УДК 581.1
АКВАПОРИНЫ И РОСТ КЛЕТОК
© 2010 г. Н. В. Обручева, И. А. Синькевич
Учреждение Российской академии наук Институт физиологии растений им. К.А.
Тимирязева РАН, Москва
Поступила в редакцию 12.12.2008 г.

В обзоре суммированы данные, указывающие на наличие связи между ростом клеток
растяжением и присутствием в их мембранах аквапоринов плазмалеммы и тонопласта. Гены
аквапоринов – белков, формирующих водные каналы, активно экспрессируются до начала
растяжения и во время растяжения клеток, что приводит к накоплению этих белков и
повышению гидравлической проводимости мембран. Тем самым создается возможность
ускоренного поступления воды, приводящего к вакуолизации и растяжению клетки.
Приведены данные по всем растущим органам растения. В интенсивно делящихся клетках
синтезируются аквапорины плазмалеммы, тогда как в растягивающихся клетках наряду с
ними образуются аквапорины тонопласта. Рассмотрены также данные об аквапоринах в
тканях, завершивших рост.

Ключевые слова: растение – аквапорины – тонопласт – плазмалемма – водные каналы –
транспорт воды – растяжение клеток – растущие органы

--------------------------------------
Адрес для корреспонденции: Обручева Наталья Владимировна. 127276 Москва, Ботаническая
ул., 35. Институт физиологии растений РАН. Факс: 007 (495) 977-80-18; электронная почта:
obroucheva@ippras.ru, n.obroucheva@mail.ru
ВВЕДЕНИЕ
Вода может проникать в клетку через мембраны посредством диффузии, а также через
водные каналы. Аквапорины представляют собой белки, формирующие водные каналы в
мембранах. Первым белком, открытие которого показало существование водных каналов в
мембране, стал белок AQP1 (от Aquaporin1), обнаруженный в эритроцитах и почечных
канальцах. В 2003 г. Peter Agre получил Нобелевскую премию по химии за открытие и
исследования аквапоринов. В дальнейшем белки, гомологичные аквапоринам животных,
были идентифицированы у представителей бактерий, грибов и растений.
На основании гомологии нуклеотидных последовательностей растительные аквапорины
подразделяют на несколько подсемейств. Аквапорины плазматической мембраны входят в
подсемейство PIP (от Plasma membrane Intrinsic Protein), аквапорины тонопласта – в
подсемейство TIP (от Tonoplast Intrinsic Protein). Подсемейство PIP, в свою очередь,
подразделяется на две филогенетические группы PIP1 и PIP2, главное различие между
которыми связано со структурой N-концевого домена: в группе PIP1 он длиннее [1].
Индивидуальные аквапорины (изоформы) обозначаются по номеру внутри группы
(например, PIP2;1, PIР2;2 и т.д.). Аквапорины PIP и TIP преобладают в клетках растений,
через них проходит бoльшая часть межклеточного и внутриклеточного потоков воды [2, 3].
Третье подсемейство объединяет нодулин-подобные мембранные белки (NIP, от Nodulin
Intrinsic Proteins), названные по аквапорину перибактероидной мембраны симбиотических
азотфиксирующих клубеньков в корнях бобовых и обнаруженные также в других растениях
[4]. SIP (от Small Intrinsic Proteins) – четвертое подсемейство растительных аквапоринов,
которые в основном локализованы в эндоплазматическом ретикулуме [4].
В геноме растения Arabidopsis thaliana идентифицировано 35 генов аквапоринов,
относящихся к 4 подсемействам, а в Zea mays имеется 31 ген аквапоринов. Геном A. thaliana
кодирует 13 PIP, 10 TIP, девять NIP и три SIP, а геном Z. mays – 14 PIP, 13 TIP, пять NIP и
три SIP [1]. Филогенетический анализ показал, что разделение на эти подсемейства
произошло еще до того, как однодольные отделились от двудольных. Сохранность
аквапоринов в процессе эволюции указывает на их ведущую роль в транспорте воды и
широкую распространенность в растительном мире.
Аквапорины образуют в мембране тетрамеры, причем каждая из четырех субъединиц
является независимым водным каналом [4–6]. Мономеры аквапоринов представляют собой
гидрофобные трансмембранные белки, которые состоят из шести ?-спиральных доменов,
соединенных двумя цитоплазматическими и тремя внешними петлями; N- и C-концевые
последовательности находятся в цитоплазме (рисунок). На второй и третьей петлях,
соединяющих трансмембранные домены, имеется два коротких ?-спиральных домена,
направленных друг к другу. Именно эти домены участвуют в формировании водного канала,
будучи тесно сближены внутри молекулы. Такая структура молекулы аквапорина получила
название “модели песочных часов” (hour glass model) [8].
Предполагается, что через одиночную пору аквапорина при разнице осмотического
давления в 1 МПа проходит до 109 молекул воды в секунду [9]. Транспорт воды через
аквапорины происходит пассивно по градиенту водного потенциала и без затраты энергии
[10]. Он может осуществляться в обоих направлениях – в клетку и из клетки, в зависимости
от направленности осмотического градиента. Образуя в мембранах водные каналы,
аквапорины увеличивают гидравлическую проводимость мембран, в которых они
располагаются и в 10–20 раз усиливают коэффициент их водной проницаемости [4, 10].
Открытие аквапоринов позволило получить новое представление о динамике быстрого и
регулируемого транспорта воды через мембраны, превышающего по скорости диффузию
воды. Таким образом, аквапорины принимают участие только в одном из трех путей
поступления воды внутрь того или иного органа, а именно, в трансклеточном переносе воды,
и не участвуют в апопластном и симпластном транспорте. Трансклеточный путь заключается
в последовательном пересечении мембран на пути продвижения воды. Само же вхождение
воды в клетку опосредовано функционированием только плазмалеммных аквапоринов, тогда
как поступление воды в вакуоль осуществляется тонопластными аквапоринами,
осмотическая водная проницаемость которых гораздо выше [11, 12].
Скорость трансмембранного переноса воды в растениях зависит от таких факторов,
как содержание аквапоринов в мембранах и удельная водная проводимость индивидуальных
изоформ. Большое значение имеет также “открытое” или “закрытое” состояние водного
канала. Наиболее изученным механизмом регуляции активности аквапоринов является их
фосфорилирование по аминокислотным остаткам серина [6, 13].
Аквапорины, формирующие водные каналы, различаются по интенсивности
экспрессии их генов. Например, в корнях кукурузы экспрессируется 16 генов аквапоринов,
среди них – четыре гена TIP, из которых наиболее интенсивно экспрессируется TIP2;1. Из 12
генов плазмалеммных аквапоринов активнее всего транскрибируются гены аквапоринов
PIP1;1, PIP1;5, PIP2;1 и PIP2;5, суммарная экспрессия которых составляет 75% от
экспрессии всех аквапоринов в первичных корнях. Из аквапоринов плазмалеммы лучше
других транспортирует воду PIP2;5, а PIP1;1, PIP1;2 и другие – гораздо слабее [1, 14]. На
модельной системе (ооцитах лягушки) показано, что аквапорины группы PIP2 образуют
активно проводящие воду каналы, тогда как аквапорины, относящиеся к PIP1, часто бывают
неактивны [15]. Считается, что PIP2;2 специализируется на поступлении воды за счет
осмотического потенциала [4].
Об экспрессии аквапоринов обычно судят по количеству их мРНК, либо самих белков
во фракциях плазмалеммы и тонопласта, выявляемых по реакции со специфическими
антителами. Сам факт усиления транскрипции генов аквапоринов еще не означает, что в
клетке эти белки будут синтезироваться и накапливаться. Тем не менее, в подробных
исследованиях Hachez с сотр. [14, 16] обнаружена достаточно убедительная корреляция
между экспрессией генов PIP и синтезом самих белков. Однако наличие аквапоринов еще не
позволяет говорить об эффективности их функционирования, поскольку водные каналы
могут быть “закрыты”.
Об активности аквапоринов, т.е. об их участии в поступлении воды, чаще всего судят
по изменению проницаемости мембран для воды, основываясь на кинетике изменения
объема в ответ на быстрое осмотическое воздействие [4]. В случае изолированных везикул
для регистрации изменений используют метод остановленного потока, в случае
протопластов и вакуолей – наблюдение за разбуханием и сжатием с помощью
видеомикроскопии, а при работе с интактными тканями оценивают гидравлическую
проводимость с помощью зонда клеточного давления. Часто используют ооциты лягушки, в
которые вводят ген аквапорина; после синтеза в них аквапорина и его встраивания в
мембрану наблюдают за увеличением объема ооцитов, помещая их в гипотонические
растворы [17]. При изучении целых растений применяют блокирование водных каналов
ионами ртути, приводящее к ингибированию поступления воды, и последующую обработку
восстановителями, снимающими это ингибирование [12, 18, 19]. В таких экспериментах
непосредственно оценивается воздействие на аквапорины в мембранах, приводящее к
изменению их гидравлической проводимости. В приведенных ниже таблицах отмечены те
аквапорины, участие (или неучастие) которых в активном поглощении воды было проверено
указанными методами.
Целью данного обзора является изложение результатов, полученных при изучении
аквапоринов на протяжении онтогенеза растений, причем особое внимание уделено связи
аквапоринов с ростом растений.

АКВАПОРИНЫ И РОСТ РАСТЕНИЙ

Установлено, что гены аквапоринов экспрессируются уже на самых ранних этапах
жизненного цикла растений. В течение 48–96 ч после опыления, т.е. сразу после
оплодотворения, у растений Solanum chacoense обнаруживались транскрипты гена PIP2a.
Врeменное считывание этих генов, установленное по появлению соответствующей мРНК,
происходит в семяпочке и инициируется оплодотворением [20]. В течение раннего
эмбриогенеза ген аквапорина NIP1;1 экспрессируется в суспензоре зародыша [21], что
удалось установить на крупных суспензорах зиготических и соматических зародышей Pinus
taeda. Этот аквапорин относится к акваглицеропоринам, поскольку в модельных системах он
стимулировал поступление как воды, так и глицерина. Предполагается, что такие
аквапорины могут участвовать в питании зародыша.
Рассмотрим далее, что известно об аквапоринах в формирующихся и созревающих
семенах. В семенной кожуре гороха, увеличивающейся по мере роста семени внутри плода,
происходит интенсивная экспрессия генов четырех аквапоринов PIP1;1, PIP2;1, TIP1;1 и
NIP1, причем последний относится к акваглицеропоринам [17]. Такие свойства кожуры
связаны с тем, что в созревающие семена вода, так же как сахароза и аминокислоты,
поступает по флоэме, а разгрузка флоэмы происходит именно в семенной кожуре. В
семядолях внутри семенной кожуры найдены три первых из указанных аквапоринов и
показано, что PIP2;1 в большей степени, а TIP1;1 и NIP1 в меньшей степени участвуют в
поглощении воды.
В созревающих семенах бобовых достаточно подробно изучен аквапорин TIP3;1 (?-
TIP по более ранней номенклатуре), характерный для тонопласта белковых тел [22] и потому
считающийся его маркером. Белковые тела представляют собой заполненные запасными
белками, образовавшиеся при растяжении клеток вакуоли во время созревания зародыша. В
осевых органах зародыша они мелкие, в семядолях – более крупные. В ряде работ
обнаружено, что гены аквапоринов TIP3;1 специфически экспрессируются в белок-
запасающих тканях семян у однодольных, двудольных и голосеменных растений [22–25], но
не обнаруживаются в крахмалистом эндосперме ячменя и пшеницы. Аквапорины тонопласта
белковых тел накапливаются после превращения центральной вакуоли в небольшие белок-
запасающие вакуоли, т.е. тогда, когда уже отложена в запас б?льшая часть белков [22, 26].
Более подробно этот процесс изучен на семядолях созревающих семян тыквы [27].
Предшественник аквапоринов TIP3;1, имевший мол. м. 29 кД, идентифицирован, а его мРНК
обнаружена на ранней стадии развития семядолей; постепенно ее уровень возрастал
параллельно с накоплением предшественника. Белок TIP3;1 накапливался в вакуолярной
мембране позже, в середине периода созревания семян, когда накопление предшественника
прекратилось и его мРНК исчезла. Превращение предшественника в конечный продукт
заключалось в удалении терминального 7-кД пептида. В мембране белковых тел TIP3;1
накапливался до конца созревания семян. В семядолях фасоли синтез TIP3;1 на гранулярном
эндоплазматическом ретикулуме происходил в течение периода созревания семядолей, затем
этот белок транспортировался в вакуоль при помощи везикул аппарата Гольджи [28].
TIP3;1 функционирует как высокоэффективный водный канал [29] и его активность
регулируется фосфорилированием. Этот белок преобладает в тонопласте белковых тел.
Кроме TIP3;1 в семенах обнаружены также и другие тонопластные аквапорины, а именно,
TIP2 (?-TIP) и TIP1;1 (?-TIP) – в семенах гороха [17, 30], а TIP3;1, TIP3;2 и TIP5;1 – в семенах
арабидопсиса [31]. Если в начале созревания аквапорины могут участвовать в формировании
тонопласта растущей вакуоли, то продолжение их накопления в период заполнения вакуоли
запасными белками (во второй половине созревания) пока не объяснено. Можно
предположить, что они непосредственно принимают участие в удалении вытесненной
белками вакуолярной воды, когда в вакуолях созревающих семян происходит отложение в
запас белков, поскольку транспорт воды через водные каналы может осуществляться в обе
стороны, т.е. и в вакуоль, и из вакуоли.
Необходимо отметить, что в зрелых семенах конского каштана, которые отличаются
поддержанием как высокой оводненности внутри семени (60–65% на сырой вес), так и
сохранением вакуолей в осевых органах, сохраняется тонопластный аквапорин TIP3;1,
характерный для белковых тел [32]. Поэтому аквапорин TIP3;1 правильнее называть
маркером не белковых тел, а вакуолярной мембраны в созревающих семенах. В семенах,
высыхающих после созревания, так называемых ортодоксальных семенах, эта мембрана
превращается в тонопласт белкового тела, а в семенах, сохраняющих высокую влажность
(так называемых рекальцитрантных семенах), она остается вакуолярной.
Относительно аквапоринов плазмалеммы в семенах известно только, что в сухих
семенах Brassica napus отсутствует мРНК аквапоринов PIP1, она появляется в небольших
количествах при набухании, но в заметных – только в растущих проростках [33]. Экспрессия
генов аквапоринов в покоящихся семенах хрустальной травки также происходит слабо, но
возрастает при прорастании [34]. В сухих семенах арабидопсиса найдено 11 изоформ PIP-
аквапоринов, но их гены практически не экспрессировались [31]. В сухих семенах риса [35]
также обнаружили, что из 11 изоформ PIP активно экспрессировался только ген аквапорина
PIP2;7, тогда как для PIP1;1, PIP1;2 и PIP2;1 был отмечен низкий уровень экспрессии.
Однако способность к интенсивной экспрессии вакуолярных аквапоринов TIP3;1, TIP3;2 и
TIP5;1, которая затем прекращается, установлена для семян арабидопсиса [31], что можно
рассматривать как подготовку к прорастанию.
Рассмотрим судьбу и роль аквапоринов при прорастании семян – процессе,
осуществляемом за счет растяжения клеток в осевых органах зародыша [36] и запускаемом
путем повышения оводненности до порогового уровня [37]. Любая задержка в поступлении
воды вызывает задержку прорастания. В осевых органах семян кормовых бобов в период
набухания вплоть до проклевывания корешка не выявлено заметных изменений в
содержании аквапоринов PIP1, PIP2, TIP3;1 и TIP2 [32]. Поскольку в данный период
поступление воды в осевые органы семян не ингибировалось ионами ртути [32], можно
думать, что при набухании вода проходит клеточные мембраны путем диффузии, несмотря
на присутствие аквапоринов. Это предположение согласуется с результатами Веселовой и
Веселовского [38], которые показали, что водные каналы в набухающих семенах гороха
закрыты во избежание слишком быстрого вхождения воды в семена, приводящего к
гипоксии и даже к гибели семян. Поступившая в клетки за счет диффузии вода далее
проникает в белковые тела при участии сохранившегося там аквапорина TIP3;1, активная
экспрессия которого может происходить в начале набухания семян арабидопсиса [31].
Набухание белковых тел и повышение их оводненности до 50–55% приводит к началу
протеолиза запасного белка [39], происходящего в осевых органах до инициации роста, и
затем к реставрации вакуоли из белкового тела в результате протеолиза и переваривания
участков цитоплазмы, попавших в вакуоль при слиянии бывших белковых тел. Этот процесс
сопровождается уменьшением поверхности мембраны вакуоли, что связано с деградацией
тонопластных белков, в том числе TIP3;1 [40], и происходит, по-видимому, путем их
протеолиза внутри белковых тел, превращающихся в вакуоль [26]. Постепенное уменьшение
уровня TIP3;1 в осевых органах семян бобов было отмечено при наклевывании, а позже
TIP3;1 полностью исчезал [41]. Исчезновение аквапорина TIP3;1 в набухающих семенах
описано для ряда объектов: семядолей сои [26], тыквы [27], и фасоли [22], а также
проросших семян арабидопсиса [31]. Вероятно, функция TIP3;1 исчерпывается регуляцией
гидратации белковых тел, происходящей при набухании [33]. Однако при прорастании
семян, сохраняющих вакуоли после созревания (конский каштан), этот аквапорин в осевых
органах не исчезает [32].
Во время наклевывания (начала прорастания) семян бобов и каштана содержание PIP1
и PIP2, а также тонопластного TIP2 практически не менялось [32]. Сходная картина имеет
место в семенах риса, у которых экспрессия гена PIP (за исключением PIP1) также не
происходила [35]. Зато после проклевывания, когда происходит рост осевых органов и
начинается морфогенез проростка, ситуация с аквапоринами резко меняется: через сутки
после проклевывания семена арабидопсиса бурно экспрессируют гены плазмалеммных
аквапоринов групп PIP1 (PIP1;1, PIP1;2, PIP1;4) и PIP2 (PIP2;1, PIP2;2, PIP2;6, PIP2;7), а
также гены тонопластных аквапоринов TIP1;1, TIP1;2, TIP2;1 [31]. При изучении экспрессии
генов аквапоринов после проклевывания оказалось, что девять генов аквапоринов
плазмалеммы интенсивно транскрибируются именно в зародыше, а не в однослойном
эндосперме арабидопсиса [42]. В растущих осевых органах семян кормовых бобов
присутствие белков PIP1, PIP2 и TIP2 подтверждено [32]. В проросших семенах риса в
течение 72 ч после проклевывания отмечена дифференциальная экспрессия генов ряда PIP
[35], причем в осевых органах интенсивно считывается ген PIP1;3. Следует подчеркнуть, что
у проросших семян арабидопсиса [31], а также у растущих осевых органов бобов и конского
каштана [32] только после проклевывания аквапорины начинают принимать участие в
поступлении воды в проросток, как следует из данных по ингибированию поглощения воды
HgCl2 и снятию этого эффекта восстановителем. Таким образом, после начала прорастания,
когда происходит интенсивное растяжение клеток в осевых органах, а количество
осмотически-активных веществ в них возрастает за счет распада запасных соединений и
притока из семядолей или эндосперма, начинают активно экспрессироваться и
функционировать аквапорины, обеспечивая ускоренное (по сравнению с диффузией)
поступление воды в клетки в результате усиления осмотической проницаемости мембран.
Роль аквапоринов в поступлении воды в растущие органы будет рассмотрена далее на
примере корня (табл. 1), гипокотиля (табл. 2), листа (табл. 3), цветка (табл. 4) и плода (табл.
5). Общее представление о связи между ростом всех органов и растяжением клеток, с одной
стороны, и присутствием, экспрессией и функционированием аквапоринов, с другой
стороны, можно получить из представленных ниже таблиц. В таблицах приведены примеры
как роста органов и их отдельных участков только за счет растяжения клеток (зоны
растяжения в корне, гипокотиле, листе злаков; корневые волоски; волокно хлопчатника;
этиолированные проростки; столбики пестиков; тычиночные нити и лепестки; ткани сочных
плодов), так и примеры роста органов, в которых деление и растяжение происходят в той или
иной степени одновременно (семядоли, листья двудольных; начальные периоды роста
сочных плодов и т.д.).
Из табл. 1–5 видно, что рост органов и растяжение клеток связаны с усилением
экспрессии генов аквапоринов и накоплением белков аквапоринов как плазмалеммы, так и
тонопласта, хотя весь “комплект” аквапоринов был полностью исследован только в
нескольких работах [14, 16, 31]. Показано, что тонопластные аквапорины TIP3;1 характерны
для белковых тел [22] и вакуолей созревающих семян [32], TIP2 типичен для всех
вакуолизированных клеток, особенно в надземных органах, а также для тканей сосудистых
пучков [43, 44], a TIP1 – для всех быстрорастущих клеток, особенно в корнях [45].
Наглядно связь аквапоринов с ростом клеток показана на примере растяжения
клеток в корнях кукурузы [46]. Зона растяжения в корнях проростков располагается в
участке 3–9 мм от кончика корня. Кратковременная (15 мин) обработка 20 мкМ хлоридом
ртути приводит к задержке растяжения в этой зоне, но не влияет на удлинение меристемы.
Действие HgCl2 на рост было избирательным, поскольку снималось в течение 30 мин
восстановителем. Показано, что под действием HgCl2 в зоне растяжения не менялись
эластичность клеточных оболочек, осмотическое и тургорное давление, а также
гидравлическая проводимость мембран в начальный период растяжения клеток. Этому
предшествовало начало экспрессии генов ZmPIP1;2 и ZmPIP2;4 и интенсивная экспрессия
ZmTIP1;1 в участке корня 1.5–2.5 мм, т.е. на границе зоны перехода к растяжению.
Экспрессия преобладающих плазмалеммных аквапоринов затем многократно (в шесть и 35
раз соответственно) усиливалась в зоне растяжения, а экспрессия ZmTIP1;1 сохранялась
высокой. Можно предположить, что рост клеток корня растяжением зависит от синтеза
аквапоринов, формирующих дополнительные водные каналы, в результате чего облегчается
поступление воды в растягивающиеся клетки, необходимое для усиления тургора и
вакуолизации.
Примеры экспрессии аквапоринов в растущих корнях приведены в табл. 1. Для долго
функционирующей меристемы корней кукурузы характерна экспрессия генов аквапоринов
плазмалеммы, а именно: PIP2;1, PIP1;2, PIP1;1, PIP2;4 и PIP2;6 [14]. В меристеме листа
кукурузы активно считывается ген ZmPIP2;1/2;2, а ген ZmPIP1;2 интенсивнее
транскрибируется в зачатке листа, чем в меристеме [16]. Таким образом, для меристем
характерно образование транскриптов плазмалеммных аквапоринов. Однако в меристемах
корней отсутствуют аквапорины тонопласта TIP1, как показано для корней арабидопсиса
[45]. Отсутствие белка TIP2 продемонстрировано также в меристемах проростков
арабидопсиса [43]. Типичные меристематические клетки в апексе стебля арабидопсиса также
отличаются отсутствием экспрессии гена TIP1 [45]. В зачатках боковых корней кукурузы,
тоже состоящих из типично меристематических клеток, экспрессия TIP1 обнаруживается
только вокруг зачатка [51], но нет экспрессии в самом зачатке, что совпадает с наблюдением
за ветвящимися корнями арабидопсиса [45]. После того, как боковой корень начинает
интенсивно расти вне материнского, в нем начинают синтезироваться аквапорины
тонопласта в зоне растяжения. Таким образом, для меристем характерен синтез аквапоринов
плазмалеммы, регулирующих поступление воды в клетки, но отсутствует экспрессия
тонопластных аквапоринов, которая начинается только при переходе меристематических
клеток к растяжению.
Следует указать, что в ряде работ исследователи описывают экспрессию
тонопластных аквапоринов в меристемах, но при внимательном рассмотрении их данных
становится очевидным, что экспрессия гена TIP1 аквапорина в корнях при прорастании
семян кукурузы происходит в уже начавших вакуолизацию клетках [51]. Аналогично, в
головках цветной капусты описано накопление TIP1 в меристематических клетках соцветия
[52], но это не типичные долго функционирующие меристематические клетки, а клетки уже
поделившиеся и переходящие к растяжению, поскольку в них имеются небольшие вакуоли.
В меристематических клетках, расположенных по периферии зачатков тычинок в метелках
кукурузы и в зачатках цветков в незрелых початках кукурузы, также отмечена экспрессия
гена TIP1 [51]. Следовательно, синтез аквапоринов тонопласта характерен для переходящих
к растяжению меристематических клеток.
Рассмотрим теперь вопрос об участии аквапоринов в росте стебля (табл. 2).
Подробное изучение было проведено на растущем гипокотиле сои [55]. В зоне растяжения
(hook) обнаружены транскрипты и белки TIP1;1, PIP1;1 и PIP2;1. С собственно растяжением
коррелирует только динамика PIP2;1. Этот аквапорин накапливается при ускорении роста
(этиолированный гипокотиль) и его содержание падает в зоне растяжения, если рост
остановить (например, при освещении). По завершении растяжения количество этого
аквапорина остается высоким. Напротив, уровень аквапоринов TIP1;1 и PIP1;1, имеющихся
во всех тканях, почти не меняется вдоль гипокотиля и не зависит от ускорения или задержки
растяжения клеток. PIP2;1 обнаружен в зоне растяжения как в эпидермисе, так и в ксилемной
паренхиме, которую рассматривают как барьер радиальному передвижению воды в сосуды.
До начала растяжения PIP2;1 в них не выявлялся; когда растяжение заканчивалось, PIP2,1
отсутствовал. Эпидермис и прилежащий слой коры обладают высокой гидравлической
проводимостью по сравнению со зрелыми клетками и клетками, прекратившими
растягиваться. Только в зоне растяжения происходит падение гидравлической проводимости
от периферии к центру. Скорее всего, именно аквапорин PIP2;1 обеспечивает
дополнительное поглощение воды наружными слоями клеток гипокотиля во время
растяжения и радиальный транспорт воды в сосуды ксилемы.
Примеры корреляции роста листа и уровня аквапоринов приведены в табл. 3.
Подробный анализ всех плазмалеммных аквапоринов проведен для растущих листьев
кукурузы, у которых зона роста находится в самой базальной части листовой пластинки и
прикрыта листовым влагалищем [16]. Зона наибольшего растяжения клеток приурочена к
участку 10–15 мм от основания листа, а к 30 мм растяжение заканчивается. Клетки
увеличиваются в размерах от 20 до 130 мкм. В зоне растяжения экспрессия генов ZmPIP1;1 и
ZmPIP2;1 составляет 70% от экспрессии всех 12 генов PIP, считываемых в листе. Между
накоплением транскриптов и собственно белков этих аквапоринов отмечена корреляция, и
как всегда, экспрессия генов несколько опережает накопление белка. При набухании
выделенных протопластов, помещенных в гипоосмотический раствор, показано, что в
растущих клетках проницаемость для воды выше, чем в выросших, что согласуется с
данными для протопластов из листьев ячменя [60]. За зоной растяжения, т.е. там, где лист
выходит из влагалища и уже не защищен от сухого воздуха, происходит не только
образование кутикулы, но и усиленная экспрессия генов аквапоринов PIP2, что облегчает
трансклеточное движение воды.
В табл. 4 приведены примеры экспрессии генов аквапоринов тонопласта и
плазмалеммы в цветках, рост элементов которых происходит очень интенсивно. Корреляция
между экспрессией генов аквапоринов с быстрым ростом лепестков, столбиков пестика и
тычиночных нитей отчетливо видна. Обращает на себя внимание присутствие аквапоринов
PIP в пыльниках, но отсутствие их экспрессии в пыльце и растущих пыльцевых трубках.
Можно допустить, что излишняя гидратация самой пыльцы, с одной стороны, могла бы
помешать ее распространению ветром, а с другой стороны, могла бы привести к быстрому
прорастанию вне пестика. Пыльцевым трубкам, по-видимому, достаточно поступления воды
за счет диффузии с поверхности рыльца. В зависимости от вида растения, аквапорины могут
принимать или не принимать прямого участия в прорастании пыльцы на рыльце. При
зацветании табака гены PIP1 экспрессируются в рыльце и проводящей ткани столбика [54].
В цветках B. oleracea образование транскриптов гена PIP1 имеет место в клетках рыльца под
слоем папилл и в столбике, но не в самих папиллах, контактирующих с пыльцой. У
дикорастущего картофеля [20] транскрипция PIP2a в пестике непосредственно связана с
опылением и оплодотворением.
Еще один яркий пример связи между ростом клеток и экспрессией генов
тонопластных аквапоринов – начальные этапы роста перикарпа в плодах гороха [63].
Деление клеток в нем заканчивается через два дня после цветения, а растяжение клеток
происходит в течение последующих двух–шести дней. За растяжение клеток ответственен
ГК, синтезируемый в зачатке семени. Экспрессия гена TIP1 резко возрастает с первого дня,
достигает максимума на четвертый день, когда скорость роста тоже максимальна, после чего
оба показателя снижаются. Если семена удалить, то уменьшается рост и экспрессия гена
аквапорина, но если обработать ГК перикарп, экспрессия TIP1 усиливается к шестому–
седьмому дню, и рост возобновляется. Авторы считают уровень TIP1 мРНК качественным
маркером для оценки увеличения объема тканей. Остальные примеры приведены в табл. 5.
Действие фитогормонов на рост может быть сопряжено с их влиянием на
аквапорины (табл. 6). Гиббереллины (ГК3 и ГК4) усиливают растяжение клеток и экспрессию
генов аквапоринов, в частности TIP1. Возобновление роста под действием ГК связано с
экспрессией этого гена как в случае карликовых мутантов [67], так и в случае роста клеток
плодов [63]. В отношении АБК пока данных недостаточно, так как специальные
исследования роста не проводились, но для арабидопсиса показано, что обработка АБК
вызывает экспрессию генов PIP в растущих органах [49].
По окончании роста часть аквапоринов исчезает, но продолжают экспрессироваться
другие аквапорины, общие функции которых заключаются в поддержании транспорта воды в
зрелые клетки и органы. Такая смена состава экспрессируемых генов аквапоринов описана
при переходе от сухого семени к проросшему [31], а также по мере перехода
меристематической клетки корня в растягивающуюся и в полностью дифференцированную
выросшую клетку [14], а также при переходе от меристемы листа к зрелому листу [16].
Поскольку поглощение воды растением лимитируется радиальным, а не
вертикальным транспортом воды по корню, который имеет бoльшую гидравлическую
проводимость, следует рассмотреть распределение аквапоринов в корне по мере
продвижения воды из наружной среды в сосуды ксилемы по нерастущим, уже зрелым
клеткам. На растущих корнях лука показано, что вода движется радиально по апопластному
пути [18]. В более зрелых частях корня радиальное продвижение воды затруднено
вследствие образования барьера в виде одревесневших поясков Каспари в эндодерме и позже
– в результате опробковения этих клеток. На примере корней кукурузы [14, 48] видно, что во
всех тканях корня экспрессируются гены PIP2;4, PIP2;6, но преобладает экспрессия других
плазмалеммных аквапоринов (PIP2;1/2;2 и PIP2;5) на протяжении пути воды от корневого
волоска по коре в эндодерму, причем в эпидермисе и экзодерме отмечена еще и активная
экспрессия гена PIP1;1. По сравнению с клетками кнаружи от центрального цилиндра в
сосудистых пучках интенсивнее экспрессируются гены PIP2;1/2;2 и PIP2;4. Распределение
тонопластных аквапоринов имеет обратный характер: слабая экспрессия TIP в эндодерме и
очень активная экспрессия в паренхиме, окружающей сосуды ксилемы. Движущей силой
продвижения воды является градиент водного потенциала между сосудами ксилемы и
наружным раствором. Скорее всего, трансклеточный поток воды осуществляется сначала (до
эндодермы) за счет плазмалеммных аквапоринов, в результате движения воды от клетки к
клетке через оболочку > плазмалемму > цитоплазму > плазмалемму и далее к оболочке
следующей клетки, минуя вакуоль, и без участия аквапоринов тонопласта. Поскольку вода
может передвигаться по водным каналам, образованным аквапоринами, и внутрь клетки, и
наружу, такой путь воды вполне возможен. Добравшись до барьера – эндодермы, движение
воды по апопласту затрудняется, но она проникает в эти клетки благодаря аквапоринам
PIP2;5, расположенным на наружной поверхности; интенсивная экспрессия аквапоринов в
этих клетках облегчает направленное радиальное продвижение воды в стель [14]. Далее ее
путь к ксилемной паренхиме происходит при участии аквапоринов обоих типов.
Очень интенсивная экспрессия гена TIP1 в ксилемной паренхиме связана с быстрым
трансклеточным транспортом воды, что позволяет этим клеткам контролировать движение
воды в сосуды ксилемы [48]. Следует добавить, что интенсивная экспрессия генов TIP1 в
сосудистых тканях отмечена также в стебле кукурузы [48] и арабидопсиса [45]. Таким
образом, в уже нерастущих органах аквапорины облегчают транспорт воды в сосудистые
пучки из окружающих тканей благодаря увеличению мембранной проницаемости,
вследствие экспрессии и тонкой регуляции активности аквапоринов.
Пример участия аквапоринов в обратном процессе – передвижении воды из сосудов в
окружающие ткани – радиальный транспорт воды в листе. Экспрессия гена TIP1 обнаружена
в сосудистых пучках листа кукурузы [48] и семядолей арабидопсиса [45]. В зрелых частях
листа кукурузы преобладают транскрипты PIP1;1 и PIP2;1, но экспрессия PIP1;1
интенсивнее по сравнению с PIP2;1 [16]. Кодируемые перечисленными генами белки
локализованы в эпидермисе и мезофилле, но в большей степени – в клетках ксилемной
паренхимы вокруг сосудов метаксилемы, где они, а также PIP2;5 обеспечивают выход воды
из сосудов ксилемы в ткани листа. Клетки-спутники флоэмы отличаются экспрессией только
гена ZmPIP2;1/2;2. Трансклеточное движение воды при помощи аквапоринов плазмалеммы
происходит из ксилемной паренхимы в обкладку пучка, в которой преобладают аквапорины
PIP2;1/PIP2;2; однако радиальные стенки этих клеток содержат лигнин и суберин, образуя
барьер, напоминающий эндодерму с поясками Каспари.
Дальнейший путь воды к эпидермису проходит, по-видимому, частично по апопласту,
хотя в мезофилле также обнаружены PIP1;2; PIP2;1/2;2 и PIP2;5, но экспрессия их гораздо
слабее. В связи с открытием возможности плазмалеммных аквапоринов переносить CO2 [6,
10, 69], не исключено, что аквапорины в мезофилле выполняют и эту функцию. Существенно
также, что PIP2;1/2;2 экспрессируется в эпидермальных, прилежащих и замыкающих
клетках устьиц, а PIP1;2 ? только в замыкающих клетках [16]. Таким образом, в нерастущих
частях листа, как и корня, аквапорины плазмалеммы принимают участие в радиальном
транспорте воды, но в противоположных направлениях.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Chaumont F., Barrieu F., Wojcic E., Chrispeels M.J., Jung R. Aquaporins Constitute a
Large and Highly Divergent Protein Family in Maize // Plant Physiol. 2001. V. 125. P.
1206–1215.
2. Tyerman S.D., Bohnert H.J., Maurel C., Steudle E., Smith J.A.C. Plant Aquaporins: Their
Molecular Biology, Biophysics and Significance for Plant Water Relation // J. Exp. Bot.
1999. V. 50. P. 1055–1071.
3. Maurel C., Javot H., Lauvergeat V., Gerbeau P., Tournaire C., Santoni V., Heyes J.
Molecular Physiology of Aquaporins in Plants // Int. Rev. Cytol. 2002. V. 215. P. 105–148.
4. Postaire O., Verdoucq L., Maurel C. Aquaporins in Plants: From Molecular Structure to
Integrated Functions // Adv. Bot. Res. 2008. V. 46. P. 76–136.
5. Шапигузов А.Ю. Аквапорины: строение, систематика и особенности регуляции //
Физиология растений. 2004. Т. 51. С. 142–152.
6. Maurel C., Verdoucq L., Luu D.T., Santoni V.P. Plant Aquaporins. Membrane Channels
with Multiple Integrated Functions // Annu. Rev. Plant Biol. 2008. V. 59. P. 595–624.
7. Maurel C., Chrispeels M.J. Aquaporins: A Molecular Entry into Plant Water Relations //
Plant Physiol. 2001. V. 125. P. 135–138.
8. Tornroth-Horesefield S., Wang Y., Hedfolk K., Johanson U., Karlson M., Tajkhordshid E.,
Neutze R., Kjellbom P. Structural Mechanism of Plant Aquaporin Gating // Nature. 2006. V.
439. P. 688–694.
9. Fujiyoshi Y., Mitsuoka K., de Groot B.L., Philippsen A., Grubmuller H., Agre P., Engel A.
Structure and Function of Water Channels // Curr. Opin. Struct. Biol. 2002. V. 12. P. 509–
515.
10. Maurel C. Plant Aquaporins: Novel Function and Regulation Properties // FEBS Lett. 2007.
V. 581. P. 2227–2236.
11. Javot H., Maurel C. The Role of Aquaporins in Root Water Uptake // Ann. Bot. 2002. V.
90. P. 301–313.
12. Трофимова М.С., Жесткова И.М., Андреев И.М., Свинов М.М., Бобылев Ю.С.,
Сорокин Е.М. Осмотическая водная проницаемость вакуолярных и плазматических
мембран, изолированных из корней кукурузы // Физиология растений. 2001. Т. 48. С.
341–348.
13. Harvengt P., Vlerick A., Fuks B., Wattiez R., Ruysschaert J.-M., Homble F. Lentil Seed
Aquaporins Form a Hetero-Oligomer Which Is Phosphorylated by a Mg2+-Dependent and
Ca2+-Regulated Kinase // Biochem. J. 2000. V. 352. P. 183–190.
14. Hachez C., Moshelion M., Zelazny E., Cavez D., Chaumont F. Localization and
Quantification of Plasma Membrane Aquaporin Expression in Maize Primary Root: A Clue
to Understanding Their Role as Cellular Plumbers // Plant Mol. Biol. 2006. V. 62. P. 305–
323.
15. Kaldenhoff R., Fisher M. Functional Aquaporin Diversity in Plants // Biochem. Biophys.
Acta. 2006. V. 1758. P. 1134–1141.
16. Hachez C., Heinen R.B., Draye X., Chaumont F. The Expression Pattern of Plasma
Membrane Aquaporins in Maize Leaf Highlights Their Role in Hydraulic Regulation //
Plant Mol. Biol. 2008. V. 68. P. 337–353.
17. Schuurmans J.A.M.J., van Dongen J.T., Rutjens B.P.S., Boonman A., Pieterse C.M.J.,
Borstlap A.C. Members of the Aquaporin Family in the Developing Pea Seed Coat Include
Representatives of the PIP, TIP, and NIP Subfamilies // Plant Mol. Biol. 2003. V. 53. P.
655–667.
18. Barrouclough D., Peterson C., Steudle E. Radial Hydraulic Conductivity along Developing
Onion Roots // J. Exp. Bot. 2000. V. 51. P. 547–557.
19. Wan X., Steudle E., Hartung W. Gating of Water Channels (Aquaporins) in Cortical Cells of
Young Corn Roots by Mechanical Stimuli (Pressure Pulses): Effects of ABA and HgCl2 // J.
Exp. Bot. 2004. V. 55. P. 411–422.
20. O'Brien M., Bertrand C., Matton D.P. Characterization of a Fertilization-Induced and
Developmentally Regulated Plasma-Membrane Aquaporin Expressed in Reproductive
Tissues, in the Wild Potato Solanum chacoense Bitt. // Planta. 2002. V. 215. P. 485–493.
21. Ciavatta V.T., Morillon R., Pullman G.S., Chrispeels M.J., Cairney J. An Aquaglyceroporin
Is Abundantly Expressed Early in the Development of the Suspensor and the Embryo Proper
of Loblolly Pine // Plant Physiol. 2001. V. 127. P. 1556–1567.
22. Johnson K.D., Herman E.M., Chrispeels M.J. An Abundant, Highly Conserved Tonoplast
Protein in Seeds // Plant Physiol. 1989. V. 91. P. 1006–1013.
23. Johnson K.D., Hofte H., Chrispeels M.J. An Intrinsic Tonoplast Protein of Protein Storage
Vacuoles in Seeds Is Structurally Related to a Bacterial Solute Transporter // Plant Cell.
1990. V. 2. P. 525–532.
24. Maeshima M., Hara-Nishimura I., Takeuchi Y., Nishimura M. Accumulation of Vacuolar
H+-Pyrophosphatase and H+-ATPase during Reformation of the Central Vacuole in
Germinating Pumpkin Seeds // Plant Physiol. 1994. V. 106. P. 61–69.
25. Oliviusson P., Hakman I. A Tonoplast Intrinsic Protein (TIP) Is Present in Seeds, Roots and
Somatic Embryos of Norway Spruce (Picea abies) // Physiol. Plant. 1995 V. 95. P. 288–
295.
26. Melroy D.L., Herman E.M. TIP, an Integral Membrane Protein of the Protein-Storage
Vacuoles of the Soybean Cotyledon Undergoes Developmentally Regulated Membrane
Accumulation and Removal // Planta. 1991. V. 184. P. 113–122.
27. Inoue K., Takeuchi Y., Nishimura M., Hara-Nishimura I. Characterization of Two Integral
Membrane Proteins Located in the Protein Bodies of Pumpkin Seeds // Plant Mol. Biol.
1995. V. 28. P. 1089–1101.
28. Mader M., Chrispeels M.J. Synthesis of an Integral Protein of the Protein-Body Membrane
in Phaseolus vulgaris Cotyledons // Planta. 1984. V. 160. P. 330–340.
29. Maurel C., Kado R.T., Guern J., Chrispeels M.J. Phosphorylation Regulates the Water
Channel Activity of the Seed-Specific Aquaporin ?-TIP // EMBO J. 1995. V. 14. P. 3028–
3035.
30. Jauh G.Y., Philips T.E., Rogers J.C. Tonoplast Intrinsic Protein Isoforms as Markers for
Vacuolar Functions // Plant Cell. 1999. V. 11. P. 1867–1882.
31. Willigen V.C., Postaire O., Tournair-Roux C., Boursiac Y., Maurel C. Expression and
Inhibition of Aquaporins in Germinating Arabidopsis Seeds // Plant Cell Physiol. 2006. V.
47. P. 1241–1250.
32. Шижнева И.А. Участие аквапоринов в поступлении воды в осевые органы
прорастающих семян: Автореф. дисс .… канд. биол. наук. Москва: Институт
физиологии растений РАН, 2007. 26 c.
33. Gao Y.P., Young L. Bonham-Smith P., Gusta L.V. Characterization and Expression of
Plasma and Tonoplast Membrane Aquaporins in Primed Seed of Brassica napus during
Germination under Stress Conditions // Plant Mol. Biol. 1999. V. 40. P. 635–644.
34. Fukuhara T., Kirch H.-H., Bohnert H.J. Expression of Vap1 and Water Channel Proteins
during Seed Germination // Plant Cell. Environ. 1999. V. 22. P. 417–424.
35. Liu H.Y., Yu X., Cui D.Y., Sun M.H., Sun W.N., Tang Z.C., Kwak S.S., Su W.A. The Role of
Water Channel Proteins and Nitric Oxide Signaling in Rice Seed Germination // Cell Res.
2007. V. 17. P. 638–649.
36. Obroucheva N.V. Seed Germination: A Guide to the Early Stages. Leiden: Backhuys Publ.,
1999. 156 p.
37. Обручева Н.В., Антипова О.В. Физиология инициации прорастания семян //
Физиология растений. 1997. Т. 44. С. 287–302.
38. Веселова Т.В., Веселовский В.А. Возможность участия аквапоринов в поглощении
воды семенами гороха разного качества // Физиология растений. 2006. Т. 53. С. 106–
112.
39. Обручева Н.В., Ковадло Л.С., Прокофьев А.А. Уровень оводненности как пусковой
фактор мобилизации крахмала и белка при прорастании семян гороха // Физиология
растений. 1988. Т. 35. С. 322–328.
40. Herman E.M., Larkins B.A. Protein Storage Bodies and Vacuoles // Plant Cell. 1999. V. 11.
P. 601–613.
41. Шижнева И.А., Новикова Г.В., Обручева Н.В. Аквапорины тонопласта и плазмалеммы
из осевых органов семян бобов в процессе прорастания // Докл. АН. 2007. Т. 413. С.
116-119.
42. Penfield S., Li Yi., Gilday A.D., Graham S., Graham I.A. Arabidopsis ABA INSENSITIVE4
Regulates Lipid Mobilization in the Embryo and Reveals Repression of Seed Germination
by the Endosperm // Plant Cell. 2006. V. 18. P. 1887–1899.
43. Daniels M.J., Chaumont F., Mirkov E.T., Chrispeels M.J. Characterization of New Vacuolar
Membrane Aquaporin Sensitive to Mercury at a Unique Site // Plant Cell. 1996. V. 8. P.
587–599.
44. Karlsson M., Johansson I., Bush M., McCann M.C., Maurel C., Larsson C., Kjellbom P. An
Abundant TIP Expressed in Mature Highly Vacuolated Cells // Plant J. 2000. V. 21. P. 83–
90.
45. Ludevid D., Hofte H., Himelblau E., Chrispeels M.J. The Expression Pattern of the
Tonoplast Intrinsic Protein ?-TIP in Arabidopsis thaliana Is Correlated with Cell
Enlargement // Plant Physiol. 1992. V. 100. P. 1633–1639.
46. Hukin D., Doering-Saad C., Thomas C.R., Pritchard J. Sensitivity of Cell Hydraulic
Conductivity to Mercury Is Coincident with Symplasmic Isolation and Expression of
Plasmalemma Aquaporin Genes in Growing Maize Roots // Planta. 2002. V. 215. P. 1047–
1056.
47. Suga S., Murai M., Kuwagata T., Maeshima M. Differences in Aquaporin Levels among
Cell Types of Radish and Measurement of Osmotic Water Permeability of Individual
Protoplasts // Plant Cell Physiol. 2003. V. 44. P. 277–286.
48. Barrieu F., Chaumont F., Chrispeels M.J. High Expression of Tonoplast Aquaporin ZmTIP
in Epidermal and Conducting Tissues of Maize // Plant Physiol. 1998. V. 117. P. 1153–
1163.
49. Kaldenhoff R., Kolling A., Meyers J., Karmann U., Ruppel G., Richter G. The Blue Light-
Responsive AthH2 Gene of Arabidopsis thaliana Is Primarily Expressed in Expanding as
Well as in Differentiating Cells and Encodes a Putative Channel Protein of the
Plasmalemma // Plant J. 1995. V. 7. P. 87–95.
50. Javot H., Lauvergeat V., Santoni V., Martin-Laurent F., Guclu J., Vinh J., Heyes J., Franck
K.I., Schaffner A.R., Bouchez D., Maurel C. Role of Single Aquaporin Isoform in Root
Water Uptake // Plant Cell. 2003. V. 15. P. 509–522.
51. Chaumont F., Barrieu F., Herman E.M., Chrispeels M.J. Characterization of a Maize
Tonoplast Aquaporin Expressed in Zone of Cell Division and Elongation // Plant Physiol.
1998. V. 117. P. 1143–1152.
52. Barrieu F., Thomas D., Marty-Mazars D., Charbonnier M., Marty F. Tonoplast Intrinsic
Proteins from Cauliflower (Brassica oleracea L. var. botrytis): Immunological Analysis,
cDNA Cloning and Evidence for Expression in Meristematic Tissues // Planta. 1998. V.
204. P. 335–334.
53. Suga S., Komatsu S., Maeshima M. Aquaporin Isoforms Responsive to Salt and Water
Stresses and Phytohormones in Radish Seedlings // Plant Cell Physiol. 2002. V. 43. P.
1229–1237.
54. Bots M., Feron R., Uehlein N., Weterings K., Kaldenhoff R., Mariani T. PIP1 and PIP2
Aquaporins Are Differentially Expressed during Tobacco Anther and Stigma Development
// J. Exp. Bot. 2005. V. 56. P. 113–121.
55. Eisenbarth D.A., Weig A.R. Dynamics of Aquaporins and Water Relations during
Hypocotyls Elongation in Ricinus communis L. Seedlings // J. Exp. Bot. 2005. V. 56. P.
1831–1842.
56. Yooyongwech S., Horigane A.K., Yoshida M., Yamaguchi M., Sekozawa Y., Sugaya S.,
Gemma H. Changes in Aquaporin Gene Expression and Magnetic Resonance Imaging of
Water Status in Peach Tree Flower Buds during Dormancy // Physiol. Plant. 2008. V. 134.
P. 522–533.
57. Cui X.H., Hao F.S., Chen J., Wang X.C. Expression of the Vicia faba VfPIP Gene in
Arabidopsis thaliana Plants Improves Their Drought Resistance // J. Plant Res. 2008. V.
121. P. 207-214.
58. Schunmann P.H.D., Ougham H.J. Identification of Three cDNA Clones Expressed in the
Leaf Extension Zone and with Altered Patterns of Expression in the Slender Mutant of
Barley: A Tonoplast Intrinsic Protein, a Putative Structural Protein and Protochlorophyllide
Oxidoreductase // Plant Mol. Biol. 1996. V. 31. P. 529–537.
59. Frangue N., Maeshima M., Schaffner A.R., Mandel T., Martinoia E., Bonnemain J.L.
Expression and Distribution of Vacuolar Aquaporin in Young and Mature Leaf Tissues of
Brassica napus in Relation to Water Fluxes // Planta. 2001. V. 212. P. 270–278.
60. Volkov V., Hachez C., Moshelion M., Draye X., Chaumont F., Fricke W. Water Permeability
Differs between Growing and Nongrowing Barley Leaf Tissues // J. Exp. Bot. 2007. V. 58.
P. 377–390.
61. Ma N., Xue J., Li Y., Liu X., Dai F., Jia W., Luo Y., Gao J. Rh-PIP2;1 a Rose Aquaporin
Gene, Is Involved in Ethylene-Regulated Petal Expansion // Plant Physiol. 2008. V. 148. P.
894–907.
62. Dixit R., Rizzo C., Nasrallah M., Nasrallah J. The Brassica MIP-MOD Gene Encodes a
Functional Water Channel That Is Expressed in the Stigma Epidermis // Plant Mol. Biol.
2001. V. 45. P. 51–62.
63. Ozga J.A., van Huizen R., Reinecke D.M. Hormone and Seed-Specific Regulation of Pea
Fruit Growth // Plant Physiol. 2002. V. 128. P. 1379–1389.
64. Schlosser J., Olsson N., Weis M., Reid K., Peng F., Lund S., Bowen P. Cellular Expansion
and Gene Expression in the Developing Grape (Vitis vinifera L.) // Protoplasma. 2008. V.
232. P. 255–265.
65. Zhou Y., Setz N., Niemietz C., Offler C.E., Tyerman S.D., Patrick J.W. Aquaporins and
Unloading of Phloem-Imported Water in Coats of Developing Bean Seeds // Plant Cell
Environ. 2007. V. 30. P. 1566-1577.
66. Smart L.B., Vojdani F., Maeshima M., Wilkins T.A. Genes Involved in Osmoregulation
during Turgor-Driven Cell Expansion of Developing Cotton Fibers Are Differentially
Regulated // Plant Physiol. 1998. V. 116. P. 1539–1549.
67. Phillips A.L., Huttly A.K. Cloning of Two Gibberellin-Regulated cDNAs from Arabidopsis
thaliana by Subtractive Hybridization: Expression of the Tonoplast Water Channel, ?-TIP,
Is Increased by GA3 // Plant Mol. Biol. 1994. V. 24. P. 603–615.
68. Ogawa M., Hanada A., Yamauchi Y., Kuwahara A., Kamiya Y., Yamaguchi S. Gibberellin
Biosynthesis and Response during Arabidopsis Seed Germination // Plant Cell. 2003. V. 15.
P. 1591–1604.
69. Uehlein N., Otto B., Hanson D.T., Fisher M., McDowell N., Kaldenhoff R. Function of
Nicotiana tabacum Aquaporins as Chloroplast Gas Pores Challenges the Concept of
Membrane CO2 Permeability // Plant Cell. 2008. V. 20. P. 648–657.

Подпись к рисункуСхема поступления воды через мембрану путем диффузии (слева) и через
водный канал, сформированный аквапорином (справа) [7].