок вместе с фильтром сжигали по Кьельдалю. Содержание азота (наши данные и данные цитированной литературы) выражено в мг N/г сухого веса. Подробности методики проведения опытов см. в работах [5, 9].
Приведенные величины содержания азота и интенсивности дыхания представляют средние из 2(3 биологических повторностей. Ошибка равна ±10%. Если интенсивность дыхания объекта была определена ранее [5], проводили контрольные измерения.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

У 22 видов из 14 семейств содержание общего азота в листьях оказалось в пределах величин 17-47 мг/г сухого веса, а белкового азота - от 13 до 42 мг/г. Нижние значения величин (Nобщ) близки к выявленным в тундровой зоне Аляски [10, 13(15]. Чтобы сориентироваться, в каком положении по содержанию азота в листьях находятся растения Севера среди природного разнообразия растений Земли, приведено сопоставление с литературными сведениями о величинах этого показателя в разных географических областях (рис. 1), в частности, в ряде биомов Северной Америки [16, 22]. Однако убедительнее сравнения более близких видов [12]. На рис. 1 это растения Среднего Урала [23] и Приполярного Урала [17]. Видно, что у растений о-ва Врангеля разброс величин Nобщ меньше, чем в приведенных примерах других исследований. Но средняя величина содержания Nобщ у растений на Севере выше, чем в других более благоприятных условиях. Сравнительно небольшой разброс данных у наших объектов обусловлен ограниченным числом исследованных видов, но следует учесть, что 22 вида о-ва Врангеля - это более 10% всех произрастающих в окрестностях бухты Роджерс сосудистых растений.
Наши результаты согласуются с представлениями о повышенном содержании азота в листьях растений Севера. Это подтверждает сопоставление количества белкового азота у близкородственных видов о-ва Врангеля и Ленинградской обл., определенного в местах их естественных местообитаний. У приведенных в таблице восьми растений Севера содержание Nбелк в большей или меньшей степени выше, а средняя величина содержания Nбелк (24.7 мг/г сухого веса) превышает среднюю для видов умеренной зоны (18.47 мг/г) в 1.3 раза.
В таблице приведены величины ИД при средней температуре вегетационного периода их местообитания: 10(С на о-ве Врангеля и 20(С в умеренной зоне. Эти величины очень близки, как было показано ранее [5, 9]. При одинаковой температуре в обоих местообитаниях (10(С) ИД растений Севера в 2.7 раза выше, чем у растений умеренной зоны. Пересчет ИД на единицу сухого веса не изменяет этот вывод: средняя величина ИД у растений о-ва Врангеля 1.9 мг СО2/(г сухого веса ч), а у близкородственных видов умеренной зоны ( 0.8 тех же единиц, так что дыхание растений о-ва Врангеля в 2.4 раза выше. Таким образом, обе рассматриваемые стороны метаболизма у растений Севера находятся на более высоком уровне, чем в умеренной зоне, но степень увеличения этого уровня различна - интенсивность дыхания увеличивается сильнее - в 2.4(2.7 раза, чем содержание азота (в 1.3 раза), что согласуется с данными других авторов [18, 25].
У отдельных видов при пониженном содержании белкового азота наблюдалось высокое дыхание и, наоборот, при несколько повышенном содержании белкового азота - резкое снижение дыхания (рис. 2). Эти данные противоречат представлению о том, что содержание белка тесно связано с дыханием и определяет его интенсивность. Корреляционный анализ данных, полученных у 22 видов о-ва Врангеля (рис. 3), показал, что у этих растений связь содержания белкового азота и интенсивности дыхания недостоверна (r2 = 0.137).
Резкое различие видов по содержанию азота и интенсивности дыхания могло быть следствием индивидуальных особенностей вида - его таксономической принадлежности, широтного ареала, феноритмотипа, условий произрастания. Как известно, представителям сем. Fabaceae присуще самое высокое дыхание, а сем. Poaceae - самое низкое содержание азота. У растений Севера эта закономерность справедлива по отношению к дыханию: самое высокое дыхание найдено у астрагала (Astragalus umbellatus) и у остролодочника (Oxytropis tschuktschorum) из сем. Fabaceae (0.62 и 0.60 мг СО2/(г сырого веса ч)), самое слабое - у камнеломки (Saxifraga hirculus) (рис. 2) и лютика (Ranunculus sulfureus) (0.28 мг СО2/(г сырого веса ч)). Остальные виды из разных семейств имеют сходные или даже одинаковые ИД. Например, у валерианы (Valeriana capitata, сем. Valerianaceae) - 0.43 мг СО2/(г сырого веса ч), арктополевицы (Arсtagrostis orundinacea, сем. Poaceae) и нардосмии (Nardosmia frigida, сем. Asteraceae) ( 0.44 и 0.42 мг СО2/(г сырого веса ч) соответственно.
Приуроченность определенного содержания белкового азота к какому-либо семейству у изученных растений не обнаружена. Наибольшее содержание белкового азота (Nбелк) наблюдалось у Astragalus umbellatus (42 мг/г сухого веса), но второй вид из сем. Fabaceae ( Oxytropis tschuktschorum, не отличался от представителей других семейств (соссюреи ( Saussurea tilesii, калужницы ( Caltha arctica, паррии ( Parrya nudicaulis), содержащих 29 мг Nбелк/г сухого веса. Наименьшее содержание Nбелк оказалось не у растений сем. Poaceae (Artagrostis orundinacea и Alopecurus alpinus - 26 мг/г), а у незабудки (Myosotis asiatica, сем. Boraginaceae) - 13 мг/г и валерианы (Valeriana capitata) ( 14 мг/г.
Не проявилось и влияние условий обитания: у видов, предпочитающих для произрастания более сухие места (спорыша ( Polygonum bistorta, дриады ( Dryas punctata) или переувлажненные (щавельника ( Rumex arcticus), ИД и Nбелк не отличались от достаточно разнообразных величин этих показателей у других травянистых с влажного участка отбора проб. Изученные растения различались по широтному ареалу и включали 10 арктальпийских, 3 гипоарктических и 3 арктических циркумполярных вида. Как и другие авторы [17], явной связи между ИД и Nбелк с этими характеристиками мы не нашли.
Не выявилось сколько-нибудь четкого влияния на дыхание и содержание азота феноритмотипа изученных видов. Большинство из них относилось к среднелетнему типу, но по ИД и Nбелк были различными, некоторые - сходными с позднелетними или цветущими в более ранние сроки. Ни один из рассмотренных факторов не оказал значительного влияния на содержание азота и интенсивность дыхания листьев. Причины различий этих процессов у изученных видов, возможно, могут раскрыть исследования структуры и функций целого растения.
Итак, у растений Севера нет достоверной связи между дыханием и содержанием белка (коэффициент корреляции r2 = 0.137), и увеличение интенсивности дыхания по сравнению с дыханием растений умеренной зоны (в 2.4(2.7 раз) выше, чем увеличение содержания белкового азота (в 1.3 раза). Эти факты свидетельствуют о том, что увеличение содержания белкового азота в листьях растений Севера не оказывает решающего воздействия на интенсивность дыхания этого органа и составляет только небольшую часть суммы причин, обусловливающих высокое дыхание растений в холодных местообитаниях. Приведенные выводы не согласуются с широко принятым представлением об увеличении содержания белка как основной причине высокого дыхания растений Севера, и тем самым ставят вопрос о том, что его заменяет. Литература, касающаяся этого вопроса, приведена нами ранее [9]. В краткой форме ответом на него может быть сумма современного знания о необходимых в условиях низкой температуры физико-химических перестройках белков и липидов, которые, изменяя структуру, состояние и свойства мембран, обеспечивают скорость и направление реакций метаболизма растений. Эти изменения приводят к увеличению энергетических затрат и количества интермедиатов, которые поставляет, главным образом, дыхание. К тому же в условиях низкой температуры увеличивается потребность в энергии таких процессов, как загрузка флоэмы и поглощение минеральных элементов из бедных северных почв [10]. Повышенные затраты энергии требуют ее генерации, которую обеспечивает увеличение числа органелл, в том числе митохондрий [24]. Кроме того, перестройка метаболизма включает изменения не только свойств ферментов, но и их количества и состава, в частности ферментов дыхательной системы - цитохромного пути транспорта электронов и/или альтернативного пути [25]. Для построения органелл и образования новых ферментов необходим азот.
Таким образом, повышение интенсивности дыхания и содержания азота в клетках имеют общую причину - необходимость увеличения энергетических затрат на поддержание структуры и метаболизма в условиях холода.
Выводы нашего исследования касаются активно дискутируемой в литературе возможности использовать в моделях и при расчетах баланса и кругооборота углерода определение количества белкового азота вместо технически более трудных измерений газообмена растений. Нами установлено, что у растений о-ва Врангеля между этими процессами нет достоверной связи (r2 = 0.137). Следовательно, для расчета углеродного баланса у цветковых растений Севера нужны только прямые определения ИД в местах естественного произрастания этих растений, что особенно существенно при оценке причин глобального потепления климата.
Авторы выражают благодарность Ю.Л. Цельникер за ценные замечания, С.Н. Шереметьеву, Е.К. Зубковой за помощь.


СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
1. James W.O. Plant Respiration. Oxford: Clarendon, 1953. 282 p.
2. Сабинин Д.А. Минеральное питание растений. М.: изд-во АН СССР, 1940. 307 с.
3. Reich P.B., Tjoelker M.G., Pregitzer K.S., Wright I.J., Oleksyn J., Machado J.-L. Scaling of Respiration to Nitrogen in Leaves, Stems and Roots of Higher Plants // Ecol. Lett. 2008. V. 11. P. 793-801.
4. Semikhatova O.A., Gerasimenko T.V., Ivanova T.I. Photosynthesis, Respiration and Growth of Plants in the Soviet Arctic // Arctic Ecosystems in a Changing Climate / Eds Chapin E., III, et al. New York: Academic, 1992. P. 169-192.
5. Семихатова О.А., Иванова Т.И., Кирпичникова О.В. Сравнительное исследование темнового дыхания растений Арктики и умеренной зоны // Физиология растений. 2007. Т. 54. С. 659-665.
6. Xiong F.S., Mueller E.C., Day T.A. Photosynthetic and Respiratory Acclimation and Growth Response of Antarctic Vascular Plants to Contrast Temperature Regimes // Am. J. Bot. 2000. V. 87. P. 700-710.
7. Mitchell K.A., Bolstad P.V., Vose J.M. Interspecific and Environmentally Induced Variation in Foliar Dark Respiration among Eighteen Southeastern Deciduous Tree Species // Tree Physiol. 1999. V. 19. P. 861-870.
8. Wrihgt I.J., Reich P.B., Atkin O.K., Lusk Ch.H., Tjoelker M.G., Wistobi M. Irradiance, Temperature and Rainfall Influence Leaf Dark Respiration in Woody Plants: Evidence from Comparisons across 20 Sites // New Phytol. 2006. V. 169. P. 309-319.
9. Семихатова О.А., Иванова Т.И., Кирпичникова О.В. Дыхание растений Севера, его интенсивность и связь с продукционным процессом // Физиология растений. 2009. Т. 56. С. 182-191.
10. Chapin F.S., III, Oechel W.C. Photosynthesis, Respiration and Phosphate Absorption by Cares Aquatilis Ecotypes along Latitudal and Local Environment Gardens // Ecology. 1989. V. 64. P. 743-751.
11. Atkin O.K. Reassessing the Nitrogen Relations of Arctic Plants: A Mini-Review // Plant Cell Environ. 1996. V. 19. P. 695-704.
12. Körner Ch. Alpine Plant Life. Functional Plant Ecology of High Mountain Ecosystems // Berlin: Springer-Verlag, 2003. 349 p.
13. Defoliart L.S., Griffith M., Chapin F.S., III, Jonasson S. Seasonal Patterns of Photosynthesis and Nutrient Storage in Eriophorum vaginatum L. an Arctic Sedge // Funct. Ecol. 1988. V. 2. P. 185-194.
14. Shaver G.R., Chapin F.S., III, Gartner B.L. Factors Limiting Seasonal Growth and Peak Biomass Accumulation in Eriophorum vaginatum in Alaskan Tussock Tundra // J. Ecol. 1986. V. 74. P. 257-278.
15. Atkin O.K., Villar R., Cummins W.R. The Ability of Several High Arctic Plant Species to Utilize Nitrate Nitrogen under Field Conditions // Oecologia. 1993. V. 96. P. 239-245.
16. Reich P.B., Walters M.B., Ellsworth D.S., Vose J.M., Volin J.C., Gresham Ch., Bowman W.D. Relationships of Leaf Dark Respiration to Leaf Nitrogen Specific Leaf Area and Leaf Life-Span: A Test across Biomes and Functional Groups // Oecologia. 1998. V. 114. P. 471-482.
17. Головко Т.К., Дальке И.В., Табаленкова Г.Н., Гармаш Е.В. Дыхание растений Полярного Урала // Ботан. журн. 2009. Т. 94. С. 1216-1226.
18. Atkinson L.J., Hellicar M.A., Fitter A.H., Atkin O.K. Impact of Temperature on the Relationship between Respiration and Nitrogen Concentration in Roots: An Analysis of Scaling Relationships, Q10 Values and Thermal Acclimation Ratios // New Phytol. 2007. V. 173. P. 110-120.
19. Chapin F.S., III, Tryon P.R. Phosphate Absorption and Root Respiration of Different Plant' Growth Forms from Northern Alaska // Holarctic Ecol. 1982. V. 5. P. 164-178.
20. Лукьянова Л.М., Политова Н.Ю., Локтева Т.Н., Булычева Т.М. Содержание белка в растениях Хибинских гор // Растит. ресурсы. 1989. Вып. 3.С. 393-398.
21. Иванова Т.И., Локтева Т.К., Шухтина Г.Г. Дыхание растений Хибин // Ботан. журн. 1983. Т. 68. С. 1637-1643.
22. Tjoelker M.G., Craine J.M., WedinD., Reich P.B., Tilman D. Linking Leaf and Root Trait Syndromes among 39 Grassland and Savannah Species // New Phytol. 2005. V. 167. P. 493-508.
23. Пьянков В.И., Иванов Л.А., Ламберс Х. Характеристика химического состава листьев растений бореальной зоны с разными типами экологической стратегии // Экология. 2001. № 4. С. 243-251.
24. Мирославов Е.А., Вознесенская Е.В., Буболо Л.С. Ультраструктурные основы адаптации растений к условиям Крайнего Севера // Экология в России на рубеже XXI века (надземные системы) / Под ред. Шилова И.А. М.: Научный мир, 1999. С. 236-251.
25. Campbell C., Atkinson L., Zaragoza-Castells J., Landmark M., Atkin O., Hurry V. Acclimation of Photosynthesis and Respiration Is Asynchronous in Response to Changes in Temperature Regardless of Plant Functional Group // New Phytol. 2007. № 176. P. 375-389.

 ПОДПИСИ К РИСУНКАМ

Рис. 1. Содержание общего азота в листьях травянистых растений различных местообитаний.

На оси абсцисс - содержание общего азота (Nобщ) в расчете на сухой вес; на оси ординат - местообитания (I(V). Длина горизонтальных линий отражает межвидовой разброс величин Nобш, цифры на линии - среднестатистические величины Nобш при указанном (n) числе видов. I - о-в Врангеля (71( с. ш., 178( з. д., 4(С); II - Северная Америка, травянистые растения из двух пунктов лесной зоны (43о 02' с. ш., 8oС и 35o с. ш., 12.5оС) и горно-лесной зоны (40о 03' с. ш., 3,7oС, h ≈ 3500 м над уровнем моря) [16]; III - Северная Америка, восток штата Миннесота, , травянистая саванна (25oС) [22]; IV - Средний Урал, бореальная зона (56о 37' с. ш., 17.4oС) [23]; V - Приполярный Урал, лесная зона (65o с. ш., 10oС) [17]. (Данные об Nобщ на приполярном Урале взяты с графика, пунктир на горизонтальной линии обозначает разброс, определяемый малым (2-3) числом видов с крайними значениями Nобщ.)

Рис. 2. Отклонения от средних величин содержания в листьях белкового азота (Nбелк) и интенсивности дыхания (ИД) у ряда видов о-ва Врангеля.
На оси ординат - отклонения от средней величины Nбелк и ИД в %. Горизонтальная линия, идущая от 0, обозначает средние абсолютные величины Nбелк (27 мг/г сухого веса) и ИД (0.40 мг СО2/(г сырого веса ч)). I - остролодочник (Oxytropis tschuktschorum), II - валериана (Valeriana capitata), III - калужница (Caltha arctica), IV - камнеломка (Saxifraga hirculus), V - спорыш (Polygonum bistorta). К - отклонение от среднего величин Nбелк и ИД у 10 видов из 22. 1 ( Nбелк, 2 ( ИД.

Рис. 3. Соотношение интенсивности дыхания (при 10оС) и содержания белкового азота в листьях растений о-ва Врангеля.
Цифры у точек - виды растений: 1 - синюха (Polemonium boreale), 2 - первоцвет (Primula tschuktschorum), 3 - остролодочник (Oxytropis tschuktschorum), 4 - соссюрея (Saussurea tilesii), 5 - калужница (Caltha arctica), 6 - дриада (Dryas punctata), 7 - кисличник (Oxyria digyna), 8 - астрагал (Astragalus umbellatus), 9 - нардосмия (Nardosmia frigida), 10 - сердечник (Cardamine pratensis), 11 - валериана (Valeriana capitata), 12 - лисохвост (Alopecurus alpinus), 13 - полынь (Artemisia arctica), 14 - лаготис (Lagotis minor), 15 - лютик (Ranunculus sulphureus), 16 - спорыш (Polygonum bistorta), 17 - незабудка (Myosotis asiatica), 18 - паррия (Parria nudicaulis), 19 - камнеломка (Saxifraga hirculus), 20 - щавельник (Rumex arcticus), 21 - оксиграфис (Oxygraphis glacialis), 22 - арктополевица (Arctagrostis orundinacea).